Allométrie de la masse du squelette chez des amphibiens anoures

Allom6trie de la masse du squelette chez des amphibiens anoures

RAYMOND LECLAIR JR., CHANTALE LAMONTAGNE ET ANTOINE AUBIN DPpartement de chimie-biologie, UniversitP du QuPbec a Trois-Rivieres, C. P. 500,

Trois-Rivi2res (QuPbec) , Canada G9A 5H 7

R e p le 3 mars 1992 Accept6 le 8 octobre 1992

LECLAIR, R., JR., LAMONTAGNE, C., et AUBIN, A. 1993. Allometrie de la masse du squelette chez des amphibiens anoures. Can. J. Zool. 71 : 352-357.

Afin de verifier les hypothkses fonctionnelles qui lient, chez les vertebres, la masse du squelette (M,) a la masse corporelle totale (M,), les squelettes de 75 specimens adultes d'amphibiens anoures (M, = 5-400 g), appartenant a 7 espkces, aquatiques, semi-aquatiques ou terrestres (5 Rana, Bufo americanus et Xenopus laevis), ont CtC extraits par macira- tion enzymatique et sichis a l'air libre. L'analyse de covariance a montri des diffirences significatives de position, mais pas de pente, entre les espkces d'anoures dans les relations allomitriques spicifiques M, = aMP. Un test des rangs de Spear- man a permis d'itablir une relation trks significative entre la position des droites de rigression et le degre d'infiodation des espkces au milieu aquatique. La relation est plus Cvidente chez les ranidis. La masse relative du squelette d'espkces terrestres (p. ex., R. sylvatica : 4,4%) peut atteindre prks du double de celle d'espkces aquatiques (p. ex., R. septentrionalis : 2,3%). Pour les 75 specimens d'anoures, 1'Cquation d'allomCtrie calculke, M, = 0,0356M,l.MM est tres voisine de celle deja etablie chez les poissons tC1CostCens. Quand le R. septentrionalis est exclu, le coefficient d'allomktrie devient significativement infirieur a l'uniti (b = 0,928). I1 est conclu que la masse relative du squelette est like a la taille de l'individu et de l'espkce mais que le mode de vie garde une action preponderante. Un modkle qui tient compte des variations intra- et inter-spicifiques de la masse corporelle est diveloppe pour pridire la masse du squelette d'un anoure.

LECLAIR, R., JR., LAMONTAGNE, C., and AUBIN, A. 1993. Allometrie de la masse du squelette chez des amphibiens anoures. Can. J. Zool. 71: 352-357.

To verify the functional hypotheses that link, in vertebrates, the skeletal mass (M,) to the total body mass (M,), the skeletons of 75 adult specimens of anuran amphibians (M, = 5-400 g) belonging to 7 species, aquatic, semiaquatic, or terrestrial (5 Rana, Bufo americanus, and Xenopus laevis), have been extracted by enzymatic maceration, and air-dried. Covariance analyses show significant differences in position, but not in slope, between the anuran species in the specific allometric relationships M, = aM,h. A Spearman rank test indicated a highly significant relationship between the regression-line position and the level of species infeodation to the aquatic habitat. The relationship is more evident for the Ranids. The relative mass of the skeleton in terrestrial species (e.g., R. sylvatica: 4.4%) can be twice that of aquatic species (e.g., R. septentrionalis: 2.3%). For the 75 anuran specimens, the calculated allometric equation, M, = 0.0356M: Oo4, is very close to the one already established for teleost fish. When R. septentrionalis is excluded, the allometric coefficient becomes significantly inferior to unity (b = 0.928). It is concluded that the relative mass of the skeleton is linked with individual and species body size but that the life mode has a preponderant influence. A model that takes into account intra- and inter-specific variations in body mass is developed to predict the skeletal mass of an anuran.

Introduction

Par comparaison aux formes terrestres, plusieurs groupes de vertkbrks aquatiques, notarnrnent des groupes de reptiles marins, fossiles ou actuels (Ricqlks 1977)' des cktacks (Anderson et al. 1979; de Buffrknil et al. 1985, 1986) et les poissons en gknkral (Reynolds et Karlotski 1977)' manifestent une tendance B l'allkgement de leur squelette. Cette rkduction relative de la masse du squelette est gknkralement interprktke comme une adaptation B un mode de fonctionnement dans un milieu oh la pousske d'Archimkde klimine le r81e porteur du squelette (Schmidt-Nielson 1984; Buffrknil et al. 1986).

