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Parásitos intestinales en monos churucos Lagothrix lagotricha lugens del Parque Nacional Natural Cueva de los Guacharos.
Autor:
Elisa Jimenez Capera
Laboratorio de Ecología de Bosques Tropicales y Primatología
Universidad de los Andes
ej.jimenez32@uniandes.edu.co
Director:
Pablo R. Stevenson
Profesor Titular
Laboratorio de Ecología de Bosques Tropicales y Primatología
Universidad de los Andes
Bogotá-Colombia
pstevens@uniandes.edu.co
RESUMEN
Después de la pérdida de hábitat y la cacería, los parásitos y enfermedades son
unas de las amenazas más grandes a la conservación de primates. Este estudio
caracteriza por primera vez los endoparásitos intestinales de churucos
colombianos en estado silvestre, subespecie en peligro crítico de extinción. Con
este fin, se realizaron seguimientos focales en dos grupos durante los meses de
septiembre de 2012, y enero y abril del 2013. Se obtuvieron un total de 58
muestras, las cuales 33 fueron almacenadas en medio MIF y 15 usadas para
cultivos, analizadas utilizando métodos de flotación fecal, recuento de huevos y
obtención de larvas. Con el fin de establecer si existe un riesgo zoonótico, los
resultados obtenidos a partir de los primates fueron comparados con 16
muestras de heces tomadas de investigadores. Como resultados se obtuvo que
el 76.7% de las muestras de churucos fueron positivas para endoparásitos y las
especies aisladas fueron un Protozoo: Entamoeba coli y cuatro Helmintos:
2
Ascaris lumbricoides, Raillietenia sp., Enterobium vermicularis y Strongyloides
sp., las cuales ya han sido reportadas en otros estudios de primates del
Neotrópico. No se encontraron diferencias significativas en el recuento de huevos
para dos grupos de diferente tamaño, ni entre sexos (por lo que se asume que
toda la población tiene el mismo riesgo de infección con estos parásitos). Sin
embargo, los machos mostraron una tendencia de mayor carga parasitaria de
Ascaris lumbricoides. Finalmente, no se reportaron parásitos compartidos entre
humanos y churucos.
ABSTRACT Along with habitat loss and hunting, parasites and diseases are one of the major
threats for the conservation of primates. In this study we characterized for the first
time endoparasites found in wild Colombian woolly monkeys, a critically
endangered subspecies. We followed focal animals from two groups during the
months of September 2012, January and April 2013. We collected a total of 58
fecal samples, 33 were maintained in MIF medium and 15 samples were used
for cultivation. The samples were analyzed using fecal flotation methods, egg
counting and larvae growth. With the objective of recognize a zoonotic risk, we
investigated whether researchers shared the same parasite species found in
woolly monkeys. A total of 16 human samples were classified according to the
individuals’ exposure to contagion (i.e. presence or absence in the study site).
Overall, 76.7% of the monkey samples were positive for endoparasites. We found
a protozooan: Entamoeba coli and four helminths: Ascaris lumbricoides,
Raillietenia sp., Enterobium vermicularis, and Strongyloides spp, which had
already been reported in other neotropical primates. No significant differences
were found for egg counts between groups or between males and females.
However, males tended to show a higher parasite load of Ascaris lumbricoides.
Finally, no parasites were shared between humans and woolly monkeys.
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INTRODUCCION La mayoría de las especies de primates se encuentra en evidente peligro de
desaparecer (Chinchilla et al. 2005) por causas como la pérdida de hábitat y la
cacería que son generalmente reconocidos como los principales factores de
amenaza para estos organismos. Adicionalmente, los parásitos y otros
patógenos causantes de enfermedades se encuentran en un tercer renglón en
términos de las amenazas a la conservación de los primates. La infección de
parásitos y la intensidad de las enfermedades, a su vez depende de factores
como la dieta, la densidad poblacional, los patrones de movimiento, sexo, edad y
variables climáticas como humedad y lluvia (Shanee et al. 2012, Mbora et al.
