http://france.elsevier.com/direct/SCISPO/

Science & Sports 21 (2006) 62–67

Revue générale

Adre

0765-15doi:10.1

Stress oxydatif et exercice anaérobie

Oxidative stress and anaerobic exercise

C. Groussard

sse e-mail : carole.

97/$ - see front ma016/j.scispo.2005.0

Laboratoire de physiologie et de biomécanique de l’exercice musculaire, UPRES-EA 1274, UFRAPS,

Rennes-II, ENS Cachan, avenue Charles-Tillon, 35044 Rennes cedex, France

Accepté le 27 juin 2005Disponible sur internet le 17 avril 2006

Résumé

Objectifs. – Faire une synthèse des données concernant l’exercice anaérobie et le stress oxydatif et essayer de mieux comprendre quelspeuvent être les mécanismes de production d’ERDO (espèces réactives dérivées de l’oxygène) et d’ERDA (espèces réactives dérivées de l’azote)dans ce type d’exercice.

Actualités. – Les données de la littérature concernant l’exercice aérobie et le stress oxydatif (SO) sont nombreuses et bien documentées depuisles 25 dernières années [17,32,44]. Il en ressort que le principal facteur responsable des dommages oxydatifs lors de l’exercice aérobie estl’augmentation de la consommation d’oxygène [14,28,50]. Les autres facteurs pouvant intervenir, mais à un degré moindre, sont l’activationde la xanthine oxydase [37], l’acidose [49], l’auto-oxydation des catécholamines [10]. Or, ces différents facteurs sont retrouvés lors des exercicesanaérobies. Pourtant, comparé aux exercices aérobies, peu d’études se sont intéressées aux marqueurs du SO, à la réponse du système antioxy-dant lors des exercices anaérobies, et à l’identification des sources de production d’ERDO et d’ERDA dans ce type d’exercice.© 2006 Elsevier SAS. Tous droits réservés.

Abstract

Aims. – The aim of this article is to briefly review the recent publications dealing with oxidative stress and anaerobic exercise and the possiblesources of RONS (reactive oxygen and nitrogen species) production during this type of exercise.

Current knowledge. – Literature data concerning aerobic exercises and oxidative damages are consistent and well documented since 25 years[17,32,44]. It is now well known that the major factor responsible for oxidative damages during aerobic exercise is the increase in oxygenconsumption [14,28,50]. However, many other factors known to induce oxidative stress, such as xanthine oxidase activation [37], acidosis[49] and catecholamine auto-oxidation [10] might be operative to a greater extent during anaerobic exercise. All these factors lead then to thehypothesis that even a non-aerobic exercise could also induce oxidative stress. However, little attention has been directed towards identifying: 1)the changes in oxidative stress markers and antioxidants in response to anaerobic exercise and 2) the possible sources of RONS productionduring this type of exercise.© 2006 Elsevier SAS. Tous droits réservés.

Mots clés : Espèces réactives dérivées de l’oxygène ; Exercice anaérobie ; Radicaux libres ; Stress oxydatif

Keywords: Anaerobic exercise; Free radicals; Oxidative stress; Reactive oxygen and nitrogen species

1. Introduction

De nombreuses études réalisées chez l’animal et chezl’homme ont bien mis en évidence que l’exercice physique en-traîne un véritable stress oxydatif (SO) pour l’organisme [1,14,

groussard@uhb.fr (C. Groussard).

tter © 2006 Elsevier SAS. Tous droits réservés.6.005

15,30]. Le SO apparaît lorsque l’on observe un déséquilibre dela balance pro-oxydant–antioxydant en faveur des premiers.Les espèces pro-oxydantes sont représentées par les espècesréactives dérivées de l’oxygène et de l’azote (ERDO et ER-DA). Elles sont produites en permanence par les cellules no-tamment au niveau des mitochondries lors de la respiration cel-lulaire, dans les cellules endothéliales par activation de laxanthine oxydase, en cas d’acidose, lors de l’auto-oxydationdes catécholamines, lors de l’inflammation par la NAPHoxy-

C. Groussard / Science & Sports 21 (2006) 62–67 63

dase et la myéloperoxydase, lors de perturbations du métabo-lisme du calcium. Les mécanismes à l’origine de la surproduc-tion d’ERDO et d’ERDA lors de l’exercice ne sont pas encoretous clairement élucidés. Concernant l’exercice aérobie, l’hy-pothèse la plus probable repose sur l’augmentation de laconsommation d’oxygène. En effet, l’augmentation considé-rable du débit des phosphorylations oxydatives mitochondria-les provoquerait une élévation proportionnelle du débit des ER-DO et leur fuite vers le cytosol.