A l'intbieur de grands groupes taxonomiques, la masse relative des structures anatomiques est normalement ktudike B l'aide de relations allomktriques (Calder I11 1984). Ainsi, Prange et al. (1979) montrent, chez les mammifkres terrestres, que la masse du squelette (M,) est like B la masse corporelle totale (M,) par l'kquation M, = 0,061M:~090 ( r = 0,992), dans laquelle le coefficient d'allomktrie est significativement supk- rieur B 1. Chez les poissons, pour qui le milieu aquatique neu- tralise la gravitk, M, est une proportion constante de M,, les deux variables ktant likes par l'kquation M, = 0,033 M13°29 dans laquelle le coefficient d'allomktrie ne diffkre pas significativement de 1 (Reynolds et Karlotski 1977). La masse relative du squelette (M,, = 100MslMt) est donc, dans ce groupe,

indkpendante de la taille des espkces. L'kquation des poissons diffkre en somme de celle des mammifkres par la nature isomktrique de la relation de la masse du squelette B la masse du corps et par un coefficient de proportionnalitk plus faible.

Ces distinctions entre les deux classes de vertkbrks seraient expliqukes par une diffkrence de la rksistance mkcanique exigke des squelettes dans l'un et l'autre milieux pour contrer la gravitation. En milieu terrestre, cette rksistance est nkces- sairement plus klevke qu'en milieu aquatique; en outre, elle s'accroit avec la masse corporelle de l'animal lorsqu'on envisage, d'une part, divers stades ontogkniques dans une m2me espkce et, d'autre part, divers taxons B taille spkcifique diffkrente (Calder I11 1984; Schmidt-Nielson 1984). I1 n'existe apparemment pas de donnkes comparables pour la classe des Amphibiens (Peters 1983), malgrk l'intkr2t que peuvent prk- senter ces vertkbrks mi-aquatiques mi-terrestres pour vkrifier 1 'ktendue de ces hypothkses fonctionnelles .

En apportant des donnkes sur la masse relative du squelette de divers amphibiens anoures, la prksente ktude vise B vkrifier dans quelle mesure les hypothkses fonctionnelles dkcrites plus haut s'appliquent B ce groupe de vertkbrks. Deux hypothkses sont alors envisagkes : (i) la relation allomktrique qui lie la masse du squelette des anoures B leur masse corporelle totale prksente des diffkrences entre espkces selon que celles-ci sont

Pr~nted In Canada 1 Irnprirne au Canada

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TABLEAU 1. Donntes de masse squelettique (M,) et de masse corporelle totale (M,) pour sept espkces d'anoures (classCes de la plus aquatique A la plus terrestre) et caractkristiques des Cquations de rkgression log Ms = log a + b log MI

CarrC MI Ms Mr s de 1'Ccart

Espkce n (g) (g) (%) b -log a r rCsiduel dl F P

Xenopus laevis 10 66,40(28,42) 2,29(0,94) 3,5(0,8) 0,910(0,157) 1,330 0,898 0,069 8 33,56 0,0004 Rana septentrionalis 5 14,53(3,93) 0,35(0,23) 2,3(1,0) 1,913(0,7 13) 2,722 0,840 0,084 3 7,20 0,0748 (ns) Rana catesbeiana 16 210,41(117,12) 8,02(5,61) 3,7(1,2) 1,079(0,113) 1,630 0,930 0,273 14 90,23 <0,0001 Rana clamitans 15 52,10(14,90) 1,93(0,94) 3,6(1,1) 1,547(0,242) 2,398 0,870 0,177 13 40,62 <0,0001 Rana pipiens 12 27,59(10,39) 1,19(0,63) 4,2(1,3) 1,3 11(0,262) 1,840 0,845 0,199 10 25,03 0,0199 Rana sylvatica 11 7,09(1,23) 0,32(0,12) 4,4(1,2) 1,832(0,490) 2,076 0,779 0,123 9 13,97 0,0046 Bufo americanus 6 23,7 1(6,06) 0,94(0,27) 4,0(0,5) 0,947(0,220) 1,332 0,906 0,014 4 18,49 0,0126

NOTA : L'Ccart type est donnC entre parentheses. M,, = 100 x M,IM, = masse relative du squelette.

plus franchement terrestres ou plus largement infeodees au milieu aquatique; (ii) pour .l'ensemble des anoures consideres ici, une telle relation allometrique prend une position intermediaire entre celles etablies pour les poissons et pour les mammifkres, en raison du caractkre amphibie de ces animaux. Le travail a aussi pour objectif complementaire de developper un modkle previsionnel du poids squelettique qui tient compte a la fois des variations intraspecifiques et des variations inter- specifiques de la taille corporelle chez les anoures.

