Cytologle des 16sions in f lammatoi res et n6oplas iques du colon

J.-C. DEBONGNIE, G. LEGROS, C. BEYAERT

C l i n i q u e Sa in t -P ierre , 1340 O t t i g n i e s ( B e l g i q u e )

Cytology of inflammatory and neoplastic lesions of the colon

RI~SUMI~

L'analyse r6trospective de l'examen cytologique pratiqu6 dans des 16sions inflammatoires et n6oplasiques du colon, et chez un grand nombre de sujets normaux est rapport6e.

Cette analyse inclut l'ensemble des examens cytologiques depuis l'introduction de cette technique dans notre h6pital et compare dif- f6rents types de pr61~vements (empreinte-brosse). Le frottis cytologique permet &affirmer le diagnostic de colite dans 75 % des cas gr~.ce

la pr6sence de globules blancs neutrophiles en grand nombre, ceux-ci ne sont pas retrouv6s en muqueuse normale. Dans les cancers, l'exa- men cytologique est mod6r6ment sensible (70 %), mais hautement sp6cifique. Combin6 h l'examen histologique, il permet un diagnostic formel dans 93 % des cas.

S U M M A R Y

The retrospective analysis o f cytological examination performed in inflammatory and neoplastic lesions o f the colon, and in a large number o f normal subjects is reported.

This analysis includes the whole o f the cytological examinations since the introduction o f this technique in our hospital and compa- res different types o f samples (imprintbrush). The cytological smear enables us to assert the diagnosis o f colitis in 75 ~o o f cases due to the presence o f neutro_phile leukocytes in large number, these are not found in a normal mucosa. In cancers, the cytological examination is moderately sensitive (70 ~ but highly specific. Combined with histological examination, it allows an accurate diagnosis in 93 ~ o f the cases.

I N T R O D U C T I O N

Contra i rement au tractus digestif sup6rieur, le c61on a fait l 'objet de peu de travaux cytologiques [1, 4, 6] ~ l 'exception peut-~tre du rectum.

Les m6thodes diagnostiques macroscopiques en pathologie colique se sont affin6es depuis l 'apparition du lavement baryt6 en double contraste et de la colo- noscopie et ont permis, par exemple, de pr6ciser les stades pr6coces de certaines affections comme la maladie de Crohn, d'individualiser les colites infec- tieuses. I1 n 'est pas toujours facile sur le plan macros- copique d 'a f f i rmer l 'existence d 'une colite, en pr6- sence d ' a n o m a l i e s peu marqu6es , d ' a f f i r m e r le caract~re n6oplasique de certaines lesions en cas de st6nose par exemple. L ' examen histologique complete et pr6cise les donn6es macroscopiques.

L ' examen cytologique peut, lui aussi, affirmer l'existence d 'une 16sion inflammatoire, confirmer le caract~re n6oplasique d ' une 16sion. Seule la patholo- gie n6oplasique a jusqu'~t pr6sent fait l 'objet de publi- cations, peu nombreuses.

M A T F S R I E L

Sur une p6riode de 6 ans, 3 143 patients ont subi une rectosigmoi'doscopie flexible e t /ou une colonos-

copie. De ce mat6riel, diff6rents groupes ont 6t6 6tu- di6s et le mat6riel cytologique revu : 350 patients nor- maux ou l ' examen endoscopique et his tologique 6taient normaux - - 60 patients dont l 'examen macros- copique r6v61ait une muqueuse 6ryth6mateuse avec perte du lacis vasculaire normal, sans ulc6ration et sans saignement, sans signe microscopique de colite - - 100 patients atteints de colite organique aigu~ ou chronique - - 120 patients porteurs d ' u n polype qui a 6t6 r6s6qu6 - - 15 patients porteurs d ' u n polype canc6- ris6 superficiellement ( n = 11) ou au niveau du p6di- cule ( n = 4 ) - - 60 patients atteints d ' u n cancer du c61on.

I1 s 'agit donc d ' u n mat6riel r6trospectif.