2009, Mittermeier et al. 2007, Stuart et al. 1998, Stoner 1995). Por otro lado, la
expansión de la población humana por actividades agrícolas y ganaderas, dentro
de los hábitats de los primates ha resultado en un alto potencial para el
intercambio de patógenos entre especies (Gillespie 2006). La cercana relación
filogenética que comparten el hombre y otros primates favorece el riesgo de
transmisión entre especies (Gillispie 2006, Chapman et al. 2005), conllevando a
posibles eventos zoonóticos o antropozoonóticos. Animales mantenidos en
cautiverio o como mascotas son los que representan un mayor riesgo para
intercambio de patógenos, ya que pueden servir como reservorios viables de
ciertos parásitos representando un problema de salud en algunas poblaciones
(e.g. indígenas) (Fernández 2011).
La fragmentación del hábitat es un factor importante a considerar en biología de
la conservación dado el efecto que representa para las especies en términos de
reducción y modificación de hábitat, que incluye afectaciones para muchos tipos
de organismos, incluyendo parásitos. Por ejemplo, Gillispie (2005) en un estudio
realizado en Uganda, comparó la prevalencia de parásitos intestinales en
poblaciones de colobos rojos, que habitaban diferentes fragmentos, cada uno
con atributos físicos y biológicos distintos. En este trabajo encontró que aquellos
fragmentos más afectados (mayor índice de degradación y de presencia
humana) eran los que presentaban una prevalencia de parásitos mayor con
4
respecto a los colobos de otros fragmentos. Esto sugiere que existe una relación
estrecha entre la fragmentación de los bosques y la dinámica parásito-hospedero
(Gillespie & Chapman 2006, Gillespie 2006).
Los primates son particularmente vulnerables a los efectos de las infecciones por
parásitos debido a que generalmente viven en grupos sociales que facilitan la
transmisión. Permanecer en un grupo social le brinda ventajas como menor tasa
de depredación y desventajas como acceso a alimentos y hembras limitados
(dependiendo del sexo y rango social dentro del grupo). Freeland en una serie de
artículos publicados entre 1970 y 1979 propuso que la organización social y el
comportamiento estarían siendo influenciados por las infecciones parasitarias.
Sus estudios mostraron que todos los individuos dentro de un mismo grupo
presentaban una misma diversidad de protozoos, mientras entre grupos diferían
sustancialmente. Adicionalmente, el tamaño de grupo era un factor que definía la
prevalencia y diversidad, ya que grupos grandes presentaban un mayor número
de patógenos con respecto a los tamaños de grupos pequeños. Propuso así, que
a medida que un grupo se vuelve grande acumula más especies de parásitos
(patógenos que traen consigo nuevos integrantes o interacciones sociales con
individuos de otros grupos) (Freeland 1979, Scott 1988)
El sexo es una de las variables también relacionada con la infección por
parásitos intestinales. Se sabe que en muchas especies de vertebrados los
machos registran mayor incidencia e intensidad de infección de parásitos que las
hembras. Esto ha sido explicado principalmente por la capacidad inmunológica
de cada uno, donde las hembras tienden a tener una mejor respuesta inmune y
en los machos esta deficiencia estaría asociada a ciertas hormonas como la
testosterona (Klein 2004). Aunque las infecciones por parásitos no siempre
producen un efecto negativo fuerte en el hospedero, en muchos casos pueden
incrementar la susceptibilidad del huésped a la depredación o disminuir la
competitividad del individuo (Stoner et al. 2005).
