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Impacts du changement climatique sur le développement et sur la préférence
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Auteur : Figueiredo Caetano, Jéssica Alexandra
Promoteur(s) : Francis, Frédéric; Plumier, Jean-Christophe
Faculté : Faculté des Sciences
Diplôme : Master en biologie des organismes et écologie, à finalité approfondie
Année académique : 2018-2019
URI/URL : http://hdl.handle.net/2268.2/7340
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Université de Liège
Faculté de Sciences
Département Biologie, Ecologie, Evolution
Septembre 2019
Gembloux Agro-Bio Tech
Laboratoire d’Entomologie fonctionnelle et évolutive
Impacts du changement climatique sur le développement et
sur la préférence du site d’oviposition du syrphe ceinturé
(Episyrphus balteatus (De Geer))
Jessica CAETANO
Mémoire présenté en vue de l’obtention du grade de Master en biologie des
organismes et écologie, à finalité approfondie
Option : Ethologie fondamentale et appliquée à la gestion des populations
Spécialisation : Ethologie des animaux sauvages et gestion de la faune terrestre
Promoteur : Prof. Fréderic FRANCIS
Co-promoteur : Prof. Jean-Christophe PLUMIER
Jéssica CAETANO
1
Impacts of climate change on development and oviposition site preference of
marmalade hoverfly (Episyrphus balteatus(De Geer))
Caetano Jéssica1
1 Laboratory of Functional and Evolutionary Entomology, Gembloux Agro-Bio Tech, University of
Liège, Passage des Déportés, 2, 5030 Gembloux, Belgium
Abstract: Episyrphus balteatus DeGeer (Diptera: Syrphidae) is one of the most effective
predator species of aphid, acting as potential biological control agent in agrosystems. This
interaction can be impacted directly and indirectly by the climate change. The increase of
average temperature and atmospheric carbon dioxide concentration is known to have multiples
effects on plants-herbivores biology, behavior and communication. However, its implication on
this multitrophic interaction is still poorly understood. Through CO2 and temperature
predictions provided by IPCC, we studied: (1) the impact of an increase of 3°C and 6°C in the
average temperature (20°C) on larvae development of E. balteatus, taking into account their
weight, size and aphid consumption (Acyrthosiphon pisum Harris); (2) the impact of CO2
concentration (450 ppm and 800 ppm) combined with temperature (20°C and 23°C) in the
oviposition site selection of E. balteatus females on broad bean plants (Vicia faba L.) infested
with aphids (Apis fabae Scop). We found that an increase in temperature reduces the larvae
development time, decreasing their weight and size on the final stage. Changes in the larvae
size and weight can in turn lead to a reduced hoverflies fecundity and longevity. However, with
respect to aphid consumption, we found that the increase in temperature does not cause
significant changes. Regarding the impact of the CO2 and temperature combination, the
temperature is found to be the only parameter that has an effect on the oviposition site choice
of E. balteatus females. Therefore, the increase of temperature may affect profile of volatile
compounds of both plant and aphid, as well as aphid honeydew, indirectly impacting hoverfly
attraction. In general, a future increase in global mean temperature can have a negative impact
on E. balteatus biology, physiology and behavior.
Keywords: climate change; temperature; carbon dioxide; Episyrphus balteatus; Acyrthosiphon
pisum; larvae development; Apis fabae; oviposition site; volatile organic compounds.
Jéssica CAETANO
2
Impacts du changement climatique sur le développement et sur la préférence du site
d’oviposition du syrphe ceinturé (Episyrphus balteatus (De Geer))
Caetano Jéssica
Résumé : Episyrphus balteatus DeGeer (Diptera: Syrphidae) est l’une des espèces prédatrices
de pucerons les plus efficaces, jouant un rôle vital dans les agrosystèmes en tant qu’agent de
potentiel de lutte biologique. Cette interaction peut être impactée directement ou indirectement
par le changement climatique. Il est couramment admis On sait qu’une augmentation de la
température moyenne et de la concentration de dioxyde de carbone dans l'atmosphère a des
multiples effets sur la biologie, le comportement et la communication des plantes-herbivores.