M I ~ T H O D E S

Les patients ont 6t6 examin6s avec un endoscope flexible (sigmoi'doscope Olympus TCF1S - colonos- cope Olympus CF1T1). Un nombre variable de biop- sies a 6t6 r6alis6 (extremes : 1 ~ 10). Des 6chantillons pour examen cytologique ont 6t6 obtenus ~t partir des biopsies (touch cytology) en r6alisant une empreinte sur lame ~ partir de chaque biopsie e t / ou apr6s bros- sage des 16sions, les cellules 6tant recueillies en pres- sant la brosse sur une lame.

Le s6chage des 6chantillons est r6alis6/i l 'air. Une m6thode de coloration et de fixation rapide est utili-

Tir6s ~t part : J.-C. DEBONGNIE, Clinique Saint-Pierre, 1340 Ottignies, (Belgique).

Mots-cl~s : Cytologie colorectale Key-words : Colorectal cytology

Acta Endoscopica Volume 15 - N" 4 - 1985 331

ste : M + D Diff-Quick (Merz + Dade). Cette mt thode est apparent te A la coloration de May-Grumwald- Giemsa et prend 15 secondes. Les solutions de colora- tions son t / l base d'6osine, puis de thiazine. La fixa- tion se fait au mt thanol (comprenant du vert rapide).

L ' examen complet des diff t rents frottis obtenus est r6alist et le protocole comprend l ' tva luat ion de la richesse du frottis, des caract6ristiques des cellules 6pithtliales, de la pr6sence de globules blancs.

Les cat6gories retenues sont les suivantes :

�9 f r o t t i s r i che : pr6sence, sous un object if grossis- sant 10 • de plus de quatre amas cellulaires dont un gros ou de plus de huit amas cellulaires par champ ;

�9 f r o t t i s p a u v r e : prtsence d 'un amas cellulaires au plus ;

�9 f r o t t i s i n t e r m ~ d i a i r e : entre les deux cat6gories sus-mentionn6es ;

�9 ~ l ~ m e n t s ~ p i t h ~ l i a u x : normaux - atypiques - malins. La malignit6 n'est en g6n6ral a f f i rmte qu 'en pr6sence d 'amas cellulaires remplissant les crit~res habituels de malignitt (hyperchromie, rappor t nucl6o- cytoplasmique 61ev6, nucl6oles grants . . . ) , amas cellu- laires non alt6r6s ;

�9 a u t r e s ~ l ~ m e n t s : il peut s 'agir de globules blancs ou d 'o rganismes pathog~nes (Giardias , f i laments myctliens, etc.). Un nombre augment t de neutrophi- les ntcessite la pr6sence de quatre amas par lame, ou la pr6sence de plus de 20 neutrophiles diss6min6s par champ. Les crit6res sont les m~mes pour les lympho- cytes.

R ~ s u l t a t s : La synth6se des r tsultats est r tsum6e dans le tableau I.

�9 N o r m a u x (n = 350)

Les f r o t t i s t t a i e n t pauv re s en ce l lu les chez 31 patients (9 070). Dans tous le s cas, les cellules tpi- thtliales t taient normales, sans atypie et sans signe de malignitt .

La pr6sence d 'un nombre augment t de globules blancs neutrophiles est rare, et re t rouvte dans 5 cas (1 070). Par contre, une augmentat ion du nombre de lymphocytes est plus f r tquente et re t rouvte dans 44 cas (13 070).

�9 Co l i t e (n = 100)

Ce groupe inclut 40 cas de colite aigu~ (dont 7 coli- tes assocites aux antibiotiques, 8 d 'origine infectieuse certaine - germe pathog~ne identifi t - les autres t tan t transitoires et pour la plupart d 'origine infectieuse probable) et 60 cas de colite chronique comprenant 25 cas de maladie de Crohn et 35 cas de rectocolite ulctro-h6morragique.

Dans les deux groupes, des atypies cellulaires ont it6 retrouv6es -d an s 2 cas ( 5 ~ de colite aigu~, 8 cas (13 070) de colite chronique.

Une augmentat ion des globules blancs est tr~s frt- quente tant dans les colites aigu~s (98 070), que dans les colites chroniques (92 07o). Cette augmentat ion est le plus souvent d u e / l une pr6dominance des neutro- philes (67 07o pour les colites aigu~s - 75 070 pour les colites chroniques), moins souvent ~ une pr tdomi- nance lymphocytaire (28 070 - 17 070).