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La infección por parásitos es muy común en los primates, sin embargo, muchos
de los estudios que se han realizado al respecto han estado restringidos a
animales en cautiverio y la mayor cantidad de estudios han sido realizados en el
viejo mundo (e.g. Gillispie 2006). En el neotrópico el género más estudiado ha
sido Alouatta, incluyendo poblaciones silvestres en México, Costa Rica, Panamá
y Argentina (Milozzi et al, 2012, Gilbert, 1994). En estos trabajos se han
documentado diferentes especies de endoparásitos como Nemátodos:
(Parabronema bonnei y Strongyloides spp.), Céstodos (Raillietina spp.) y
Acantocéfalos (Prosthenorchis spp.). En Colombia, la información que se tiene
sobre parásitos en primates se restringe a animales en cautiverio y están
enfocados al estudio de salud animal. Por ejemplo, Nassar-Montoya y
colaboradores (2005) han dejado ver la importancia de realizar estudios
concernientes a este campo, principalmente que involucren especies
amenazadas o vulnerables y que intenten discernir las variables ambientales y
ecológicas que afectan la interacción. Sin embargo, se reconoce que existe poco
conocimiento sobre parásitos en primates y también se ha resaltado que las
técnicas de toma de muestras e identificación no son estándares. En condiciones
de cautiverio en el país, se han realizado estudios de parásitos en monos ardilla
(Saimiri sciureus), en aulladores (Alouatta seniculus), monos araña (Ateles spp),
y otras especies (Cebus apella, Saguinus leucopus, Saguinus oedipus y Cebus
albifrons). Barrera 2005, publicó un estudio realizado en la Hacienda el Ceibal,
en Santa Catalina Bolívar para una población silvestre de titi cabeza blanca
identificando tanto parásitos intestinales como ectoparásitos para esta especie
endémica del país. Otros estudios realizados en poblaciones silvestres han sido
en monos araña (Ateles hybridus) y aulladores (Alouatta seniculus), el en
Magdalena Medio especialmente en la región de San Juan Carare, evidenciando
que la fragmentación y destrucción del hábitat podría estar afectando a dichas
especies en estas regiones (Roncancio 2013). Dentro de los grupos menos
estudiados se encuentran los monos nocturnos (Aotus spp) y los churucos
(Lagothrix lagothricha).
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El estudio de parásitos en vida silvestre se justifica ampliamente por la amenaza
que éstos representan para la biodiversidad de primates y de los ecosistemas en
general y el efecto que pueden tener sobre la dinámica de las poblaciones de
animales (Barrera et al. 2005). Las infecciones parasitarias han sido identificadas
como un componente crítico a considerar en conservación y en medicina
veterinaria, sin embargo aún es escasa la información concerniente a parásitos
intestinales en primates en peligro o amenazados (Nassar-Montoya, 2005). Por
tal razón, este estudio contempla cuatro objetivos principales: 1. caracterizar los
parásitos intestinales de micos churucos del Parque Nacional Natural Cueva de
los Guácharos y así poder realizar el primer estudio preliminar de parásitos
intestinales en esta subespecie amenazada. 2. Comparar la presencia y
prevalencia de parásitos intestinales entre dos grupos de churucos que difieren
en tamaño, con el fin de poner a prueba las ideas de Freeland (que predicen
mayor parasitismo en grupos grandes que en pequeños). 3. Comparar las
cargas parasitarias entre machos y hembras, donde por trabajos previos se
espera encontrar que las hembras suelen combatir más eficientemente los
parásitos que los machos (dado sus sistemas inmunes) y 4. comparar los
parásitos intestinales entre primates y humanos. Esta comparación se basa en el
riesgo que existe de compartir parásitos entre estas especies (principalmente
para investigadores en el parque que usualmente toman agua de las fuentes
naturales). Adicionalmente, la comparación incluyó estudiantes que suelen visitar
bosques con poblaciones de primates, a manera de control.
METODOLOGIA 1. Área de estudio El Parque Nacional Natural Cueva de los Guácharos (PNNCG), se ubica entre la
parte suroriental del departamento del Huila (1° 36´ 57.1314´´ N, 76° 6´ 7.38´´O),
y la parte suroccidental del departamento del Caquetá, en jurisdicción de los
municipios de Acevedo y San José de Fragua, respectivamente (Gráfica 1). El
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PNNCG hace parte del sistema montañoso tropical que incluye los bosques
andinos y sub-andinos, con algunas coberturas primarias y otras de bosque
secundario (Prada 2011). Posee una extensión aproximada de 9000 hectáreas
con rango altitudinal de 1610 msnm a 2840 msnm y temperaturas que oscilan
entre los 12°C y los 20°C. El período de lluvias se caracteriza por presentarse
principalmente entre los meses de febrero a octubre mientras el periodo seco
entre noviembre y enero (Stevenson et al. 2011, Minambiente 2010).