Or, dans les autres mécanismes cités précédemment certainspourraient être particulièrement activés lors de l’exercice anaé-robie (activation de la xanthine oxydase, acidose, auto-oxyda-tion des catécholamines). C’est pourquoi, depuis quelques an-nées, de plus en plus de travaux sont publiés sur ce sujet [2,6,20,21,35,46]. Le but de cet article est de faire une synthèse desdonnées publiées sur l’exercice anaérobie et le stress oxydatifet de mieux comprendre quels peuvent être les mécanismes deproduction d’ERDO et d’ERDA dans ce type d’exercice.

Dans une première partie, nous exposerons les différentespublications concernant le SO et l’exercice anaérobie. Nousétudierons dans un premier temps les exercices de résistance–force à l’exception des exercices excentriques purs. En effet,dans ce type d’exercice, la production d’ERDO et d’ERDAn’est pas directement liée à l’exercice lui-même mais aux phé-nomènes inflammatoires crées par les dommages cellulaires quien résultent, puis, dans un second temps, nous étudierons lesexercices isométriques et les exercices sprint. Nous préciseronsensuite les différents mécanismes de production d’ERDO etd’ERDA lors de ces différents types d’exercices. Finalementnous traiterons de l’effet de l’entraînement anaérobie sur le sys-tème pro-oxydant–antioxydant.

2. Mise en évidence du SO lors de l’exercice anaérobie

2.1. Exercices de type résistance–force

Concernant les exercices de type résistance–force, seulestrois expérimentations ont étudié cette modalité particulière.McBride et al., [35] notent une augmentation du malonedialdé-hyde (MDA) plasmatique deux jours après un circuit-trainingcomposé de huit exercices différents. En revanche, aucun chan-gement n’est retrouvé concernant ce même marqueur suite à 20contractions maximales excentrique–concentrique des musclesimpliqués dans l’articulation du genou [52]. Pour Bloomer etal., [6], 30 minutes de squat à 70 % de la contraction maximalevolontaire (CMV) entraîne une élévation des protéines carbo-nylées, 6 et 24 heures après l’exercice, mais n’affecte pas leMDA plasmatique.

Ces différences de résultats s’expliquent en partie par la dis-parité des protocoles utilisés.

2.2. Exercices isométriques

Sahlin et al. [46] ont été les premiers à étudier l’effet decontractions isométriques intermittentes (dix secondes decontraction du genou à 30 % de la CMV suivi de dix secondes

de relâchement, pendant 80 minutes) et n’ont noté qu’une aug-mentation du contenu total en glutathion sanguin, sans aug-mentation des autres marqueurs du SO (sanguins et musculai-res). La faible intensité utilisée pourrait expliquer ce manquede résultat.

Toutefois, d’autres études utilisant des exercices isométri-ques intermittents, mais avec des intensités plus élevées, ontmis en évidence un SO. Ainsi, Alessio et al. [2] ont noté unenette augmentation des peroxydes lipidiques (+36 %) à l’arrêtet 60 minutes après un exercice intermittent (45–45 secondes)de contractions isométriques de la main (50 % CMV, 15 mi-nutes) ainsi qu’une augmentation plus modeste (+12 %) desprotéines carbonylées à l’arrêt du test. Les exercices isométri-ques affecteraient plus les lipides que les protéines. Dousset etal., [16] et Steinberg et al. [51] ont trouvé une élévation desTBARS sanguins en réponse à des exercices intermittents(60 % CMV pendant environ 42 secondes et 100 % CMV pen-dant trois minutes respectivement).

Pour conclure, les exercices isométriques, à condition d’êtresuffisamment intenses, entraînent un SO pour l’organisme.

2.3. Exercices de sprint

2.3.1. Chez l’animalDès 1988, Alessio et al. [1] ont montré qu’un exercice bref

et intense d’une minute, réalisé chez des rats courant à 45 m/min, entraîne plus de dommages lipidiques musculaires qu’unexercice modéré de 20 minutes à 20 m/min. Ces auteurs ontégalement constaté que les fibres rapides (recrutées lors desexercices brefs et intenses) sont plus sensibles aux dommagesoxydatifs comparées aux fibres lentes. Plus récemment, Radàket al. [42] rapportent une augmentation des protéines carbony-lées dans des poumons de rats, une heure après une série decourses anaérobies lactiques. Les résultats de Kayatekin et al.[31] vont dans le même sens puisque ces auteurs notent uneélévation du MDA musculaire en réponse à 15 sprints de 30 se-condes à 35 m/min. Ces auteurs suggèrent une réponse tissuspécifique car aucune augmentation n’est retrouvée dans lefoie.