Dans le groupe de 60 patients A muqueuse d 'aspect irritatif, c'est-A-dire avec perte du lacis vasculaire nor- mal, mais sans ulc t ra t ion et sans signe de colite /t biopsie, l ' augmenta t ion du nombre de neutrophiles est rare (2 070), celle des lymphocytes plus f r tquentes (18 070). Ce groupe se distingue donc des colites inflammatoires et est identique A celui des patients normaux.

�9 P o l y p e s (n = 120)

La prtsence d 'atypies est re t rouvte dans 5 cas (4 ~ aucun diagnostic de malignitt n ' a t t t post dans ce groupe de polypes.

�9 P o l y p e s cancdr is~s (n = 15)

Un diagnostic de malignitt a 6tt post A part ir du frottis cytologique dans 5 cas. Des atypies ont t t t retrouvtes dans 6 cas et dans 4 cas aucune anomalie n 'a t t t re t rouvte .

�9 C a n c e r s (n = 60)

L 'examen cytologique montre des cellules malignes dans 42 cas (70 070), des atypies dans 9 cas. L 'examen histologique rtv~le un cancer dans 51 cas (85 070), une dysplasie dans 4 cas. La combinaison des deux mt tho- des permet un diagnostic de cancer dans 56 cas

TABLEAU I

D I A G N O S T I C F I N A L

N o r m a l (n = 350) I r r i t a t i f (n = 60) Co l i t e (n = 100)

P o l y p e s (n = 120) P o l y p e s canc6 r i s6 s (n = 15)

, C a n c e r s . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . ( n = 6 0 ) ,

C a n c e r

0 0 0 0

33 70

D I A G N O S T I C C Y T O L O G I Q U E (070)

A t y p i e s

0 0

10 4

4 0 15

N o r m a l *

100 100

90 96 27 15

N e u t r o + **

1 2

72

9 / /

L y m p h o + ***

13 18

21 7

/ /

* Normal = absence de cellules atypiques ou n6oplasiques. ** Neu t ro+ = augmentat ion des neutrophiles.

*** Lympho + = augmentat ion des lymphocytes.

332 V o l u m e 15 - N ~ 4 - 1 9 8 5 A c t a E n d o s c o p i c a

(93 %), montre l 'absence d 'a typie et de dysplasie dans un seul cas.

Les frottis obtenus par brossage sont moins souvent positifs que ceux obtenus par empreinte des biopsies (53 07o VS 77 %) ; le pourcentage de frottis riches est dgalement plus faible (17 070 VS 63 070).

La richesse et la qualitd du frottis sont essentiels. Sur un total de 92 frottis, le diagnostic de malignitd est posd dans 84 07o des frottis riches, 61 070 de ceux de richesse intermddiaire, chute h 6 070 pour les frottis pauvres, 16 ~ pour les frottis contenant des cellules altdrdes ou lysdes (p < 0,01).

D I S C U S S I O N

L'avantage majeur de l 'examen cytologique est sa rapiditd d'exdcution. Le rdsultat peut ~tre obtenu dans l 'heure et permet ainsi de prdciser rapidement la ndcessitd et la sdquence d 'examens compldmentaires.

En cas de suspicion macroscopique de ldsions inflammatoires, la ddmonstration d 'une augmenta- tion de globules blancs neutrophiles - - rare au niveau d 'une muqueuse histologiquement normale - - permet d 'a f f i rmer la prdsence d 'une colite. Le frottis ne per- met pas de distinguer les colites aiguSs et les colites chroniques. Dans ce dernier groupe, un exc6s de neu- trophiles est retrouvd aussi bien dans la maladie de Crohn que dans la rectocolite. Ceci rejoint bien les donndes isotopiques concernant l 'excrdtion f6cale de granulocytes dans les colites inflammatoires [7]. La prdsence de lymphocytes, retrouvde sur des frottis de muqueuse normale, ne permet donc pas d 'af f i rmer la prdsence d 'une colite. Peut-~tre une analyse quantita- tive ou morphologique plus ddtaillde des lymphocytes permettrai t-el le d ' a p p o r t e r des dldments diagno- stiques.