Figura 1: Mapa ubicación del PNNCG. Colombia 2. Especie de estudio Los churucos colombianos (Lagothrix lagothricha lugens), son una subespecie
de primate neotrópical de gran tamaño; que habita principalmente en la Cordillera
Oriental y Central de los Andes Colombianos. Aún existen poblaciones aisladas
en la serranía de San Lucas en el sur este del departamento de Bolívar y en
otras zonas del norte de la zona Andina de Colombia (Defler, 2010). Son
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principalmente frugívoros complementando su dieta con hojas jóvenes, flores,
artrópodos y algunos vertebrados pequeños (Stevenson et al. 1994). Estos
atelidos se caracterizan por poseer largos recorridos diarios y tener rangos de
hogar relativamente grandes, comparados con otros primates del neotrópico
(Stevenson et al. 2005).
3. Colecta de muestras La toma de muestras se llevó a cabo en los meses de septiembre del 2012,
enero y abril del 2013. La localización de los monos se realizó con técnicas de
telemetría y por vocalizaciones. Una vez localizados los grupos, se implementó
un seguimiento focal idealmente de 12 horas, iniciándose a las 6:00 h y
finalizando a las 18:00 h. Se siguieron dos poblaciones de churucos que diferían
en tamaño: Grupo grande (Colombia) conformado por 22 a 27 individuos
aproximadamente y Grupo pequeño (Brasil) con 18 a 20 individuos. Para la
toma de muestras se tuvieron en cuenta que éstas estuvieran frescas por lo cual
fueron tomadas una vez caían al suelo, intentando tomar la muestra rápidamente
para que moscas no contaminaran con sus huevos. 3.1 Muestras de primates (Lagothrix lagothricha lugens) Se obtuvieron muestras fecales para los individuos de cada uno de los dos
grupos: grande y pequeño, intentando de no tener más de dos muestras por
individuo. Las muestras fueron almacenadas en frascos ámbar con medio MIF
(Formol 10%, Merthiolate y Lugol) esto basado en indicaciones de Veléz (1983) y
Nassar et al. (2005). Cada frasco contenía 15 ml del medio MIF y
aproximadamente 1 gr de muestra para una proporción de 1:15. Para cada una
de las muestras, se anotaron datos respectivos de fecha, hora, sexo, lugar así
como nombre del grupo. Las muestras fueron guardadas en neveras de icopor a
temperatura ambiente y traídas al laboratorio de Ciencias Médicas de la
Universidad de los Andes para la identificación de los parásitos.
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3.2 Muestras de Humanos Se recogieron muestras de humanos que se dividieron en los siguientes grupos:
aquellos que han visitado el parque (VP) y aquellos que no han visitado el parque
(NVP). El primero se subdividían en aquellos que han permanecido largos
periodos trabajando con churucos (más de 3 meses) y aquellos que han ido una
vez, mientras el segundo grupo se subdividían en personas que frecuentan
campo y los que nunca lo hacen.
4. Análisis de muestras 4.1 Identificación de parásitos intestinales de churucos
• Coprocultivos parásitologicos. Se realizaron cultivos fecales con heces
sin medio MIF, en cajas de petri con aserrín como sustrato. Se
adicionaron unas gotas de carbonato de calcio para evitar el crecimiento
de hongos. Los cultivos fueron guardados a temperatura ambiente y se
abrieron periódicamente por dos semanas. Una vez pasado el tiempo se
realizó la técnica de Baermann para obtener larvas (Vélez 1983). Esta
técnica se basa en la migración de las larvas desde la muestra que está
suspendida en agua hasta un recipiente como un tubo de ensayo.
Posteriormente, los tubos se centrifugaron por dos minutos a 2000 r.p.m,
y con una pipeta se tomó el sedimento para realizar el conteo de larvas en
el estadio final (L3) en un microscopio de luz. Se tomaron mediciones de
la longitud total y forma del extremo posterior de la larva cola. Se tomaron
las medidas usando el programa de Motif oSX.