Compte tenu de differences importantes d'ossature entre groupes primitifs et groupes evolues d'anoures (Trueb 1973), nous avons restreint nos comparaisons principalement au genre Rana, plus particulikrement B cinq espkces du nord-est de 1'Amerique du Nord, dont les adultes presentent des masses corporelles (dans notre echantillon) qui vont de 5 g (R. sylvatica) B 400 g (R. catesbeiana). Ce gradient est convenable pour l'etude comparative de relations allometriques quoiqu'il soit nettement inferieur B ceux utilises par Reynolds et Karlot- ski (1977) et Prange et al. (1979) pour les poissons (environ 400 fois) et les mammifkres (environ 10 000 x fois, si l'on excepte l'elkphant) , respectivement . Nous avons ajoute B l'etude, en guise de temoins *, une espece typiquement aquatique, le Xenopus laevis, et une autre typiquement terrestre, le crapaud d'Amerique, Bufo americanus.

Materiel et methodes chanti ill on biologique

L'Cchantillon comprend 75 anoures adultes appartenant h trois genres et sept espkces distinctes; celles-ci sont ordonnCes au tableau 1 de la plus aquatique h la plus terrestre. Les Xenopus et Bufo occupent des rangs extremes, compte tenu des adaptations marquCes de chacun pour leur milieu respectif. Pour les Rana, l'ordre repose sur la base des descriptions d'habitat fournies par des ouvrages classiques comme ceux de Dole (1965), Dickerson (1969), DeGraaf et Rudis (1983), Cook (1984) et rCsumCes dans le travail synthkse de Leclair (1985). Les ranidCs CtudiCs peuvent cohabiter (Collins et Wilbur 1979), mais l'analyse de leur rCgime alimentaire montre que l'origine des proies consommCes traduit bien leur prCfCrence d'habitat (Stewart et Sandison 1972; McAlpine et Dilworth 1989).

Tous les animaux ont CtC capturCs vivants, dans leur milieu naturel, dans diffkrentes 1ocalitCs du QuCbec mkridional, surtout dans la rCgion de Trois-Rivikres, A l'exception des grenouilles A griffes afri- caines (Xenopus) qui ont CtC achetCes A un commerqant spCcialisC (Ward's). Les spCcimens ont CtC tuCs par le gel (48 h), puis mesurCs du museau A la pointe de l'urostyle A l'aide d'un vernier ( f 1 mm), sexes et pesCs h 1'Ctat frais ( f 0,01 g) aprks vidange du contenu stomacal et extraction des oeufs chez les femelles. Une fois ces ajustements apportCs A la masse corporelle totale (M,), nous tenons pour acquis que la condition physiologique est la meme chez tous les

animaux, en dCpit de variations saisonnikres probables de celle-ci, likes aux cycles de la reproduction (Bruneau et Magnin 1980).

ConsidCrant que le squelette des animaux immatures n'a gCnCrale- ment pas atteint son plein degrC d'ossification (Trueb 1973), il a CtC convenu d'utiliser uniquement des adultes. La maturitC des spkcimens a CtC soit confirmCe par observation directe des gonades, soit suppo- sCe en rCfCrence aux longueurs corporelles h maturitC fournies par la littkrature (animaux capturCs hors de la saison de reproduction). Pour chaque espkce, 1'Cchantillon comporte indiffkremment des miles et des femelles. Nous sommes conscients toutefois, qu'en raison de phCnomknes d'hCtCrochronie dans le processus d'ossification, le squelette d'un petit mile adulte puisse ressembler davantage A celui d'une femelle immature qu'A celui d'une grande femelle adulte (Trueb 1973), et ce, plus particulikrement chez les espkces A fort dimorphisme sexuel de taille. Les Cchantillons n'ont pas CtC composCs pour affronter ce problkme.