2.3.2. Chez l’hommeLes résultats notés chez l’animal sont également retrouvés

chez l’homme. En effet, Marzatico et al. [34] montrent uneélévation des marqueurs plasmatiques de la peroxydation lipi-dique ainsi qu’une augmentation de l’activité érythrocytaire dela superoxyde dismutase (SOD) et de la glutathion paroxydase(GPx) chez six sprinters en réponse à six séries de sprint de150 m. Plus récemment, Groussard et al. [21] notent une aug-mentation des radicaux lipidiques détectés par résonance para-magnétique électronique 20 minutes après un test de Wingate.Ce test affecte également les concentrations des vitamines an-tioxydantes plasmatiques lors de la récupération [20]. Les lipi-des ne sont pas les seules molécules touchées puisque Shiffl etal. [47] rapportent une oxydation de l’ADN lymphocytaire 24et 48 heures après deux sprints consécutifs. Ce résultat estconfirmé par une étude récente de Cuevas et al. [13] qui ont

C. Groussard / Science & Sports 21 (2006) 62–6764

observé une augmentation significative de l’ADN oxydé (+29et +35 %) dans les lymphocytes 24 heures après un et quatresprints exhaustifs de 30 secondes sur bicyclette ergométrique(test de Wingate). Cette augmentation est associée à une éléva-tion de l’expression du facteur de transcription NFkB lors desdeux tests.

Pour conclure, l’exercice de sprint semble donc induire unSO pour l’organisme, que ce soit chez l’homme ou chez l’ani-mal.

En conclusion, il existe de plus en plus d’études mettant enévidence une augmentation des dommages oxydatifs, que cesoit sur les lipides, les protéines ou l’ADN en réponse à desexercices anaérobies.

3. Comparaison exercices aérobies vs exercices anaérobies

Six études ont comparé le niveau de SO induit à la fois parles exercices aérobies et anaérobies [1,2,6,27,34,46] mais seu-lement trois ont apparié les exercices sur la durée [2,6,46].Dans l’étude de Salhin et al., [46], l’intensité des deux typesd’exercices était trop faible pour induire un SO (60 % deVO2max pour l’exercice aérobie et 30 % de la CMV pour l’e-xercice anaérobie). Dans le travail d’Alessio et al. [2], les sujetsdevaient réaliser dans un ordre randomisé, à une semaine d’in-tervalle, un test maximal aérobie jusqu’à épuisement et un testde contractions intermittentes isométriques de la main (45 se-condes de contraction–45 secondes de relâchement pendant lemême temps que l’épreuve d’effort maximale aérobie). L’exer-cice aérobie affecte de façon plus importante les protéines car-bonylées plasmatiques (+67 %) que l’exercice anaérobie(+12 % NS), l’inverse étant observé pour les hydroperoxydeslipidiques plasmatiques (+24 % lors de l’exercice aérobie vs+36 % lors de l’exercice anaérobie). Bloomer et al. [6] ontcomparé deux exercices aérobies (30 minutes sur ergocycle à70 % de VO2max) et anaérobies (30 minutes de squat intermit-tent à 70 % de la CMV) appariés sur la durée, l’intensité rela-tive et le groupe musculaire sollicité. Aucune variation desconcentrations de MDA et de la 8-OHdG n’est observée quelque soit le type d’exercice alors que les protéines carbonyléessont affectées de façon plus importante lors de l’exercice anaé-robie 24 heures après l’arrêt des tests. Ce résultat semble endésaccord avec l’étude précédente mais dans le travail d’Ales-sio et al. [2] les protocoles n’étaient ni appariés sur l’intensitéde l’exercice (l’exercice aérobie étant plus intense que l’exer-cice anaérobie), ni sur le groupe musculaire sollicité.

Il semble difficile de conclure concernant la comparaisonexercice aérobie vs exercice anaérobie, les modes d’exerciceétant très éloignés l’un de l’autre.