• Flotación fecal. Para la identificación de los huevos, se realizaron
métodos de flotación fecal con solución salina al 85%. Para esto, se tomó
un gramo de las muestras preservadas y se diluyó en 2/3 partes de agua
destilada y luego centrifugando a 1800 rpm x 10 min. El sobrenadante se
descartó y se tomó el sedimento, el cual fue mezclado con solución salina
saturada en un tubo de ensayo. Se tomó una gota de la parte superior del
tubo y se puso en una lámina con laminilla, se esperó por 15 minutos,
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por densidad los huevos suben. El montaje de láminas de cada una de las
muestras se realizó con un microscopio con cámara usando los diferentes
objetivos (10X, 40X, 100X).
• Recuento de huevos por cámara de McMaster. Después de ser traídas
las muestras en medio MIF al laboratorio, estas se homogenizaron y se
centrifugaron para obtener el sedimento con el cual se realizó el conteo de
huevos de nemátodos, mediante las técnicas de McMaster. Este método
es utilizado para determinar el número de huevos por gramos de heces,
utilizándose la siguiente fórmula para cuantificar las cargas parasitarias:
Se cuantificaron las cargas parasitarias por especie para cada uno de los
grupos (grande y pequeño) y entre machos y hembras.
4.2 Identificación de parásitos en humanos Las muestras de estudiantes, investigadores así como de otros humanos que
hicieron parte del estudio fueron recogidas en las primeras horas de la mañana,
para posteriormente ser enviadas al laboratorio diagnóstico de la Clínica Marly
para su identificación. 5. Análisis estadísticos Los datos fueron organizados en tablas de frecuencia, se obtuvieron las
prevalencias de cada uno de los parásitos en las poblaciones de churucos. Por
otra parte, se realizó la prueba estadística no paramétrica de Mann U Whitney,
para comparar las cargas parasitarias encontradas para los grupos, y para
machos y hembras.
RESULTADOS
Se obtuvieron un total de 58 muestras para los dos grupos de churucos, 43 de
las cuales fueron conservadas en medio MIF y 15 se utilizaron para realizar los
Huevo por gramo: Recuento total x 100 Número de cámaras
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cultivos. De las 43 muestras recolectadas 33 de ellas fueron positivas para la
presencia de parásitos intestinales lo que corresponde al 76%. Se identificaron
seis especies parasitarias, un Protozoo: Entamoeba coli y cuatro Helmintos:
Enterobium vermicularis, Raillietenia sp., y Ascaris lumbricoides (más una larva
no determinada). La figura 2 muestra los parásitos encontrados en los individuos
de Lagothrix lagothricha lugens y el porcentaje de ellos entre los dos grupos.
Para el grupo grande se observa una mayor proporción de protozoos con
respecto a helmintos, que contrasta con el grupo pequeño que presenta una
mayor proporción de helmintos (43,8%). En ambos grupos se observó
poliparasitismo, es decir presencia de los dos tipos de parásitos .
Muestras estudiadas
Grupo Grande : COLOMBIA
Grupo pequeño : BRASIL
No. de
muestras
% No. de
muestras
%
CON HELMINTOS
(Ascaris lumbricoides,
Enterobium
vermicularis, Raillietenia
spp. )
7
25,9 %
7 43,8%
CON PROTOZOOS
(Entamoeba coli)
9 33,3% 4 25%
CON AMBOS 4 14,8% 2 12,5%
POSITIVOS 20 74,1% 13 81,3%
NEGATIVOS 7 25,9% 3 18,8%
Figura 2. Porcentaje de parásitos encontrados para las dos grupos de churucos en el Parque Cueva de los Guacharos. Las figuras 3 y 4 muestran el porcentaje de parásitos encontrados en ambos
grupos. Las hembras en el grupo grande presentaron la misma proporción de
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helmintos como de protozoos, pero no se encontraron de los dos tipos al tiempo.
En contraste, los machos presentaron poliparasitismo. En el grupo pequeño,
tanto hembras como machos presentaron de los dos tipos de especies de
parásitos.