Extraction et traitement des squelettes La mCthode employCe ici pour extraire et nettoyer les squelettes est

une combinaison d'C1Cments empruntCs aux mCthodes respectives de Rowley (1925 dans Anderson 1948) et de Reynolds et Karlotski (1977). L'animal est d'abord dCbarrassC de ses entrailles, puis bouilli durant 60 min pour faciliter l'enlkvement manuel d'un maximum de tissus mous. Le squelette subit ensuite une madration enzymatique durant 2 h dans une solution de pancrkatine (48 g/L) portCe A 40°C et constamment agitCe. Aprks cette opkration, les pikces osseuses sont trempCes dans l'eau chaude durant 20 min pour en extraire les huiles superficielles et, finalement, sCchCes A l'air libre pendant 7 jours avant d'etre pesCes (f 0,01 g) sur une balance Mettler.

Pour 1'Cchantillon global comme pour chacun des Cchantillons spkcifiques, les donnCes sont prCsentCes sous forme d'kquations allo- mCtriques telles que Ms = aMf ou Ms et M, sont, respectivement, la masse du squelette et la masse corporelle totale exprimCes en grammes, a , le coefficient de proportionnalitC et b, le coefficient d'allomktrie (la pente de la droite dans l'expression logarithmique log M, = log a + b log MI; voir Schmidt-Nielson 1984). Les droites sont comparCes entre elles par analyse de covariance (ANCOVA) (Zar 1974; Sokal et Rohlf 1981) A l'aide du programme s ~ s s (Nie et al. 1975).

Rhultats relatifs a l'hypothtse I La valeur moyenne (et l'ecart type) des paramktres releves,

les caracteristiques de chaque equation d'allometrie ainsi que les resultats de tests statistiques sont colligks au tableau 1. La masse du squelette est significativement like B la masse du corps chez toutes les espkces sauf le R. septentrionalis. Les correlations les plus fortes se retrouvent chez les deux plus grosses especes (R. clamitans, R. catesbeiana) en raison, probablement, d'effectifs plus importants que chez les autres especes et d'une gamme plus etendue de tailles corporelles.

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R A N G : 1 2 3 4 5 6 7

E s P E c E : B U F O S Y L P I P C L A CAT SEP XENO

FIG. 1. Position (ordonnee h l'origine) des droites de regression allometrique liant la masse du squelette h la masse corporelle totale chez sept espkces d'anoures, exprimke en fonction du rang des espkces le long d'un gradient d'habitats. Points clairs : Bufo arnericanus (BUFO) et Xenopus laevis (XENO); points noirs : genre Rana : R. sylvatica (SYL), R. pipiens (PIP), R. clarnitans (CLA), R. catesbeiana (CAT) et R. septentrionalis (SEP) .

TABLEAU 2. Test des rangs de Spearman pratiquk sur la position des droites de regression de la masse squelettique en fonction de la masse

corporelle totale chez sept espkces d'anoures

cart Rang de Rang de rang

Espkce Position position d'habitat au carre

Xenopus laevis - 1,7375 5 7 4 Rana septentrionalis - 1,85 1 1 7 6 1 Rana catesbeiana - 1,8006 6 5 1 Rana clarnitans -1,7315 4 4 0 Rana pipiens - 1,6201 3 3 0 Rana sylvatica - 1,5045 1 2 1 Bufo arnericanus - 1,6149 2 1 1

NOT* : Une pente commu~le de 1,1555 est adoptCe pour toutes les espkces. z d 2 = 8; n = 7; r, = 0,8571; Pa, = 0,007.

La comparaison des droites de regression des sept espkces par analyse de covariance montre qu'il n'y a pas de difference entre les pentes (F = 1,391; dl = 6; P = 0,213) mais que la difference de position entre ces droites est trks significative (F = 4,382; dl = 6; P = 0,0009). Pour verifier l'hypothkse I d'un allkgement du squelette chez les espkces les plus aquatiques, l'ordre de position des sept droites de regression parallkles (de pente identique, 1,1555) a et6 compare au degre d'infkodation des espkces au milieu aquatique, par un test des rangs de Spearman (Zar 1974). Le coefficient de correlation obtenu (rs = 0,857) permet d'etablir une relation trks significative (PaI = 0,007; n = 7) entre la position des droites et la situation des espkces le long du gradient milieu terrestre - milieu aquatique (tableau 2). Cependant, la droite de regression du Xenopus se conforme assez ma1 B cette relation, dans

Oa

Pente = 1,004

. e A O 0

2" 0 O S o a

. " . .O q R. catesbeiana *. .