4. Mécanismes supposés responsables de la productiond’ERDO et ERDA lors de l’exercice anaérobie

Les ERDO et ERDA proviennent de deux sources : primai-res (auto-oxydation des catécholamines, augmentation de laconsommation d’oxygène, acidose, activation de la xanthineoxydase [XO]) ou secondaires (cellules phagocytaires, accu-

mulation de calcium, relargage du fer lié aux protéines) [7].Dans cette partie, nous présenterons dans un ordre croissant,les sources primaires susceptibles de générer des ERDO ouERDA lors de l’exercice anaérobie.

4.1. L’auto-oxydation des catécholamines

L’auto-oxydation des catécholamines représente une sourcepotentielle importante d’ERDO et d’ERDA lors du phénomèned’ischémie–reperfusion [9,11]. Mais d’après Jewett et al. [29]:« l’auto-oxydation des catécholamines lors du processus d’i-schémie–reperfusion est au mieux un processus lent à pH phy-siologique et ne semble pas jouer un rôle majeur dans les si-tuations pathologiques ». Aucune étude à ce jour permetd’affirmer l’existence d’une production d’ERDO et d’ERDApar l’auto-oxydation des catécholamines in vivo, notammentlors de l’exercice. Toutefois, l’étude de Mehta et al. [37] réali-sée sur des cultures de cellules épithéliales montre que l’addi-tion d’adrénaline dans le milieu de culture s’accompagne d’uneproduction d’O2

– après 1 et 24 heures d’incubation. L’expres-sion des protéines et des messagers, ainsi que l’activité de laMn-SOD et de la Cu/Zn-SOD est augmentée. Si toutefois l’au-to-oxydation avait lieu, elle serait plus prononcée lors des exer-cices anaérobies (notamment les exercices de sprint) comparésaux exercices aérobies. En effet, lors des exercices de typesprint, la production de d’adrénaline est multipliée par 12 [54].

4.2. Augmentation de la consommation d’oxygène

Tout exercice quel qu’il soit, même le plus bref (quelquessecondes), fait intervenir le métabolisme aérobie. Lors d’exer-cices de durée plus longue, la part du métabolisme aérobie aug-mente. Ainsi, Bediz et al. [4] et Smith et al. [50] notent unecontribution du métabolisme aérobie chez des sujets non en-traînés (ni en endurance, ni en sprint) lors d’un test de Wingaterespectivement de 19 et 16 %. Plus récemment, Granier et al.[19] ont montré, toujours lors d’un test de Wingate, chez dessprinters et chez des endurants, une contribution du métabo-lisme oxydatif respectivement de 34 et 50 %. L’augmentationde la consommation d’oxygène lors des exercices anaérobiesde type isométrique existe mais est très modeste (× 2 par rap-port au repos) [2]. Ainsi, l’augmentation de la consommationd’oxygène pourrait également être une source de productiond’ERDO même dans les exercices anaérobies, de type sprintpréférentiellement, notamment chez les sujets spécialistes dedisciplines athlétiques endurantes.

4.3. L’acidose

Un facteur important qui pourrait être responsable d’un SOdans les exercices anaérobies est l’acidose. En effet, les exerci-ces anaérobies produisent de l’acide lactique qui se dissocie enun ion lactate et un proton, responsable de la diminution de pH.Or, in vitro, l’acidose est bien connue pour produire des radi-caux libres [45,48] par trois mécanismes. Les protons augmen-tent la dismutation de l’O2

– en H2O2, augmentent la conversion

C. Groussard / Science & Sports 21 (2006) 62–67 65

de l’O2– en HO2, augmentent la production d’ERDO et d’ER-

DA en accélérant la libération du fer par les protéines [5,8].Selon Malm et al. [33], l’exercice anaérobie entraîne une

forte accumulation de protons à l’intérieur de la cellule. Si laconcentration en protons à l’intérieur de l’espace intermembra-naire augmente fortement, cela catalyserait la formation de ra-dicaux libres au niveau du coenzyme Q. L’anion superoxydeen milieu protoné se dismute pour former de l’H2O2, qui enprésence de fer se décompose en OH. De plus, selon Hellstenet al. [23], lors des exercices intermittents de sprint, le fluximportant d’électrons qui existe au niveau de la chaîne respira-toire combiné à une diminution de l’activité de la cytochromeoxydase [18] conduirait le coenzyme Q à être l’accepteur d’é-lectrons et donc, à la formation d’O2

–.Tant que l’exercice ne dépasse pas 50 % des possibilités

maximales, le pH varie peu. Au-delà de cette intensité, il dimi-nue et le sang devient de plus en plus acide. Modéré au début,l’acidose peut apparaître très rapidement à l’approche de l’ef-fort maximal. Des valeurs de 6,8–6,9 ont été rapportées à lasuite d’exercices brefs et intenses [40]. Dans les muscles actifs,le pH baisse d’avantage. En effet, un exercice de sprint épui-sant (un 400 m) entraîne une baisse de pH musculaire à unevaleur de 6,63 [12].