Cependant, l'impact du changement climatique sur cette interaction multitrophique est encore
mal compris. À travers des prévisions de CO2 et de température fournies par l’IPCC, nous avons
étudié: (1) l’impact d’une augmentation de la température moyenne (20°C) de 3°C et de 6°C,
sur le développement larvaire d’E. balteatus, en tenant compte leur poids, taille et
consommation de pucerons (Acyrthosiphon pisum Harris); (2) l'impact de la concentration de
CO2 (450 ppm et 800 ppm) associée à la température (20°C et 23°C) sur la sélection du site
d’oviposition des femelles d'E. balteatus sur des fèves des marais (Vicia faba L.) infestées de
pucerons (Apis fabae Scop). Nous avons constaté qu'une augmentation de la température
réduisait le temps de développement des larves, diminuant leur poids et leur taille au stade final.
Des altérations au niveau de la taille et le poids des larves peuvent à leur tour entraîner une
réduction de la fécondité et de la longévité des syrphes. Cependant, en ce qui concerne la
consommation de pucerons, nous avons constaté que l’augmentation de la température ne
provoque pas des changements significatifs. Quant à l'impact de la combinaison de CO2 et de
température, il a été observé que la température est le seul paramètre ayant une incidence sur le
choix du site d’oviposition des femelles d’E. balteatus. Par conséquent, l’augmentation de la
température peut affecter le profil des composés volatils des plantes et des pucerons, ainsi que
du miellat des pucerons, ce qui a un impact indirect sur l’attraction des syrphes. En général, une
augmentation future de la température moyenne peut avoir un impact négatif sur la biologie, la
physiologie et le comportement d’E. balteatus.
Mots-clés: changement climatique; température; dioxyde de carbone; Episyrphus balteatus;
Acyrthosiphon pisum; développement larvaire; Apis fabae; site d’oviposition; composés
organiques volatils.
Jéssica CAETANO
3
REMERCIMENTS
Je tiens à remercier mon promoteur, le Professeur Frédérique Francis, pour m’avoir permis de
réaliser un mémoire aussi passionnant au sein du laboratoire d’Entomologie fonctionnelle et
évolutive, situé à Gembloux Agro-Bio Tech (Université de Liège). Ensuite, je tiens aussi à
remercier toute l’équipe extraordinaire qui fait partie de ce laboratoire notamment Frédéric
Dressen (1er agent spécialisé), Didier Conoir (Techinicien), Rudy Caparros (1er Assistant),
Nicolas Poncelet (1er agent spécialisé), Jeannine Bortels (Agent spécialisé en chef), Catherine
Wuillaume (Secrétaire), Grégoire Noël (Assistant), Solène Blanchard (Doctorante), Junior
Corneille Fingu Mabola (Doctorant), Bertrand Hoc (Doctorant), Lucien Mostade (Technicien),
Laurent Serteyn (Assistant), Nicolas Leroy (Doctorant), Clément Martin (Assistant), Marie Gay
(Doctorante), Arnaud Segers (Doctorant). Je voulais souligner l’importance du travail
infatigable des agents spécialisés ainsi que des techniciens, en aidant tous ceux qui viennent
faire leur mémoire au laboratoire. Un grand merci aux doctorants/assistants qui m’ont soutenu
au cours de ce travail, notamment Grégoire Noël, Solène Blanchard, Antoine Boullis et Nicolas
Leroy. Merci aussi à tous les membres qui ont réalisaient son mémoire durant la même période
que moi, pour l’encouragement et amitié, Anouk Danel, Julie Bonnet, Arthur Van Damme,
Sylvain, Olivier Lourme, Florence Williscotte, Aurore, Brieuc Van Hassel et Marcy Monami.
Je tiens à remercier à mon co-promoteur, le Professeur Jean-Christophe Plumier pour toutes les
consignes au cours de l’année et d’avoir accepté être le co-promoteur de mon travail.
Je remercie aussi au Centre Wallon de Recherches Agronomiques (CRA-W) situé à Gembloux,
de m’avoir fourni les premiers œufs de syrphe pour que je puisse faire un élevage.
Un merci avec plein d’amour à ma famille (Maman, Papa, Bea, Mamy et Papy) pour être
toujours présente dans tous les moments de ma vie, même en étant loin physiquement, votre
soutien psychologique est essentiel. Un autre merci très spécial à ma famille de cœur (Isabelle,
Marie et Alex), de m’avoir accueilli à Liège et de m’avoir montré le vrai sens de l’amour et de
la famille. Un merci aux amis portugais qui font aussi partie de la famille : Gonçalo et Beto.