L'util isation de la cytoIogie dans le diagnostic des colites est nouvelle et si son utilitd dtait confirmde par d 'autres, cet examen pourrai t compldter l 'examen his- tologique, qui n 'est pas ddpourvu de difficultds dans l 'a f f i rmat ion d 'une colite [5].

Les ldsions inflammatoires coliques donnent des atypies ~ l 'examen cytologique, en-dehors de tout contexte ndoplasique ou prdndoplasique. Ainsi par exemple ; les colites ischdmiques sont sources d ' a ty - pies marqudes, et de faux positifs possibles.

L'existence de faux positifs est une object ion cou- rante ~ l 'examen cytologique. Peu de publications prdcisent le pourcentage de faux positifs. Une courte sdrie mentionne l 'absence [2] ; une autre un taux excessif de 4,8 07o [1]. Nous n 'en avons pas observd, grace ~ des crit6res stricts particuli6rement en prd- sence d ' u n exc6s de globules blancs neutrophiles et en prdsence de cellules atypiques isoldes.

Ces crit6res sont probablement une des explications la sensibilitd moddrde (70 07o) de l 'examen cytologi-

que dans notre sdrie de cancers.

Une revue de la littdrature [3] renseigne une sensibi- litd de 73/a 87 ~ Les sdries rdcentes [1, 4, 6] obtien- nent un taux de positivitd de 81 ~ 98 %, ce dernier rdsultat dtant associd ~t un taux de faux positifs de 4,8 07o [1]. La cytologie amdliore le score diagnostique et l 'histologie de 8 07o dans notre sdrie, de 3 h 22 07o dans d 'autres [1, 4], le score diagnostique global &ant de 93 07o dans notre sdrie, allant de 94 ~ 100 07o dans d'autres. En dehors du diagnostic de malignitd, la combinaison cytologie-biopsie peut rdvdler des atypies ou de la dysplasie et l 'absence totale d ' anomal ie dans les deux prdl6vements est rare dans notre expdrience.

En conclusion, outre la rapiditd des rdsultats obte- nus, l 'examen cytologique permet avec une sensibilitd raisonnable et une spdcificitd dlevde d ' a f f i rmer la prd- sence de 16sions inflammatoires ou tumorales du rec- tum ou du c61on.

Rt~FI~RENCES

1. BEDINE M.S., COCCO A.E. -- A comparison of washing and brushing cytology and biopsy in the diagnosis of malignant di- sease of the esophagus, stomach and colon. GastrointestinalEn- doscopy, 1972, 19 : 75-76.

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3. CABRE-FIOL V., ARAN-SUAN J., PUJOL-PI J., GERMA J.R., VILARDELL F. -- Cytologie exfoliatrice du c61on. An- nales Gastroent. H~patol., 1975, 11 : 235-243.

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Acta Endoscopica Volume 15 - N" 4 - 1985 333

I N T R O D U C T I O N

Compared to the upper digestive tract, there are very f e w cytological studies about the colon [1, 4 , 6] with a possible exception f o r the rectum.

Macroscopic diagnostic methods in colic pathology have become more accurate since the appearance o f the barium enema in double contrast and colonoscopy and have allowed us f o r example to determine more clearly the early stages o f certain illnesses such as Crohn's disease and to specify infectious colitis. I t is not always easy to assert macroscopically the existen- ce o f a colitis, when the anomalies are not very ob- vious, or to assert the neoplastic character o f certain lesions in the case o f stenosis f o r example. The histo- logical examination completes and enlights the ma- croscopic data.

The cytological examination can also assert the existence o f an inf lammatory lesion or confirm the neoplastic character o f a lesion. The only papers pu- blished so far and there are not very many o f them deal with neoplastic pathology.

M A T E R I A L

Over a period o f 6 years, 3 143 patients underwent a f lexible recto-sigmoidoscopy and~or a colonoscopy. From this material, dif ferent groups were studied and the cytological material reviewed : 350 normal pa- tients with a normal macroscopic examination - - 60 patients with a macroscopic examination revealing an erythematous mucosa with a loss o f normal vascular network, without ulceration and without bleeding, wi thout any microscopic sign o f colitis - - 100 patients with acute or chronic organic colitis - - 120 patients with a po lyp which was resected - - 15 patients with a superficially cancerized po lyp (n = 11) at the level o f the pedicle (n = 4) - - 60 patients with colonic cancer.