0 R. clamitans m .

• R. pipiens .8 R. septentrionalis

e R. sylvatica 0 B. americanus A X. laevis

LOG MASSE CORPORELLE (g)

FIG. 2. Relation logarithmique entre la masse du squelette et la masse du corps chez sept espkces d'anoures. Valeurs individuelles.

la mesure oh elle occupe une position plut6t intermediaire dans le groupe d'anoures. Le Bufo est positionnk tout prks du R. pipiens (tableaux 1 et 2). Par contre, B l'interieur du genre Rana, les espkces sont positionnees en accord avec l'hypothkse d'un allkgement du squelette en milieu aquatique (fig. I). Ainsi, aux extrsmes du gradient, la masse relative du squelette du R. sylvatica (Mrs = 4,4%) est presque le double de celle du R. septentrionalis (2,3 % ; tableau 1). I1 est interessant de noter que le gradient d'infkodation des ranides au milieu aquatique coi'ncide aussi avec un gradient positif de la taille moyenne de l'espkce sauf pour le R. septentrionalis (tableau 1). Dans cette perspective de gradient de taille, cette dernikre espkce apparait singulikrement diffkrente des autres ranides par sa faible masse squelettique.

Resultats relatifs a l'hypoth2se II Pour les 75 specimens d'anoures, toutes espkces confon-

dues, la masse du squelette (M,) est like B la masse corporelle (Mt) par la relation allometrique Ms = 0 , 0 3 5 6 ~ : > ~ (r = 0,96; fig. 2). Le coefficient de proportionnalite est donc trks voisin de celui des poissons (0,033; Reynolds et Karlotski 1977). L'intervalle de confiance de la pente (IC de 95% : 0,9322 - 1,0686) inclut la pente correspondante des poissons (1,029; Reynolds et Karlotski 1977) mais pas celle des mammifkres (1,090; Prange et al. 1979). La comparaison des pentes pour cette relation entre les trois classes de vertkbrks reste toutefois delicate compte tenu de l'acceptation de l'hypothkse I prkcedente, c'est-h-dire une heterogeneitk h l'interieur du groupe d'anoures.

La msme relation allometrique calculee sur les valeurs moyennes par espkce pour les sept espkces d'anoures montre une pente de 1,0062 (IC de 95 % : 0,7663 - 1,2462) qui n'est pas significativement diffkrente ni de celle des poissons, ni de celle des mammifkres. Cependant, si l'on exclut le R. septentrionalis, pour des raisons mentionnkes sous 1'hypo.thkse I, la

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1,5

Pente = 0,929

1 , o - IC de 95% : 0,873 -0,985 n = 6

0,5 -

0,o -

R. catesbeiana o R. clamitans

R. pipiens -0,5 - R. septentrionalis

o R. sylvatica 6. americanus

A X. laevis

-1,o 8 I I I I

0 ,5 1 ,O 1 , 5 2,O 2 - 5


FIG. 3. Relation logarithmique entre la masse du squelette et la masse du corps chez sept espkces d'anoures. Valeur moyenne pour chaque espkce. Le Rana septentrionalis est exclu du calcul de la pente.

pente devient significativement plus petite que l'unitk (0,9288; IC de 95 % : 0,8729 - 0,9846), ce qui pourrait signifier que le pourcentage de masse squelettique (M,,) diminue avec une augmentation de la masse totale moyenne des esphces au sein de l'kchantillon (fig. 3).

Variations inter- et intra-spe'cifiques L'analyse de covariance a distinguk les esphces d'anoures

par sept droites parallhles de pente 1,1555. Cette pente traduit l'kvolution ontogknique de Ms en fonction de M,. Pour con- cilier cette variation avec la relation interspkcifique dkcrite sous l'hypothhse 11, nous posons l'kquation unique suivante :

[I] log M, = a + bl log i@ + b2 log (M,/&)

ou Ms est la masse du squelette d'un individu, M,, la masse totale de cet individu et @, la masse totale moyenne des individus de l'esphce considkrke; bl et b2 sont, respectivement, les coefficients d'allomktrie des klkments inter- et intraspkcifiques de l'kquation. Ce modhle a kt6 test6 par rkgression multiple sur 75 observations et donne, pour le R. septentrionalis :

log M, = - 1,5959 + 0,9336 log @

+ 1,1555 log (M,/&)

et pour les six autres esphces d'anoures :

log Ms = - 1,3236 + 0,9336 log 4 + 1,1555 log (M,/@)

La diffkrence de position pour le R. septentrionalis de mGme que les deux pentes sont significatives (P < 0,001). La proportion de la variance totale du logarithme de la masse squelettique (log Ms) expliquke par ce modhle (R2) est de 0,942.