Encore un merci très spéciale à Marie Rose et Marcel, les propriétaires de mon kot à Gembloux,
qui ont rendu ces 6 mois beaucoup plus agréables en les remplissant de sourires chaleureux et
d’amour.
Finalement, merci à tous les amis qui ont fait partie de mon parcours en Belgique et qui ont
rendu cette expérience encore plus enrichissante : Servane, Julie, Laura, Laure-Anne, Elisa,
Louis, Benjamin, Alban, Quentin, France, Maud, Clément, Blandine.
Jéssica CAETANO
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LISTE D’ABREVIATIONS
GES : Gaz à Effet de Serre
PRG : Potentiel de Réchauffement Global
CO2 : Dioxyde de Carbone
N2O : Protoxyde d’azote
CH4 : Méthane
IPCC: Intergovermmental Panel on Climate Change
RCP: Representative Concentration Pathway
ECS : Sensibilité du Climat à l’Equilibre
COV : Composés Organiques Volatils
EBF : (E)--farnésène
CRA-W : Centre Wallon de Recherches Agronomiques
IRM : Institute Royal Météorologique
T : Température
Ta : Température standard
Te : Température élevée
aCO2 : Niveau de dioxyde de carbone standard
eCO2 : Niveau de dioxyde de carbone élevé
Jéssica CAETANO
5
TABLE DES MATIERES
I. Introduction…………………………………………………………………………..………......6
1. Interactions entre les plantes et les insectes pollinisateurs………………………....................8
1.1. Syrphidae……………………………………………………………….……….……..9
1.1.1. Le syrphe ceinturé (Episyrphus balteatus De Geer)……………….…..….……12
1.1.1.1. Biologie et écologie……………………………………………..………..12
1.1.1.2. Prédateurs et parasites………………………………….…….…….……..13
1.1.1.3. Proies………………………………………………....………..………....14
1.1.1.4. Site d’oviposition…………………………………………….……….…..17
1.1.1.5. Impacts des conditions environnementales…………….......…….….……19
II. Objectifs………………………………………………………………………..………….…...20
III. Matériel et Méthodes..……………………………………...…………………..……………...21
1. Plantes et pucerons………………………………………………………...……….…….. 21
1.1. Vicia faba………..…………………………………………………......…………….22
1.2. Acyrthosiphon pisum…………………………….………………….........…………. 22
1.3. Episyrphus balteatus…………………………………………………........…………23
2. Protocoles expérimentaux………………………………………………..…….....……….23
2.1. Impact de la température sur le développement larvaire d’Episyrphus
balteatus……………………………………………..………………………..………24
2.2. Impact de la température et du CO2 sur le choix du site d’oviposition d’Episyrphus
balteatus……………....................................................................................................25
3. Analyse statistique………………………………………………………………………...26
IV. Résultats………………………………………………………………………….….…..…… 27
1. Impact de la température sur le développement larvaire d’Episyrphus balteatus…..…….27
2. Impact de la température et du CO2 sur le choix du site d’oviposition d’Episyrphus
balteatus………………………….…………………………………….…………..……..36
V. Discussion……………………………………………………………….………………..……37
1. Impact de la température sur le développement larvaire d’Episyrphus balteatus……..….37
2. Impact de la température et du CO2 sur le choix du site d’oviposition d’Episyrphus
balteatus…………………………………………..……………..........…………………..39
VI. Conclusions…………………………………………….…………………..………………… 41
VII. Références bibliographiques…………………….…………………………..………………..41
VIII. Annexes…………………………………………………………………..………...………..58
Jéssica CAETANO
6
I. INTRODUCTION