Grupo
Grande
Colombia
HELMINTOS PROTOZOOS AMBOS NEGATIVOS
No.de
muestras
% No.de
muestras
% No.de
muestras
% No.de
muestras
% No.de
muestras
Hembras 5 29,4 5 29,4 0 0 7 41,2 17
Machos 2 20 4 40 4 40 0 0 10
Figura 3. Porcentaje de helmintos y protozoos en Grupo Grande (Colombia)
Grupo
Pequeño
Brasil
HELMINTOS PROTOZOOS AMBOS NEGATIVOS
No.de
muestras
% No.de
muestras
% No.de
muestras
% No.de
muestras
% No.de
muestras
Hembras 2 33,3 1 16,6 1 16,6 2 33,3 6
Machos 4 40 3 30 3 30 0 0 10
Figura 4 . Porcentaje de helmintos y protozoos en Grupo Pequeño (Brasil). En las cargas parasitarias obtenidas para cada uno de los grupos se observó que
una hembra particular en el grupo grande presentó una alta carga parasitaria con
respecto a los demás individuos del grupo. Esto correspondió a 3750 huevos/gr
(HPG) para la especie de helminto de Enterobium vermicularis (Figura 5).
Además, la presencia de un huevo de céstodo compatible con Raillietenia sp.
(Figura 6), que se observó solo en machos del grupo. Sin embargo, una carga
parasitaria como la de hembra particular del grupo grande, es de preocupación
ya que es elevada comparada con el rango normal de este parásito reportado en
animales silvestre. Se reportó la presencia de Ascaris lumbricoides en ambos
grupos (Figura 7).
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Figura 5: Huevo de Enterobium vermicularis (40x)
Figura 6. Huevo de cestodo compatible con Raillietenia sp. (40x)
Figura 7. Huevo de Ascaris lumbricoides (40x)
En general los valores obtenidos para las cargas parasitarias de cada especie no
fueron significativamente altas (< 500HPG), por lo que se descarta que estén
poniendo en un riesgo importante a los individuos de esta población (Figuras 8, 9
y 10). Los valores para cada uno son: para A. lumbricoides una alta carga
parasitaria es mayor 7000 hpg, mientras en E. vermicularis es de más de 2000
14
hpg, para Raillietenia sp se considera mayor a 1000 hpg y finalmente para
Entamoeba coli es de 10000 hpg.
Hpg parásito Grupo Grande: COLOMBIA
Promedio HPG
Grupo Pequeño: BRASIL
Promedio HPG
MACHO HEMBRA MACHO HEMBRA
Ascaris
lumbricoides
220 112,5 225 100*
Enterobium
vermicularis
100 3750 175 150
Raillietina spp. 500* 0 0 0
Entamoeba Coli 441,6 330 291.6 350 *
Figura 8. Cargas parasitarias de los dos grupos, basado en el recuento de huevos por gramo (HPG). Los valores en (*) indican que solo un individuo reporta la presencia de este parásito.
Figura 9. Carga parasitaria (HPG) para grupo grande, con su error estándar.
15
Figura 10: Carga parasitaria (HPG) para el grupo pequeño o Brasil, con su error estándar.
De los 15 cultivos realizados 5 de ellos resultaron positivos, para una larva de
Nemátodo. Basados en la morfología y morfometría de las larvas encontradas,
esta es compatible con una larva Strongyloide sp. (Figura 11).
Figura 11. Larva compatible con Strongyloides sp. 40x. Longitud total: 285-300 µ Basado en la prueba no paramétrica de Mann U Whitney, no se observan
diferencias significativas en las cargas parasitarias, ni entre tamaños de grupo, ni
entre machos y hembras. Únicamente se observa una tendencia de alta carga
parasitaria de Ascaris lumbricoides en machos (W = 9,5 p=0,033) (Figura 12).
16
Figura 12. Distribución de las cargas parasitarias para Ascaris lumbricoides según en el sexo en churucos. Por otro lado, el muestreo de parásitos en humanos fue positivo para el 18,8%
donde las especies reportadas fueron Giardia lamblia y Blastocystis hominis. No
se encontró ninguna especie compartida de parásito intestinal entre primates y
humanos.
