JOURNAL OF ULTRASTRUCTURE RESEARCH 59, 263-271 (1977)

La spermatogenese des Acanthocephales

Ill. Formation du derive centriolaire au cours de la spermiogenese de Serrasentis socialis Van Cleave, 1924 (Paleacanthocephala, Gorgorhynchidae)

BERNARD MARCHAND ET XAVIER MATTEI

Ddpartement de Biologie Animale-Facultd des Sciences, Universitd de Dakar, Dakar, Sdndgal

Received November 30, 1976

Dans la jeune spermatide de Serrasentis socialis l 'appareil de Golgi est situ~ au pSle ant~rieur , tandis qu'au p61e post~rieur, un centriole unique est appliqu~ contre l 'enveloppe nucl~aire. Le centriole ~labore un flagelle, puis ~migre vers l ' avant de la spermatide, tout en conservant son contact avec l 'enveloppe nucl~aire. Entra in~e par le centriole, qui a t te in t la r~gion golgienne, l 'extr~mit~ ant~rieure du noyau s '&ire en un fin pgdoncule. Au voisinage de l 'appareil de Golgi, un saccule supracentriolaire prend la forme d 'une cloche et emprisonne ~ sa base une v~sicule d&ach~e du noyau. Ensuite, la cloche s'affine et p~n~tre plus ou moins profond~ment h l ' int~rieur de l'axon~me. La migrat ion se poursuit et a m i n e le d~riv~ centrio- laire h l 'extr6mit6 ant~r ieure du spermatozo~de. Ce d6riv~ centriolaire semble &re present dans le spermatezoide de t o u s l e s Acanthoc~phales. E t c'est par cette formation que le spermatezoide se fixe et p~n~tre dans les spheres ovariennes.

De par son origine, son emplacement et sa fonction, la baguet te centrale du d6riv~ centrio- laire presente des analogies avec un acrosome.

In the early spermat id ofSerrasentis socialis the Golgi appara tus is located a t the anter ior par t while, a t the posterior part , a single centriole is stuck on the nuclear envelope. The centriole produces a flagellum, then migrates towards the front par t of the spermatid, while hav ing a contact with the nuclear envelope. The anter ior extremity of the nucleus drawn by the centriole which reaches the Golgi region, s tretches like a th in peduncle. Near the Golgi appara tus a supracentr io lar sac looks like a bell and encloses in its basis a nuclear vesicle. Then the bell becomes th inne r and enters more or less deeply in the axoneme. The migrat ion continues and br ings the centriolar derivative to the anter ior extremity of the spermatozoon. The centriolar der ivat ive seems to be present in the spermatozoon of all Acanthocephala. And with this formation the spermatozoon fixed i tself and enters the ovar ian balls.

Owing to its origin, its location and its function, the central stick of the centriolar derivat ive shows some analogies with an acrosome.

Dans un abstract (5) nous avons signal~ l'existence d'un deriv6 centriolaire h l 'avant du spermatozoide des Acanthoc6- phales. Ce d6riv6 remplace, dans le spermatozoide mflr, le centriole unique de la jeune spermatide. Le but de cette &ude est de montre~: comment s'organise ce de- riv~ au cours de la spermiogen~se de Ser- rasentis socialis.

MATI~RIEL ET Mt~THODES

Serrasentis socialis Van Cleave, 1924 parasi te le tube digestif de Rachicentron canadum L. (Poisson, T~l~ost~en). Les Acanthocephales sont pr~lev~s sur des poissons f ra ichement p~ch~s, puis prepares pour la microscopie ~lectronique su ivant les m&hodes de

rout ine pr~c~demment d&ri tes (1). Les observations sont faites aux microscopes ~lectroniques O.P.L. Meu 100 kV et Siemens Elmiskop 101.

OBSERVATIONS

Dans la jeune spermatide ]'appareil de Golgi est toujours situ~ au pSle ant~rieur de la cellule et se pr~sente sous la forme d'un amas sph~rique correspondant h un dictyosome unique. La face de maturation de ce dicytosome' correspond & sa r~gion centrale. Elle est constitute par un ou plu- sieurs saccules 6miett6s en v6sicules et par une zone amorphe opaque aux 61ectrons, dans laquelle sont 8galement visibles quelques v~sicules. Des ~16ments du r&icu-

263

Copyright © 1977 by Academic Press, Inc. All rights of reproduction in any form reserved. ISSN 0022-5320

264 MARCHAND

lum endoplasmique agranulaire sont sou- vent associ~s, h la face de formation du dictyosome et h l'enveloppe nuclSaire (Fig. 5).