Le changement climatique représente une des plus grandes menaces pour la biodiversité
mondiale, étant fortement lié à l’émission de dioxyde de carbone dans l’atmosphère (Alvarez
et al., 2016; Miličić et al., 2018). Ce gaz correspond à un des gaz à effet de serre (GES) le plus
important et son origine résulte à la fois des phénomènes naturels et des activités humaines
(Blanchard et al., 2019). En Belgique, le dioxyde de carbone représentait 85,2 % des émissions
totales de GES en 2017, suivi par le méthane (7,0%), par le protoxyde d’azote (5,2%) et par les
gaz fluorés (2,7%) (“Climat.be”). Un facteur important à prendre en compte est le Potentiel de
Réchauffement Global (PRG) de chaque gaz. Par exemple, pour une période de 100 ans, le
méthane (CH4) a un PRG de 21, c’est-à-dire que 1 kg de CH4 provoque le même effet de serre
que 21 kg de CO2. Quant aux autres gaz, le protoxyde d’azote (N2O) possède un PRG de 310
et les gaz fluorés ont un PRG qui varie entre 500 et 23900 (Guns et Perrin, 2006). Néanmoins,
les gaz à effet de serre jouent un rôle très important en maintenant la température terrestre à un
niveau compatible avec la vie (Guns et Perrin, 2006). Par contre, il y a un effet de serre
additionnel qui est provoqué par les émissions anthropiques, mettant en danger l’avenir de la
planète. L’augmentation de ces émissions date depuis la révolution industrielle, quand l’homme
a commencé à consommer de plus en plus d’énergie à partir des combustibles fossiles. Outre la
combustion des énergies fossiles, la déforestation est aussi une des activités humaines qui
émettent le plus de CO2 (Guns et Perrin, 2006). Ainsi, depuis 1750, la concentration de CO2 est
passée de 280 ppm (parts par million) à 411 ppm en février 2019. Le rapport spécial (Global
Warming of 1.5ᵒC) réalisé en 2018 par le groupe d’experts intergouvernemental sur l’évolution
du climat (GIEC, en anglais Intergovermmental Panel on Climate Change [IPCC]) estime que
le taux de réchauffement climatique anthropique est actuellement de 0,2ᵒC par décennie. Pour
son cinquième rapport (AR5), le GIEC a établi quatre scénarios RCP (Representative
Concentration Pathway), notamment le scénario RCP2.6, le scénario RCP4.5, le scénario
RCP6.0 et le scénario RCP8.5. Ces quatre hypothèses estiment la quantité de gaz à effet de
serre qui sera émise d’ici à 2100. Il est prévu qu’en 2100 les concentrations en équivalent CO2,
en incluant les concentrations de CH4 et N2O, seront de 475 ppm (RCP2.6), 630 ppm (RCP4.5),
800 ppm (RCP6.0) et 1313 ppm (RCP8.5). En ce qui concerne les températures, il a été estimé
une augmentation de 0,3ᵒC à 1,7ᵒC pour le scénario RCP2.6, de 1,1ᵒC à 2,6ᵒC pour le scénario
RCP4.5, de 1,4ᵒC à 3,1ᵒC pour le scénario RCP6.0 et de 2,6ᵒC à 4,8ᵒC pour le scénario RCP8.5.
En incluant l’incertitude climatique, l’augmentation de température pourrait varier de 2.5ᵒC à
Jéssica CAETANO
7
7.8ᵒC si les émissions de CO2 atteignent un taux supérieur à 1000 ppm. Par contre, la sensibilité
du climat à l’équilibre (ECS) estime qu’il sera très peu probable que l’augmentation de
température soit inférieure à 1ᵒC et supérieure à 6ᵒC. Outre l’augmentation de température,
depuis l’ère industrielle, il y a eu aussi une augmentation du niveau de la mer, de la précipitation
et du nombre de catastrophes naturelles (Boullis et al., 2015).