Afin de mieux exprimer la variation de la proportion de la masse squelettique en fonction de la masse totale moyenne

SYL PIP


FIG. 4. Modklisation des relations intraspkcifiques (lignes pleines de pente 1,1555) et interspkcifique (tiretk de pente 0,9336) entre la masse relative du squelette et la masse du corps chez les anoures. Voir la dkfinition des symboles en ligende de la figure 1. La ligne des poissons est de Reynolds et Karlotski (1977).

(M,) de l'espkce et de la masse totale (M,) de l'individu, l'kquation 1 a kt6 rkamknagke algkbriquement de telle sorte que

[2] log (M,/M,) = a + (b, - b2) log + (b2 - 1) log M,

Cette nouvelle expression permet d'illustrer plus clairement les conskquences du nouveau modhle (fig. 4). Ce modhle prkdit que la proportion de la masse squelettique d'un anoure adulte augmente (pente = 1,1555) au cours de sa croissance mais que cette proportion diminue (pente = 0,9336) lorsque la masse moyenne de l'esphce augmente. La situation p?rticu- lihre du R. septentrionalis ressort nettement (fig. 4). A titre comparatif, nous avons superposk, sur le modhle de la figure 4.' la droite reprksentant l'kvolution de la masse squelettique chez les poissons.

Discussion

Validite' des cornparaisons Les modes d'extraction et de prkparation des squelettes ne

peuvent Gtre mis en cause dans les diffkrences interspkcifiques observkes chez les anoures : tous les spkcimens ont en effet subi le msme traitement. De plus, l'kchantillon ktait composk uniquement d'adultes quoique les spkcimens du R. septentrionalis avaient une taille moyenne (50,5 mm; n = 5) infk- rieure h celle que peut atteindre l'esphce dans les zones plus septentrionales de sa rkpartition (Schueler 1975). La com- posante intraspkcifique de notre modhle prkvoit une valeur accrue de la masse relative du squelette (M,,) chez les grenouilles de grande taille. L'examen prkliminaire du squelette de grands spkcimens (>60 mm) du R. septentrionalis provenant de telles zones indique toutefois la prksence d'os peu dkveloppks (ex., verthbres) ou h large cavitk mkdullaire (0s longs : fkmur, tibiopkronk, ilion) de sorte que la masse relative du squelette entier devrait rester faible par rapport h celle des autres ranidks ktudiks. Notons aussi que les relations longueur-poids ktaient voisines, de sorte qu'il n'y avait pas d'anoures plus particulihrement kmaciks ou gras que d'autres.

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Les comparaisons entre classes de vertibris peuvent toutefois souffrir de trois types de problkmes :

(i) Selon Dosse (1937) et Calder I11 (1984), la masse skche du squelette des vertibris ne reprisenterait que 60 B 70% de la masse fraiche (incluant eau, huile et moelle osseuse) de cet appareil. Pour cette raison, et compte tenu de notre mitho- dologie, nous avons limit6 nos comparaisons B des travaux faisant itat de la masse skche des squelettes. Nianmoins, il peut exister encore des nuances de techniques susceptibles d'affaiblir la rigueur des comparaisons.

(ii) Les reprisentants des diffirentes classes de vertibris montrent des formes et des structures trks diverses et difficiles B comparer. Par exemple, dans l'analyse comparie des delphi- nidis et des mammifkres terrestres, de Buffrinil et al. (1985) corrigent l'absence de membres pelviens chez les dauphins par une augmentation de 30% de la masse squelettique avant de quantifier l'allkgement de l'ossature. Schmidt-Nielson (1984) imet aussi, pour ces memes raisons, des riserves sur la vali- diti de comparaisons directes des coefficients de proportionnaliti du squelette entre poissons et mammifkres terrestres. Les anoures sont aussi morphologiquement distincts de ces deux types de vertibris, mais il serait hasardeux de tenter d'apporter quelque facteur de correction B nos mesures de masse squelettique. Les comparaisons entre classes de vertibris n'en rivklent pas moins des diffirences tangibles dans la composition corporelle d'organismes adaptis B leurs milieux de vie respectifs.