4.4. Surproduction d’ERDO par la xanthine oxydase (XO)

L’activation de la XO est sans doute le facteur principalresponsable d’une surproduction d’ERDO et d’ERDA lors del’exercice anaérobie. L’activation de la XO (transformation dela forme xantine déshydrogénase (XDH) en XO) est renduepossible par l’entrée de calcium résultant du phénomène d’i-schémie–reperfusion. Son activité est entretenue par la forma-tion d’hypoxanthine résultant du catabolisme des purines.

4.4.1. Mise en évidence de la transformation de la XDH en XOHellsten et al. [24] notent une activation de la XO au niveau

du muscle chez l’homme en réponse à un exercice intense.Chez l’animal, Radàk et al. [41] détectent également une aug-mentation de l’activité de la XO lors d’un exercice sollicitant lemétabolisme anaérobie. Dans cette étude, l’activité de la XOest corrélée avec la lactatémie (0,9).

4.4.2. Arguments en faveur de l’existence du phénomèned’ischémie–reperfusion lors de l’exercice bref et intense

Selon Atalay et al. [3], le sprint, qui utilise le métabolismeanaérobie, lors de l’exercice, suivi du métabolisme aérobie,lors de la récupération, aurait des effets similaires au phéno-mène d’ischémie–reperfusion. De plus, ce phénomène seraitégalement incriminé dans les exercices isométriques intermit-tents [2] qui alternent successivement des phases de contrac-tions intenses avec des phases de relâchement. Concernant l’e-xercice de sprint, des données expérimentales supportentl’hypothèse du phénomène d’ischémie–reperfusion. En effet,Nioka et al. [38] ont mesuré la désoxygénation musculaire,par spectroscopie infrarouge, chez des athlètes réalisant un testde Wingate et ont noté que la désoxygénation atteint 80 %

(100 % étant la désoxygénation totale de l’hémoglobine lorsd’une ischémie totale). Les exercices intenses entraînent doncune ischémie sévère au niveau du muscle. À l’arrêt du test,l’oxygénation revient à son niveau normal en une à deux mi-nutes et continue d’augmenter légèrement encore pendant dixminutes.

4.4.3. Augmentation de la production d’hypoxanthineLa production d’hypoxanthine (substrat de la XO) a lieu

essentiellement lors des exercices anaérobies intenses lorsqu’ilse produit un déséquilibre entre la synthèse et l’utilisation del’ATP [46,49]. L’hypoxanthine peut alors se transformer enxanthine et en acide urique sous l’action de la XO contenuedans la paroi des vaisseaux endothéliaux ou peut être captéeet transformée par la XO dans le foie. L’augmentation de l’hy-poxanthine a été mise en évidence en réponse à des exercicesanaérobies par de nombreux auteurs [22,25,26]

5. Effet d’un entraînement de type anaérobie

Les études longitudinales d’Atalay et al. [3] et d’Hellsten etal. [23] réalisées respectivement chez l’animal et chez l’hommemontrent une augmentation de l’activité des enzymes antioxy-dantes au repos après une période d’entraînement en sprint desix ou sept semaines.

Les études transversales de Marzatico et al. [34] et Orten-blad et al. [39] confirment que les sujets entraînés (sprinters etvolleyeurs) présentent une plus grande activité des enzymesantioxydantes au repos par rapport à des sujets témoins.

Concernant les exercices de résistance–force, Rall et al. [44]ont noté une légère diminution des dommages oxydatifs del’ADN chez des sujets âgés (65–80 ans) en réponse à un pro-tocole d’entraînement de 12 semaines à environ 80 % de laCMV. Pour Vincent et al. [53], un entraînement en résistancede six mois (trois fois par semaine à 50 ou 80 % de la CMV)chez des personnes âgées (64 ans en moyenne) diminue l’aug-mentation des TBARS et des hydroperoxydes en réponse à unexercice isolé.