En son p61e post~rieur la jeune sperma- tide montre un centriole unique appliqu~ par son extr~mit~ antSrieure contre l'enveloppe nucl~aire (Fig. 1). A son con- tact les deux membranes nucl~aires fu- sionnent localement en une seule forma- tion dense. Le reste de l'enveloppe nu- cl~aire p r ~ s e n t e deux membranes si- nueuses, d~limitant un espace p~rinu- cl~aire de dimensions variables, et des pores diss~min~s sans ordre precis.

Au d~but de la spermiogen~se, le cen- triole ~labore rapidement un flagelle; puis il entame sa migration vers le p61e ant~- rieur de la spermatide. Comme chez les autres Acanthoc~phales (1, 2, 4, 5) le noyau se d~prime alors, m~nageant une gouttiSre lat6rale dans laquelle progresse l'axon~me (Figs. 2 et 4).

Lorsque le centriole atteint l'extr~mit~ ant~rieure du noyau (Fig. 8), il poursuit sa migration tout en conservant son contact initial avec l'enveloppe nucl~aire. La r~- gion nucl~aire ant~rieure s'~tire ainsi en un fin p~doncule parall~le ~ l'axon~me (Fig. 9), tandis que le centriole arrive au voisinage imm6diat de l'appareil de Golgi. A c e stade, au sommet du centriole un saccule annulaire s'organise, qui vient en- tourer l'extr~mit~ du p~doncule nucl~aire. Ce saccule supracentriolaire, d~limit~ par une membrane simple, renferme un con- tenu amorphe opaque aux ~lectrons (Figs. 6-9).

Ensuite, le saccule annulaire se trans-

AND MATTEI

forme progressivement en un demi-sphbre par r6duction, puis fermeture de son ex- tr6mit6 ant6rieure (Figs. 10 et 11). Cette fermeture entraine, par 6tranglement, la rupture du p6doncule nucl6aire et l 'emprisonnement d'une v6sicule nucl6aire entre le saccule supracentriolaire et le cen- triole (Figs. 10-12). Cette v6sicule limit6e par les deux membranes du noyau ren- ferme du mat6riel nucl6aire (Figs. 9-13).

La migration de l'axonbme continue tan- dis que le saccule supracentriolaire prend la forme d'une cloche (Fig. 13). I1 entre ainsi en contact avec la membrane plas- mique de la spermatide, oppos6e au point de p6n6tration du flagelle. Au contact de la membrane le saccule s'affine et forme une pointe qui fait saillie h l 'avant de la sper- matide. Simultan6ment sa base diminue jusqu'~ pr6senter une section inf6rieure h celle du ~centriole" (Fig. 14).

La cloche par fermeture de sa base est alors devenue une v6sicule allong6e d'environ 0.5 t~m de long et 500A de large, qui p6nbtre plus ou moins complbtement h l'int6rieur du "centriole" (Figs. 14 et 15). D~s cet instant et jusqu'h la fin de la sper- miogenbse la v6sicule d'origine nucl6aire n'est plus identifiable. Le centriole a ainsi fait place h u n d6riv6 centriolaire qui pr6- sente d6s lors sa forme d6finitive (Figs. 16 et 17).

Le flagelle poursuit sa migration en re- poussant ~ son tour la membrane plas- mique ant6rieure. Comme chez les autres Acanthoc6phales la migration ne s'arr6te que lorsque l'extr6mit6 distale du flagelle a p6n6tr6 dans la goutti~re nucl6aire et n'est plus visible h l'arri~re du noyau.

FIo. 1. Dans la jeune spermatide de Serrasentis socialis le centriole unique (C) est appliqu6 par son extr6mit6 ant6rieure contre l'enveloppe nucl6aire. A son contact les deux membranes nucl6aires fusionnent en une seule formation dense (fl~che), x 17 000.

FIG. 2. D6but de la migration ant6rieure de l'axon~me. Le centriole conserve son contact avec l'enveloppe nucl6aire, x 33 000.

FIG. 3. Coupe transversale du centriole en d6but de migration. N, noyau. × 55 000. FIG. 4. Le centriole at te int l 'extr6mit6 ant6rieure du noyau tout en conservant son contact avec un

diverticule nucl6aire, x 35 000. FIG. 5. Dans la r6gion ant6rieure de la spermatide ]es 616ments de l 'appareil de Golgi (G) et du r6ticulum

endoplasmique (RE) sont 6troitement li6s. M, mitochondrie; N, noyau. × 45 000.