DISCUSION DE RESULTADOS Se reporta por primera vez la presencia de parásitos intestinales para la
subespecie de Lagothrix lagothricha lugens a partir de muestras fecales
recolectadas en el Parque Nacional Cueva de los Guácharos en Colombia. Las
especies identificadas han sido reportadas para otras especies de primates del
neotrópico principalmente del género Alouatta (Kowalewski et al. 2010, Stoner et
al. 2005). La presencia de Ascaris lumbricoides en ambos grupos es inusual
17
dado que es un parásito de humanos, por lo que es probable que se haya dado
una infección cruzada entre primates y humanos. En un estudio realizado en la
región de Iquitos, en Perú se reporta la misma especie de Ascaris lumbricoides
para individuos en cautiverio de Lagothrix lagothricha, sugiriendo que el contacto
directo con el hombre es el causante de la infección de los primates con éste
nematodo (Michaud et al. 2003).
Por otro lado, las cargas parasitarias encontradas demuestran en general
valores bajos de infección. Por ejemplo, recuentos de huevos menores a 500
HPG (huevos por gramo), implican bajas cargas y descarta por el momento un
riesgo de muerte para los churucos estudiados. La observación de una alta carga
parasitaria de Enterobium vermicularis en una hembra adulta del grupo grande
es de interés y sería relevante monitorear su salud y comportamiento.
El tamaño de grupo, no mostró diferencias significativas para la presencia de
parásitos por lo que no se encontró una mayor carga parasitaria y diversidad de
parásitos en el grupo grande, como se esperaba. Esto podría explicarse por la
sociedad tipo fisión-fusión que presenta la población (Stevenson et al. en prep.).
Al tener una organización social fluida como la que presentan estos churucos el
número de individuos por subgrupo cambia y los cambios en la composición de
los subgrupos pueden implicar altas tasas de migración de parásitos
(independientes del tamaño total del mismo). Por otra parte, Chapman (2005)
realizó un estudio en la misma región de Uganda donde Freeland realizó sus
trabajos de parásitos en colobos rojos. En contraste a Freeland, Chapman no
encontró evidencias que apoyaran la teoría de islas biológicas y la influencia del
tamaño de grupo y la densidad de especies sobre la presencia, prevalencia y
diversidad de parásitos en los primates (Stoner 1995).
En este estudio, la diferencia de género, al igual que el tamaño de grupo, mostró
ser poco consistente para explicar la presencia y abundancia de parásitos
intestinales en los churucos del PNNCG. A diferencia de lo que se pensaba solo
18
para la especie de Ascaris lumbricoides se observó una tendencia de mayor
carga parasitaria en machos que en hembras. Otros estudios como el realizado
en aulladores negros (Alouatta palliata) en Costa Rica por Stoner (1996); en
babuinos en Tanzania (Papio anubis) (Muller-Graf et al, 1996), y lémures en
Madagascar (Eulemur fulvus rufus) (Kappeler et al, 2010), tampoco evidencian
la correlación entre el sexo y las enfermedades parasitarias. Es probable que
exista un complejo de factores que influyan de manera importante en las
infecciones de parásitos intestinales en estas poblaciones como las condiciones
climáticas, el estado de los bosques, la dieta, los patrones de movimiento, que
expliquen mejor la dinámica parasito hospedero de esta subespecie.
CONCLUSIONES
Reportamos la presencia de varias especies de nemátodos y protozoos en micos
churucos por primera vez. La presencia de Entamoeba coli, Enterobium
vermicularis, Raillietenia sp, asi como de la larva de Strongyloide sp, es
consistente con otros estudios de primates del neotrópico en vida silvestre. No se
observaron diferencias significativas para el promedio de HPG (huevos por
gramo) entre dos grupos de churucos de diferente tamaño, ni entre machos y
hembras (pero se observó una tendencia de mayor prevalencia de Ascaris
lumbricoides en machos que en hembras). Finalmente, no se reportan parásitos
compartidos entre los churucos y los humanos estudiados.
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AGRADECIMIENTOS Al especialista en Parasitología Veterinaria Doctor Jorge Bernal por la
identificación de los huevos de parásitos.
A la Doctora Victoria Pereira-Bengoa por la ayuda en información relacionada
con el tema.
A Pablo Stevenson, por la ayuda con la recolección de muestras.
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BIBLIOGRAFIA
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