6. Conclusion

Si l’on compare aux exercices aérobies, peu d’études ontcherché à mettre en évidence l’existence d’un SO à l’issue d’e-xercices anaérobies. L’explication réside peut-être dans le faitqu’il était plus ou moins admis que l’augmentation de laconsommation d’oxygène est le facteur essentiel d’apparitiond’un SO lors de l’exercice. L’étude des mécanismes d’appari-tion d’un SO à l’exercice montre que d’autres facteurs inter-viennent comme l’auto-oxydation des catécholamines, activa-tion de la XO, l’acidose et jouent certainement un rôle essentieldans l’apparition d’un SO à l’exercice anaérobie. Les publica-tions faites sur ce sujet montrent que les exercices anaérobiesnotamment les exercices de sprint et les exercices isométriquesentraînent un SO pour l’organisme. De plus, tout comme pourl’entraînement aérobie, l’entraînement anaérobie semble avoirun effet protecteur contre le SO [10,17 28,32,36,43].

[24

[25

[26

[27

[28

[29

[30

[31

[32

[33

[34

[35

[36

[37

[38

[39

[40

[41

[42

[43

[44

[45

C. Groussard / Science & Sports 21 (2006) 62–6766

Références

[1] Alessio HM, Goldfarb AH, Cutler RG. MDA content increases in fast-and slow-twitch skeletal muscle with intensity of exercise in a rat. Am JPhysiol 1988;255(6 Pt 1):C874–C877.

[2] Alessio HM, Hagerman AE, Fulkerson BK, Ambrose J, Rice RE,Wiley RL. Generation of reactive oxygen species after exhaustive aerobicand isometric exercise. Med Sci Sports Exerc 2000;32(9):1576–81.

[3] Atalay M, Seene T, Hanninen O, Sen CK. Skeletal muscle and heartantioxidant defences in response to sprint training. Acta Physiol Scand1996;158(2):129–34.

[4] Bediz CS, Gokbel H, Kara M, Ucok K, Cikrikci E, Ergene N. Compari-son of the aerobic contributions to Wingate anaerobic tests performedwith two different loads. J Sports Med Phys Fitness 1998;38(1):30–4.

[5] Bernheim F. Biochemical implications of pro-oxidant and antioxidants.Rad Res 1963:S33–4.

[6] Bloomer RJ, Goldfarb AH, Wideman L, McKenzie MJ, Consitt LA.Effects of acute aerobic and anaerobic exercise on blood markers of oxi-dative stress. J Strength Cond Res 2005;19(2):276–85.

[7] Bloomer RJ, Goldfarb AH. Anaerobic exercise and oxidative stress: areview. Can J Appl Physiol 2004;29(3):245–63.

[8] Bralet J, Bouvier C, Schreiber L, Boquillon M. Effect of acidosis on lipidperoxidation in brain slices. Brain Res 1991;539(1):175–7.

[9] Cadet JL. Free radical mechanism in the central nervous system: an over-view. Int J Neurosci 1988;40:13–8.

[10] Cohen G, Heikkila RE. The generation of hydrogen peroxide, superoxideradical, and hydroxyl radical by 6-hydroxydopamine, dialuric acid, andrelated cytotoxic agents. J Biol Chem 1974;249(8):2447–52.

[11] Cohen G. Oxyradical toxicity in catecholamine neurons. Neurotoxico-logy 1984;5(1):77–82.

[12] Costill DL, Barnett A, Sharp R, Fink WJ, Katz A. Leg muscle pH follo-wing sprint running. Med Sci Sports Exerc 1983;15(4):325–9.

[13] Cuevas MJ, Almar M, Garcia-Glez JC, Garcia-Lopez D, De Paz JA,Alvear-Ordenes I, et al. Changes in oxidative stress markers and NF-kap-paB activation induced by sprint exercise. Free Radic Res 2005;39(4):431–9.

[14] Davies KJ, Quintanilha AT, Brooks GA, Packer L. Free radicals and tis-sue damage produced by exercise. Biochem Biophys Res Commun 1982;107(4):1198–205.

[15] Dillard CJ, Litov RE, Savin WM, Dumelin EE, Tappel AL. Effects ofexercise, vitamin E, and ozone on pulmonary function and lipid peroxi-dation. J Appl Physiol 1978;45(6):927–32.