(iii) Puisque la comparaison des relations allomitriques ne tolkre gukre les extrapolations en dehors des limites des valeurs observables (Schmidt-Nielson 1984), il devient dilicat de comparer des groupes de vertibris dont les spectres de tailles corporelles diffkrent grandement . Les coefficients d'allomitrie ne sont pas en cause, si ce n'est que les tendances allomitriques se dkgagent plus aisiment par l'utilisation d'un large spectre de tailles corporelles. Cependant, les coefficients de proportionnaliti seront plus valablement comparis chez des animaux de taille comparable. La longueur des segments de droite prisentis B la figure 4 illustre cette prioccupation.

Conside'rations fonctionnelles Dans son analyse des tendances ivolutives du squelette des

anoures, Trueb (1973) note qu'une riduction de l'ossature est giniralement associie i des petites tailles corporelles ou a des habitudes de vie soit arboricoles soit semi-aquatiques. A l'opposi, une ilaboration plus poussie du squelette est associie h une augmentation de la taille et B des modes de vie terrestres ou fouisseurs. Des tendances contradictoires (apparent excep- tions de Trueb 1973, p. 122) peuvent survenir quand les petites espkces sont terrestres alors que les plus grandes sont aquatiques; c'est le cas du groupe des ranidis itudii ici : Rana sylvatica, R. pipiens, R. clamitans et R. catesbeiana, dans l'ordre, prisentent des tailles moyennes croissantes, parallkle- ment B une association de plus en plus itroite avec le milieu aquatique permanent (Collins et Wilbur 1979; McAlpine et Dilworth 1989). Les presents rksultats tendent B montrer que la masse relative du squelette rigresse en consiquence.

Le R. septentrionalis serait un cas illustrant les tendances en jeu : sa taille moyenne restreinte et son infiodation marquie aux eaux permanentes des lacs et des ruisseaux lents agiraient dans la meme direction pour procurer B cette grenouille un squelette de masse relative trks faible. La position de cette espkce confirmerait que l'allkgement relatif du squelette noti dans notre sirie de ranidis n'est pas lii au gradient positif de la taille de ces animaux mais bien B leur infiodation de plus

en plus marquee au milieu aquatique. Commentant la difficult6 de corriler taille corporelle et degri d'ossification, Trueb (1973) indique : << It is obvious that modifications successfully adapting an animal to a particular mode of life are of more sig- nificance than restrictions inherent in their size. n (Trueb 1973, p. 122). Cet inonci de l'auteure B propos du crine des anoures s'appliquerait au squelette entier des ranidis B l'itude, expliquant en partie la position relative des droites de rigression de la figure 4.

La comparaison des Xenopus et Bufo aux Ranidis est dili- cate B plusieurs igards. Ces animaux appartiennent B des lignies phyloginiques bien distinctes (Lynch 1973) et sont dotis de caractiristiques osseuses particulikres (Trueb 1973) et de spicialisation icologiques diffirentes (Duellman et Trueb 1986). Le B. americanus est franchement terrestre mais ma1 adapt6 au saut. La valeur que prend la masse relaltive de son squelette (M,, = 4%) n'est pas en contradiction avec cette position icologique. Le X. laevis, quoique strictement aquatique, ne montre pas l'allkgement squelettique des R. septentrionalis. L'animal appartient toutefois B une famille primitive (Pipidis), au squelette robuste et ilabori (Duellman et Trueb 1986). De plus, ses reprisentants, au corps aplati, sont adaptis B vivre au fond de l'eau prks du substrat. Dans ces conditions, un allkgement exagiri du support osseux, en riduisant la den- sit6 du corps, serait disavantageux en termes hydrostatiques (Schmidt-Nielson 1983). Dans cet ordre d'idie, Wall (1983) indique que de nombreux mammifkres aquatiques, B l'exception des Citacis, ont diveloppi des os denses comme adaptation pour contrer leur trop grand degri de flottabiliti; la pachyostose du squelette des Siriniens est un exemple ilo- quent (de Bruffrinil et Schoevaert 1989).