So this is a retrospective study.

M E T H O D S

The patients were examined with a f lexible endos- cope (sigmoidoscope Olympus TCF1S - - colonoscope Olympus CF1 T1). A variable number o f biopsies were carried out (extremes : 1 to 10). Samples f o r cytologi- cal examination were obtained f r o m the biopsies (touch cytology) by carrying out an imprint o f the sli- de f r o m each biopsy and /or after brushing o f the le- sions, the cells being collected by pressing the brush against a slide.

The samples were dried in the air. A rapid method o f staining and f ixat ion was used : M + D Dif fquick (Merz+ Dade). This me thod is close to the May- Grumwald-Giemsa staining and takes 15 seconds. The staining solutions are with eosin, the thiazin. The

f i xa t ion is done with methanol (containing rapid green).

The complete examination o f the different smears obtained was carried out and the protocole included the evaluation o f the richness o f the smear, the cha- racteristics o f the epithelial cells, o f the presence o f leukocytes.

The results were classified in the fo l lowing catego- ries :

�9 R i c h s m e a r : presence , u n d er a 10 t ime magnifying lense, o f more than 4 cell clusters inclu- ding a big one or more than 8 cell clusters per field.

�9 P o o r s m e a r : presence o f 1 cell cluster at the most.

�9 I n t e r m e d i a t e s m e a r : between the 2 above men- t ionned categories.

�9 E p i t h e l i a l e l e m e n t s : n o r m a l - a t yp i ca l - mali- gnant. The malignancy is generally asserted only when in presence o f cell clusters fulf i l l ing the usual criteria o f malignancy (hyperchromia, high nuclear cytoplasmic report, giant nucleoles...), o f non impai- red cell clusters.

�9 O t h e r e l e m e n t s : These can be leukocytes or pathogenic organisms (Giardias, mycelial f i laments, etc.). A n increased number o f neutrophiles necessita- tes the presence o f 4 clusters per slide or the presence o f more than 20 neutrophiles spread out per field. The criteria are the same f o r lymphocytes. . .

R E S U L T S

The synthesis o f the results is summarized in Table 1.

�9 N o r m a l (n = 350)

The smears were poor in cells in 31 patients (9 %). In every case, the epithelial cells were normal, without atypical characters and with no signs o f malignancy.

The presence o f an increased number o f neutro- phile leukocytes is rare and f o u n d in 5 cases ( 1 % ) . On the other hand, an increase in the number o f lymphocytes is more f requent and f o u n d in 44 cases (13 %).

�9 C o l i t i s (n = 100)

This group includes 40 cases o f acute colitis (o f which 7 cases were associated with antibiotics, 8 o f proved infectious origin - - the pathogenic germ was identified - - the others were transitory and in most cases probably o f infectious origin) and 60 cases o f chronic colitis including 25 cases o f Crohn disease and 35 cases o f ulcerative colitis.

In both groups, atypical cells were f o u n d - - in 2 cases (5 %) o f acute colitis, 8 cases (13 %) o f chro- nic colitis.

A n increase in leukocytes is very f requent both in acute colitis (98 %) and in chronic colitis (92 %). This increase is most frequent ly due to the predominance o f lymphocytes (38 % - 17 %).

In the group o f 60 patients with a mucosa appea- ring irritated, that is to say having lost the normal vas-

3 3 4 Volume 15 - N ~ 4 - 1985 Acta Endoscopica

TABLE I

F I N A L D I A G N O S T I C C Y T O L O G I C A L D I A G N O S I S (070)

C a n c e r A t y p i c . N o r m a l * N e u t r o + ** L y m p h o + ***

N o r m a l . (n = 350)

I r r i t a t ive . ( n = 60)

C o l i t i s . . (n = 100)

P o l y p s (n = 120)

C a n c e r i z e d p o l y p s (n = 15)

C a n c e r s . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . (n = 60)

0

0

0

0

33

70

0

0

10

4

40

15

100

100

90

96

27

15

1

2

72

9 /

/

13

18

21

7 /

/

* Normal = absence of atypical or neoplastic cells. ** Neutro + = increase of the neutrophiles.