LA SPERMATOGENI~SE DES ACANTHOCI~PHALES 265

266 MARCHAND

Ultrastructure du centriole clans la jeune spermatide

Darts la jeune spermatide le centriole est constitu~ de 9 doublets p~riph~riques r~u- nis par des ponts h un tubule central et pr~sente une longueur d'environ 0.5 t~m (Fig. 3). Cette structure centriolaire n'est visible que lors de sa migration dans la goutti~re nucl~aire, et ne persiste pas sous cette forme apr~s avoir d~pass~ l'extr~mit~ ant~rieure du noyau. A sa place s'organise le d~riv~ centriolaire que l'on retrouve l 'avant du spermatozoide.

Ultrastructure du ddrivd centriolaire clans le spermatozo'ide

Au cours de la migration de l'axon~me, lorsque le centriole d~passe l'extr~mit~ an- t~rieure du noyau, il est remplac~ par le d~riv~ centriolaire. Darts celui-ci, h la place du tubule central se dispose la partie basale de la cloche supracentriolaire ini- tiale. En coloration n~gative, le d~riv~ centriolaire montre une baguette centrale qui fait plus ou moins saillie h l'extr~mit~

AND MATTEI

ant6rieure du spermatozoide (Figs. 18 et 19). En coupe transversale cette baguette apparait constitu6e d'une v6sicule limit6e par deux membranes (Figs. 20a and b). De plus les 9 doublets centriolaires ne sont plus identifiables; ~ leur place se sont or- ganis6s 9 616ments subcylindriques limit6s par une membrane et dont la section avo- isine celle des doublets initiaux. Comme le montrent les spermatozoides en coloration n6gative, les 9 616ments p6riph6riques du d6riv6 centriolaire sont en continuit6 avec les doublets flagellaires (Figs. 18 et 19).

DISCUSSION

Chez t o u s l e s Acanthoc6phales 6tudi6s (1, 2, 4, 5) nous avons pu constater au cours de la spermiogenbse la disparition du centriole et l 'organisation de 9 616ments opaques subcylindriques ~ la place des 9 doublets initiaux. La baguette axiale au niveau du d6riv6 centriolaire, semble 6galement exister chez tousles Acanthoc6- phales. Toutefois, chez Illiosentis furcatus (1) si les 9 616ments p6riph6riques existent

FIG. 6. Dans ces deux spermatides le centriole a d~pass~ l 'extr~mit~ ant~rieure de noyau et ent ra ln~ la formation d 'un p~doncule nucl~aire (fl~che). Simul tan~ment , en face de l 'appareil de Golgi (G) un saccule annula i re (S) s 'organise au sommet du centriole, z 33 000.

Fro. 7. C'est dans le voisinage imm~diat de l 'appareil de Golgi que s 'organise le saccule annula i re (S) qui entoure ] 'extr~mit~ renfl~e du p~doncule nucl~aire (fl~che), × 32 000.

Fro. 8. D~but de la formation du saccule supracentr iolaire (S) autour de l 'extr~mit~ apicale du noyau (fl~che). x 50 000.

FIG. 9. La migra t ion centriolaire se poursuit. Le saccule supracentr iolaire (S) devient plus impor tan t tandis que l 'extr6mit~ ant6r ieure du noyau s'6tire en u n fin p6doncule dilat6 en son extr6mit6 (flbche). × 50 000.

Fro. 10. Le saccule annu la i re (S) prend progressivement la forme d 'une demi-sph~re et ne pr6sente plus qu 'une faible perforation apicale (fl~che). x 50 000.

FIa. 11. Le saccule (S) a pris la forme d'une demi-sph6re. La fermeture de son extr6mit~ ant6r ieure a provoqu6 la rupture du p6doncule nucl6aire et r empr i sonnement d 'une v6sicule nucl6aire (flbche) au sommet du centriole. × 50 000.

FIG. 12. Coupe t ransversa le de l 'extr6mit~ apicale de deux spermatides semblables ~ celle de la Fig. 11, mon t r an t ]a v6sicule nucl6aire (VN) ~ l ' int~rieur du saccule supracentr iolaire (S). x 60 000.

FIG. 13. Le saccule supracentr iolaire (S) prend la forme d 'une cloche par 6t i rement de sa membrane apicale. VN, v6sicule nucl6aire. × 55 000.

FIG. 14. La cloche s 'allonge et prend la forme d 'une baguet te (B) qui repousse la membrane plasmique. Sa base est toujours ouverte (fl6che) mais elle diminue de section et p6n~tre dans l 'axon~me. D~s ce stade la v6sicule nucl6aire n 'es t plus identifiable, x 58 000.