[16] Dousset E, Steinberg JG, Faucher M, Jammes Y. Acute hypoxemia doesnot increase the oxidative stress in resting and contracting muscle inhumans. Free Radic Res 2002;36(6):701–4.

[17] Goldfarb AH. Antioxidants: role of supplementation to prevent exercise-induced oxidative stress. Med Sci Sports Exerc 1993;25(2):232–6.

[18] Gollnick PD, Bertocci LA, Kelso TB, Witt EH, Hodgson DR. The effectof high-intensity exercise on the respiratory capacity of skeletal muscle.Pflugers Arch 1990;415(4):407–13.

[19] Granier P, Mercier B, Mercier J, Anselme F, Prefaut C. Aerobic andanaerobic contribution to Wingate test performance in sprint andmiddle-distance runners. Eur J Appl Physiol Occup Physiol 1995;70(1):58–65.

[20] Groussard C, Machefer G, Rannou F, Faure H, Zouhal H, Sergent O,et al. Physical fitness and plasma non-enzymatic antioxidant status atrest and after a Wingate test. Can J Appl Physiol 2003;28(1):79–92.

[21] Groussard C, Rannou-Bekono F, Machefer G, Chevanne M, Vincent S,Sergent O, et al. Changes in blood lipid peroxidation markers and antio-xidants after a single sprint anaerobic exercise. Eur J Appl Physiol 2003;89(1):14–20.

[22] Hellsten-Westing Y, Ekblom B, Sjodin B. The metabolic relationshipbetween hypoxanthine and uric acid in man following maximal short dis-tance running. Acta Physiol Scand 1989;137:341–5.

[23] Hellsten Y, Apple FS, Sjodin B. Effect of sprint cycle training on activi-ties of antioxidant enzymes in human skeletal muscle. J Appl Physiol1996;81(4):1484–7 (a).

] Hellsten Y, Hansson HA, Johnson L, Frandsen U, Sjodin B. Increasedexpression of xanthine oxidase and insulin-like growth factor I (IGF-I)immunoreactivity in skeletal muscle after strenuous exercise in humans.Acta Physiol Scand 1996;157(2):191–7 (b).

] Hellsten-Westing Y, Balsom PD, Norman B, Sjodin B. The effect ofhigh-intensity training on purine metabolism in man. Acta PhysiolScand 1993;149(4):405–12.

] Hellsten-Westing Y, Sollevi A, Sjodin B. Plasma accumulation of hypo-xanthine, uric acid and creatine kinase following exhausting runs of dif-fering durations in man. Eur J Appl Physiol Occup Physiol 1991;62(5):380–4.

] Inal M, Akyuz F, Turgut A, Getsfrid WM. Effect of aerobic and anaero-bic metabolism on free radical generation swimmers. Med Sci SportsExerc 2001;33(4):564–7.

] Jenkins RR. Free radical chemistry. Relationship to exercise. Sports Med1988;5(3):156–70.

] Jewett SL, Eddy LJ, Hochstein P. Is the autoxidation of catecholaminesinvolved in ischemia–reperfusion injury? Free Radic Biol Med 1989;6(2):185–8.

] Kanter MM, Lesmes GR, Neguin ND, Kaminsky LA, Saeger JM. Serumlipid levels and lipid peroxidation in ultramarathon runners. Ann SportsMed 1986;3:39–41.

] Kayatekin BM, Gonenc S, Acikgoz O, Uysal N, Dayi A. Effects of sprintexercise on oxidative stress in skeletal muscle and liver. Eur J Appl Phy-siol 2002;87(2):141–4.

] Konig D, Wagner KH, Elmadfa I, Berg A. Exercise and oxidative stress:significance of antioxidants with reference to inflammatory, muscular,and systemic stress. Exerc Immunol Rev 2001;7:108–33.

] Malm C, Svensson M, Ekblom B, Sjodin B. Effects of ubiquinone-10supplementation and high intensity training on physical performance inhumans. Acta Physiol Scand 1997;161(3):379–84.

] Marzatico F, Pansarasa O, Bertorelli L, Somenzini L, Della Valle G.Blood free radical antioxidant enzymes and lipid peroxides followinglong distance and lactacidemic performances in highly-trained aerobicand sprint athletes. J Sports Med Phys Fitness 1997;37(4):235–9.

] McBride JM, Kraemer WJ, Triplett-McBride T, Sebastianelli W. Effectof resistance exercise on free radical production. Med Sci Sports Exerc1998;30(1):67–72.