Les changements climatiques conduisent à une altération des écosystèmes à l’échelle mondiale,
affectant la distribution, la physiologie et la phénologie des espèces (Cianfrani et al., 2018). De
façon à survivre aux altérations météorologiques il est prévu que les espèces se déplacent vers
les grandes altitudes et les grandes latitudes. Donc, il faut prendre en compte les facteurs
déterminants pour le succès d’une espèce, notamment sa capacité de dispersion, son taux de
reproduction et son degré de spécialisation (Miličić et al., 2018). En commençant par les
plantes, une augmentation de CO2 provoque une diminution de leur valeur nutritionnelle et une
augmentation de leur ratio C:N et de leur taux de croissance (DeLucia et al., 2012). Ces impacts
directs sur les plantes peuvent à leur tour, affecter les organismes des niveaux trophiques plus
élevés (Bidart-Bouzat et Imeh-Nathaniel, 2008). Parmi ces organismes, les insectes
phytophages se démarquent ainsi que leurs ennemis naturels respectifs. Par conséquent, les
interactions multitrophiques entre les plantes, leurs insectes phytophages, et leurs ennemis
naturels (aux insectes phytophages) suscitent un grand intérêt dans le secteur de la recherche
scientifique (Lindroth, 2010; DeLucia et al., 2012; Boullis et al., 2018 ab). Quant aux insectes
phytophages, ils vont être affectés au niveau de leur taux de développement en lien avec leur
taux de consommation de leurs plantes hôtes (Bezemer and Jones, 1998). Ces altérations
physiologiques chez les insectes phytophages vont ensuite impacter le fitness (aussi appelée
valeur adaptative en français) des ennemis naturels. De plus, un changement des concentrations
des polluants atmosphériques peut perturber la communication chimique entre ces organismes,
affectant les interactions intra- et inter-spécifiques (Awmack et al., 1997; Hentley et al., 2014).
En ce qui concerne les interactions mutualistes entre les espèces, le changement des conditions
environnementales peut impacter leur phénologie, les mettant en danger. Deux espèces ont une
relation mutualiste quand toutes les deux bénéficient de leur interaction, bénéficiant d’un
service qu’elles n’auraient pas accès individuellement (Bronstein, 1994; Blanchard et al.,
2019). Le changement climatique peut donc causer des décalages phénologiques entre les
espèces, comme par exemple entre le moment de floraison des plantes et la période d’activités
des insectes pollinisateurs (Hughes, 2000; Scaven and Rafferty, 2013), ce qui peut conduire à
leur extinction réciproque (Kudo and Ida, 2013).
Jéssica CAETANO
8
1. Interactions mutualistes entre les plantes et les insectes pollinisateurs
Les interactions entre les plantes et les insectes pollinisateurs ont une grande importance non
seulement écologique mais aussi économique (Scaven and Rafferty, 2013). Il y a 88% d’espèces
d’Angiospermes qui dépendent de la pollinisation zoogame (Ollerton et al., 2011). Les
perturbations au niveau des interactions plantes-pollinisateurs peuvent affecter les espèces
frugivores, avec également la dispersion de graines et l’attractivité des plantes (Kearns and
Inouye, 1997). Par ailleurs, le changement climatique peut être une des causes de ces
perturbations. Par exemple, Kudo et Ida (2013) ont montré que le décalage temporel entre
l’aubépine russe (Crataegus ambigua) et les bourdons (Bombus sp.), diminue le succès de la
graine (ratio graine/ovule). Un autre facteur à prendre en compte en cas d’un changement
climatique est le fait qu’il y a des espèces qui peuvent être remplacées par d’autres. Par exemple,
les habitats froids et humides sont défavorables aux insectes pollinisateurs, ce qui a permis de
libérer ces niches écologiques à d’autres espèces pollinisatrices, comme les colibris (González
et al., 2009). Donc la sensibilité des pollinisateurs aux conditions environnementales
défavorables joue un rôle essentiel dans leur efficacité pollinisatrice.
Lorsque les plantes sont physiologiquement soumises soit à des températures élevées, soit à des
concentrations élevées de dioxyde de carbone, la production de fleurs, de nectar et de pollen est
altérée ( Petanidou and Smets, 1996; Rusterholz and Erhardt, 1998; Saavedra et al., 2003, Koti
et al., 2005). Quant aux insectes pollinisateurs, l’augmentation de ces deux paramètres
climatiques (Température et CO2) va avoir une influence sur le temps de recherche de
nourriture, la taille au moment de la maturité et l’espérance de vie individuelle (Bosch et al.,
2000; Radmacher and Strohm, 2011; Rusterholz and Erhardt, 1998). Par exemple chez les
papillons, il est supposé qu’une diminution de la production de nectar augmente le temps
dépensé dans la recherche de nourriture. Ainsi, les papillons auront moins de temps pour
d’autres activités aussi essentielles, notamment l’oviposition et l’accouplement ce qui peut
conduire à une diminution de leur espérance de vie et leur succès reproductif (Rusterholz and
Erhardt, 1998).