Fro. 15. Fermeture de la base de la baguet te (B) ~ l ' int6rieur de l 'axon6me (flbche). x 50 000. Fro. 16. La baguet te (B) r6su l tan t de ]a t ransformat ion du saccule supracentr iolaire est m a i n t e n a n t

achev6e et l 'axonbme poursui t sa migra t ion ant~rieure, x 50 000. Fro. 17, La migra t ion de l 'axon~me est achev6e. La baguet te (B) fai t saillie ~ l ' avant du flagelle

spermatique, x 45 000.

LA SPERMATOGENI~SE DES ACANTHOCt~PHALES 267

268 MARCHAND AND MATTEI

LA SPERMATOGENt~SE DES ACANTHOCEPHALES 269

270 MARCHAND AND MATTEI

FIGS. 18 et 19. Extr@mit~s ant~rieures de spermatozo~des de Serrasentis en coloration n~gative. La baguette (fl~che) est plus ou moins enfonc@e dans l'axon~me. Fig. 18, x 80 000; Fig. 19, x 65 000.

FIG. 20a, b. Coupes transversales du d~riv@ centriolaire aux niveaux a et b indiqu~s sur la Fig. 19. x 120 000.

bien, la pr@sence de la bague t t e axia le n ' a pu jusque 1~ @tre v~ r i t ab l emen t mlse en ~vidence.

La bague t t e centra le , dont nous avons pu voir le mode de fo rmat ion , ne s 'organise que lorsque le centr iole a t t e in t la r~gion golgienne. Bien que n ' a y a n t pas vu de con- t inui t~ pa r fa i t e en t re saccules golgiens et saccule supracen t r io la i re , leur vois inage imm@diat nous fa i t pense r ~ une par t ic ipa-

t ion de l ' appare i l de Golgi dans l '~labora- t ion du saccule supracen t r io la i re qui, dans le spermatozo~de, dev iendra la bague t t e axia le du d@riv~ centr iolai re .

L ' e m p r i s o n n e m e n t d 'un f r a g m e n t de noyau en t re la cloche supracen t r io la i re et le centriole, const i tue u n fa i t tr~s surpre- nan t . Mais, ce ph~nom~ne existe v ra i sem- b l a b l e m e n t chez d ' au t r e s Acanthoc~phales et en par t i cu l ie r chez Polymorphus minu-

LA SPERMATOGENI~SE DES ACANTHOCEPHALES 271

tus comme le laisse supposer la Fig. 3 de la planche I et le sch6ma 3 pr6sent6s par Whitfield (6).

Nous ne pouvons rapprocher l'organisa- tion de ce d6riv6 centriolaire d'aucun autre centriole ou d6riv6 connu. La baguette centrale du. d6riv6 centriolaire pr6sente, par contre, de par son lieu de formation dans la spermatide, son emplacement et son rSle dans le spermatozoide des analo- gies avec un acrosome. En effet, le saccule supracentriolaire initial s'organise autour de l'extr6mit6 ant6rieure du noyau, au voisinage imm6diat de l'appareil de Golgi. Ensuite, la cloche supracentriolaire qui en d6rive coiffe la v6sicule nucl6aire qui s'est d6tach6e de l'apex du noyau. Puis, le d6riv6 centriolaire, comme nous l'avons pr6c6demment d6montr6 (5) constitue l'extr6mit6 apicale du spermatozoide de

t ous l e s Acanthoc6phales. Et c'est par ce ddrivd que s'6tablit le contact puis la pdn6- tration du spermatozoide dans la masse ovarienne.

Les auteurs remercient Mr. Georges Vassiliades du Laboratoire Nat ional de Recherches V6t6rinaires de Dakar qui a eu l 'amabil i t6 de d6terminer notre mat6riel . Ce t ravai l a 6t6 r6alis6 avec la collabora- t ion technique de MM. Jean-Luc Manfredi et Chris- t ian Chauve.

REFERENCES

1. MARCHAND, B,, ET MATTEI, X., J. Ultrastruct. Res. 54, 347 (1976).

2. MARCHAND,'B., ET MATTEI, X., J. Ultrastruct. Res. 55, 391 (1976).

3. MARCHAND, B., ET MATTEI, X., J. Ultrastruct. Res. 56, 331 (1976).

4. MARCHAND, B., ET MATTEI, X., C. R. Soc. Biol. 170, 237 (1976).

5. MARCHAND, B., ET MATTEI, X., J. Microsc. Biol. Cell. 26, 19a (1976).

6. WHITFIELD, P. J. , Parasitology 62,415 (1971).