*** Lympho + = increase of the lyrnphocytes.

cular network, but without ulceration and with no sign o f colitis after biopsy, the increase o f the number o f neutrophiles is rare (2 %), that o f lymphocytes is more frequent (18 %). This group can be distinguis- hed therefore from inflammatory colitis and is identi- fical to the normal patients group.

�9 Polyps (n = 120)

The presence o f atypical cells was found in 5 cases (4 %), no diagnosis o f malignancy was made in this group o f polyps.

�9 C a n c e r i z e d p o l y p s (n = 15)

A diagnosis o f malignancy was made from the cyto- logical smear in 5 cases. Atypical cells were found in 6 cases and in 4 cases no anomaly was found.

�9 C a n c e r s (n = 60)

The cytological examination shows malignant cells in 42 cases (70 %), atypical cells in 9 cases. The histo- logical reveals a cancer in 51 cases (85 %), a dysplasia in 4 cases. The combination o f both methods allows a diagnosis o f cancer in 56 cases (93 %) and shows the absence o f atypical cells or dysplasia in only 1 case.

The smears obtained by brushing were less often positive than those obtained by imprints o f biopsies (53 % VS 77 %), the percentage o f rich smears was also Lower (17 % VS 63 %).

The richness and the quality o f the smear are essen- tial. In a total o f 92 smears, the diagnosis o f mali- gnancy was made in 84 % o f the rich smears, 6 1 % of intermediate richness falling to 6 % for poor smears, 16 % for smears containing impaired or destroyed cells (p < O, 01).

DISCUSSION

The major advantage o f cytological examination is its speed in realisation. Often the result can be obtained within an hour and thus allows us to precise quickly the necessity o f complementary examinations and to programme them. In the case when inflammatory lesions are suspected macroscopically, the evidence o f the increase o f neutrophile leukocytes - - rare at the

level o f a histologically normal mucosa - - allows us to assert the presence o f colitis. The smear does not help us to distinguish acute colitis and chronic colitis. In this last group, an excess o f neutrophiles is found as well in Crohn's disease as in ulcerative colitis. This f i ts in with the isotopic data concerning the fecal excretion o f granulocytes in inflammatory colitis [7]. The presence o f lymphocytes, found on smears o f normal mucosa cannot therefore enable us to assert the presence o f a colitis. Perhaps a more detailed quanti tative or morphological analysis o f the lymphocytes might bring diagnostic items.

The use o f cytology in the diagnosis o f colitis is new and i f its use was confirmed by others, this examina- tion could complete the histological examination which is not free o f difficulties when trying to evi- dence a colitis [5]. The colic inflammatory lesions give atypical signs at the cytological examinations outside o f any neoplastic or preneoplastic context. So for example, the ischaemic colitis often lead to marked atypical signs and possible false positives. The exis- tence o f false positives is a current objection to the cytological examination. Few papers precise the per- centage o f false positives. A short series mentions the absence [2], another an excessive rate o f 4,8 % [1]. We have not observed any thanks to particularly strict criteria in the presence o f an excess o f neutrophile leu- kocytes and in the presence o f isolated atypical cells. These criteria are probably one o f the explanations for the moderate sensitivity (70 %) o f the cytological examination in our series o f cancers. A review o f the literature [3] gives a rate o f sensitivity o f 73 to 87 %. The recent series [1, 4, 6] obtain a positive rate o f 81 to 98 %, this last result being associated to a rate o f false positive o f 4,8 % [1]. The cytology improves the diagnostic score and the histology by 8 % in our series, by3 % to22 % in others [1, 4], the overall dia- gnostic score being 93 % in our series, and from 94 to 100 % in others. Apart f rom the diagnosis o f mali- gnancy, the cytology-biopsy combination may reveal atypical signs or dysplasia and the total absence o f anomaly in the 2 samples is rare in our experience.

In conclusion, apart the speed in obtaining the re- suits, the cytological examination enables us with rea- sonable sensitivity and high specificity to assert the presence o f inflammatory or tumoral lesions o f the rectum or the colon.

A c t a E n d o s c o p i c a V o l u m e 15 - N ~ 4 - 1985 335