Dans l’étude des impacts du changement climatique sur les interactions plantes-insectes, il est
aussi important d’envisager le troisième niveau trophique, c’est-à-dire, les prédateurs des
insectes phytophages (Boullis et al., 2018b). Pour localiser leur proie/hôte, les prédateurs et les
parasitoïdes utilisent les signaux chimiques émis soit par la plante infestée soit par les insectes
associés (Clavijo McCormick, 2016). Aussi, une augmentation de CO2 stimule l’émission des
Jéssica CAETANO
9
composés volatiles émis par les plantes (Peñuelas and Staudt, 2010) ce qui peut déstabiliser la
localisation des proies par les prédateurs (Fonseca et al., 2014). Ce type d’interaction existe,
notamment, entre les pucerons et leurs prédateurs généralistes (Boullis et Verheggen, 2016).
Parmi ces derniers, on compte les espèces de syrphes aphidiphages (Diptera: Syrphidae), qui
peuvent être attirées non seulement par le miellat et les phéromones des pucerons (Leroy et al.,
2011; Verheggen et al., 2008) mais aussi par les substances volatiles des plantes (Harmel et al.,
2007; Verheggen et al., 2008). Malgré leur forte résilience au changement climatique, il y a des
espèces de syrphes qui peuvent être en danger, alors que d’autres auront une expansion de leur
distribution (Miličić et al., 2018). Les espèces qui seront les plus affectées sont celles qui
dépendent des interactions mutualistes et qui à leur tour sont essentielles pour d’autres services
écosystémiques, notamment la pollinisation. C’est pourquoi, la perte de ces espèces pourrait
conduire à un effondrement des rendements au niveau de l’agriculture, pouvant mener à des
pertes économiques (Kearns et al., 1998; Miličić et al., 2018).
1.1. Les Syrphidae
Les Syrphidea sont une des plus grandes familles de l’ordre des Diptères, comptant 6000
espèces décrites parmi un environ de 200 genres de quatre sous-familles (Eristalinae, Syrphinae,
Pipizinae et Microdontinae) (Sommaggio, 1999, Pauli et al., 2018). Cette famille a une aire de
distribution très large, se trouvant sur tous les continents sauf en Antarctique (Sommaggio,
1999). Les habitats les plus propices aux syrphes sont principalement les forêts, les prairies, les
marais, les tourbières, les jardins et les zones résidentielles (Veen, 2004). Dans ce contexte, les
conditions écosystémiques qui favorisent le plus la richesse de ce groupe sont les régions avec
un régime de pâturage modéré et disposant d’une importante source de fleurs (Lucas et al.,
2017). L’étude réalisée par Dor et Maillet-Mezeray (2011) a montré que les syrphes ont une
préférence pour les familles Apiaceae, Asteraceae, Hypericaceae et Rosaceae. De plus, il y a
eu d’autres familles qui ont aussi révélé un intérêt, notamment les Dipsacaceae, Cucurbitaceae,
Lamiaceae, Fabaceae, Poaceae, Polygonaceae, Caryophyllaceae, Plantaginaceae,
Brassicaceae, Oleaceae, Rubiaceae, Celastraceae et Ranunculaceae.
Morphologiquement, ces Diptères ont une taille qui peut varier entre 4 et 35 mm, des yeux
larges et une grande diversité de couleurs et de formes (Omkar and Mishra, 2016; Veen, 2004).
Aussi, certains syrphes présentent des caractères morphologiques très semblables aux
Hyménoptères, évitant ainsi la prédation. Ce mécanisme s’appelle le « mimétisme batésien » et
il a lieu quand une espèce inoffensive se fait passer pour une espèce dangereuse, en imitant sa
Jéssica CAETANO
10
morphologie (Sommaggio, 1999). Les syrphes peuvent être très diversifiés : (1) avec des
marquages jaunes et noirs comme les guêpes ; (2) brunâtre avec des marquages pâles comme
les abeilles ; (3) un corps couvert de poils longs et denses comme les bourdons ; (4) un corps
allongé comme les Symphytes. Cependant, il existe aussi des espèces de syrphes plus discrètes
et qui ressemblent plutôt aux mouches communes, avec une couleur noire ou brunâtre pour se
cacher facilement des prédateurs. Par contre, certains caractères morphologiques sont propres
aux syrphes, permettant de les différencier des Hyménoptères, notamment au niveau de leurs
petites antennes composées seulement de 3 articles, leurs larges yeux, deux ailes et deux
haltères. De plus, au niveau comportemental, contrairement aux Hyménoptères, les syrphes sont
capables de réaliser un vol stationnaire. Par rapport aux autres Diptères, les syrphes ont la
particularité morphologique de posséder une vena spuria sur chacune des ailes (fausse nervure
longitudinale situé entre les nervures R et M) (fig. 1A) ainsi qu’une paire d’arista (fil de soie)
au niveau du troisième article antennaire (fig. 1B) (Veen, 2004).