] McCord JM. Oxygen-derived free radicals in post-ischemic tissue injury.New Engl J Med 1985;312:159–63.

] Mehta JL, Li D. Epinephrine up-regulates superoxide dismutase inhuman coronary artery endothelial cells. Free Radic Biol Med 2001;30(2):148–53.

] Nioka S, Moser D, Lech G, Evengelisti M, Verde T, Chance B, et al.Muscle deoxygenation in aerobic and anaerobic exercise. Adv Exp MedBiol 1998;454:63–70.

] Ortenblad N, Madsen K, Djurhuus MS. Antioxidant status and lipidperoxidation after short-term maximal exercise in trained and untrainedhumans. Am J Physiol 1997;272(4 Pt 2):R1258–R1263.

] Osnes JB, Hermansen L. Acid–base balance after maximal exercise ofshort duration. J Appl Physiol 1972;32(1):59–63.

] Radàk Z, Asano K, Inoue M, Kizaki T, Oh-Ishi S, Suzuki K, et al. Supe-roxide dismutase derivative reduces oxidative damage in skeletal muscleof rats during exhaustive exercise. J Appl Physiol 1995;79(1):129–35.

] Radàk Z, Nakamura A, Nakamoto H, Asano K, Ohno H, Goto S. Aperiod of anaerobic exercise increases the accumulation of reactive car-bonyl derivatives in the lungs of rats. Pflugers Arch 1998;435(3):439–41.

] Radak Z, Taylor AW, Ohno H, Goto S. Adaptation to exercise-inducedoxidative stress: from muscle to brain. Exerc Immunol Rev 2001;7:90–107.

] Rall LC, Roubenoff R, Meydani SN, Han SN, Meydani M. Urinary 8-hydroxy-2’-deoxyguanosine (8-OHdG) as a marker of oxidative stressin rheumatoid arthritis and aging: effect of progressive resistance trai-ning. J Nutr Biochem 2000;11(11–12):581–4.

] Rehncrona S, Hauge HN, Siesjo BK. Enhancement of iron-catalysed freeradical formation by acidosis in brain homogenates: differences in effectby lactic acid and CO2. J Cereb Blood Flow Metab 1989;9(1):65–70.

[46

[47

[48

[49

[50

[51

[52

[53

[54

C. Groussard / Science & Sports 21 (2006) 62–67 67

] Sahlin K, Cizinsky S, Warholm M, Hoberg J. Repetitive static musclecontractions in humans: a trigger of metabolic and oxidative stress? EurJ Appl Physiol Occup Physiol 1992;64(3):228–36.

] Schiffl C, Zieres C, Zankl H. Exhaustive physical exercise increases fre-quency of micronuclei. Mutat Res 1997;389(2-3):243–6.

] Siesjo BK, Bendek G, Koide T, Westerberg E, Wieloch T. Influence ofacidosis on lipid peroxidation in brain tissues in vitro. J Cereb BloodFlow Metab 1985;5(2):253–8.

] Sjodin B, Hellsten Westing Y, Apple FS. Biochemical mechanisms foroxygen free radical formation during exercise. Sports Med 1990;10(4):236–54.

] Smith JC, Hill DW. Contribution of energy systems during a Wingatepower test. Br J Sports Med 1991;25(4):196–9.

] Steinberg J, Gainnier M, Michel F, Faucher M, Arnaud C, Jammes Y.The post-exercise oxidative stress is depressed by acetylsalicylic acid.Respir Physiol Neurobiol 2002;130(2):189–99.

] Surmen-Gur E, Ozturk E, Gur H, Punduk Z, Tuncel P. Effect of vitaminE supplementation on post-exercise plasma lipid peroxidation and bloodantioxidant status in smokers: with special reference to haemoconcentra-tion effect. Eur J Appl Physiol Occup Physiol 1999;79(6):472–8.

] Vincent KR, Vincent HK, Braith RW, Lennon SL, Lowenthal DT. Resis-tance exercise training attenuates exercise-induced lipid peroxidation inthe elderly. Eur J Appl Physiol 2002;87(4-5):416–23.

] Zouhal H, Rannou F, Gratas-Delamarche A, Monnier M, Bentue-FerrerD, Delamarche P. Adrenal medulla responsive ness to the sympatheticnervous activity in sprinters and untrained subjects during a supramaxi-mal exercise. Int J Sport Med 1998;19:172–6.