Donne'es comparatives Chez les vertibris terrestres comme les mammifkres et les

oiseaux (Prange et al. 1979), la masse du squelette montre une allomitrie positive significative par rapport B la masse corporelle, pour un ensemble d'espkces de taille variable. Parmi les vertibris aquatiques, ce sont plut8t des relations isom6- triques qui ont it6 trouvies jusqu'h prisent, notamment chez - - -

dei tiliosttens dont la masse corporelle variait de 0,003 B 1,2 kg (Reynolds et Karlotski 1977) et chez des baleines adultes (Schmidt-Nielson 1984, B partir des donnies de Smith et Pace 197 1). Ces risultats suggkrent que dans un environne- ment ou les besoins de support antigravitationnel sont amoin- dris, il n'est pas requis que la masse du squelette croisse hors de proportions de la masse du corps (Schmidt-Nielson 1984). Les donnies de la prisente itude montrent que les grenouilles, organismes largement associis au milieu aquatique pour leurs besoins de survie et de diveloppement (nourriture, refuge, reproduction, vie larvaire), ont aussi une relation M, - M, de nature isomitrique (si l'on considkre l'ensemble de nos spi- cimens) ou montrant une ligkre allomitrie nigative (si l'on excepte le R. septentrionalis de l'ensemble).

Ce rapprochement des caractiristiques massiques du squelette des anoures avec celles du squelette de vertibris pure- ment aquatiques est renforci par la valeur que prend le coefficient de proportionnaliti (0,0356) dans l'iquation allo- mitrique. Concrktement, la masse relative moyenne du squelette des anoures considiris dans cette itude (3,75 % ; n = 75) est presque identique B celle des poissons de tailles comparable~ (335 % ; Reynolds et Karlotski 1977), en dipit du caractkre titrapode du premier groupe. Ce pourcentage serait de 4,8% chez des mammifkres terrestres de moins de 1 kg de masse corporelle, mais monterait rapidement B 12% chez des

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fklins de plus de 5 kg et B 20% chez l'klkphant (Reynolds et Karlotski 1977). Dans l'attente de donnkes relatives aux ranidks de trks forte taille (ex., le Conraua goliath), nous devons considkrer que la masse du squelette des anoures se comporte dans 1 'ensemble comme celle des poissons, c 'est-2- dire qu'elle reprksente une proportion faible et constante (ou d'allomktrie lkgkrement nkgative) par rapport B la masse du corps. Une skrie de bufonidks terrestres pourrait toutefois produire un modkle prkvisionnel de masse squelettique diff6- rent de celui klabork dans cette ktude.

Dans la mesure oh l'adaptation B l'habitat domine l'effet de la taille dans le dkveloppement de l'ossature, une relation allomktrique unique, liant la masse du squelette B la masse du corps pour un ensemble de ranidks, vient voiler les tendances B l'allkgement ou au renforcement de l'ossature que l'on veut justement faire ressortir. La question relkve en fait du niveau taxonomique, spkcifique, familial ou autre, pour lequel une adaptation gknkrale ou particulikre est recherchke. La prksente ktude a dkvoil6 des tendances au niveau des espkces (hypothkse I) et au niveau du groupe des anoures (hypothkse 11). Nos donnkes ne permettent pas encore, toutefois, de distinguer si les diffkrences interspkcifiques de la masse relative des squelettes de grenouilles dkpendent des caractkres structuraux des os, ou du volume global des diverses rkgions du squelette, ni meme s'il s'agit d'adaptations fixkes gknktiquement ou de simples phknomknes kpigknktiques. Les prochaines analyses devraient 6galement considkrer l'importance relative de la croissance que les espkces ont B combler entre la taille B mktamorphose et la taille adulte moyenne. Le rapport entre ces tailles varie de 17% chez le B. americanus B 60% chez le R. septentrionalis (Leclair 1990). Le degrk d'ossification d'une espkce pourrait alors &re en partie en relation avec l'importance de la croissance B rkaliser au cours de l'onto- gknkse.

Remerciements Les auteurs remercient Yves Comtois, Normand Beauregard

et Suzanne Lepage pour l'apport de plusieurs spkcimens d'anoures. Normand Beauregard a 6galement contribuk au formatage des donnkes. La qualit6 du manuscrit a kt6 rehaus- ske griice aux suggestions 6clair6es et appr6ci6es de deux lec- teurs anonymes. L'ktude a kt6 rendue possible grsce aux subventions du Conseil de recherches en sciences naturelles et en gknie du Canada (no 8126) accordkes B R. Leclair jr.

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Allométrie de la masse du squelette chez des amphibiens anoures