Figure 1 – Caractères propres aux syrphes. A- La vena spuria ; B – L’arista (Veen, 2004).
Au niveau économique et écologique, les syrphes jouent un rôle primordial dans la pollinisation
des plantes à fleurs non seulement des systèmes naturels mais aussi agricoles (Larson et al.,
2001; Winfree et al., 201; Amy et al., 2018). Le nectar par rapport au pollen, est une source
majeure d’énergie car il est composé d’hydrates de carbone facilement accessibles et de
protéines (Baker and Baker, 1973; Percival, 1961). Le pollen est riche en sucres non digérables,
des protéines, des lipides et quelques minéraux (Stanley and Linskens, 1974). Etant donné que
la production et le développement des œufs sont des processus très exigeants du point de vue
nutritionnel, les femelles vont consommer plus de pollen que de nectar. Les mâles consomment
plus de nectar que les femelles, car ils dépensent plus de temps et d’énergie en volant pour
chercher des partenaires (Haslett, 1989). Quant au pollen, les mâles l’utilisent en faibles
quantités pour réaliser la spermatogenèse (Gilbert, 1981).
A B
Jéssica CAETANO
11
Malgré leur importance dans la pollinisation de plusieurs espèces de plantes, les syrphes
peuvent présenter différents degrés de spécialisation. Ces derniers sont, à leur tour, liés aux
différents traits morphologiques des insectes eux-mêmes. Les espèces qui possèdent un
proboscis court sont limitées à des fleurs qui produisent du nectar facilement accessible alors
que les espèces avec un long proboscis sont plus généralistes (Branquart et Hemptinne, 2000;
Gilbert, 1981). Toutefois, le miellat de pucerons peut servir d’alternative au nectar ou comme
une ressource alimentaire supplémentaire pour certaines espèces de syrphes (Gilbert, 1981;
Langoya and van Rijn, 2008). Une étude a également prouvé que les syrphes préfèrent se nourrir
à base de pollen et de nectar, ce qui permet d’augmenter leur longévité et maintenir les niveaux
de nutriments nécessaires (Pinheiro et al., 2015). Par ailleurs, il existe des traits floraux qui sont
plus attirants pour les syrphes que d’autres. Par exemple, l’étude de Rodríguez-Gasol et al.
(2019) a montré que les syrphes ont une préférence pour : (1) les fleurs arrondies et plates ; (2)
les bouquets de fleurs ; (3) les fleurs jaunes et blanches. Afin de discriminer les différents traits
de la fleur, les syrphes combinent plusieurs types d’information qu’ils obtiennent à partir des
odeurs, de la vision et du goût (Woodcock et al., 2014). Relativement à leur capacité visuelle,
les syrphes sont des organismes tétrachromates, c’est-à-dire qu’ils sont sensibles à la lumière
ultraviolette, bleue, verte et jaune (Kelber, 2001; Troje, 1993). Les yeux composés des syrphes
sont constitués de milliers d’ommatidies, récepteurs sensibles à la lumière. Chacune de ces
ommatidies est constituée par 8 cellules photoréceptrices (R1-R8) et, parmi ces cellules, deux
(R7 et R8) sont responsables de la captation de la lumière. Par contre, la préférence par la
couleur jaune est considérée comme un comportement inné. Par exemple, chez l’espèce
Eristalis tenax, seule la couleur jaune provoque le réflexe de prolongation du proboscis (Lunau
et al., 2018). Une inhibition de ce réflexe est observée quand la lumière ultraviolette et la
lumière bleue sont ajoutées. Outre les signaux visuels, les signaux olfactifs peuvent aussi
contribuer au choix de la plante. Malgré la préférence innée pour la couleur jaune, il y a des
espèces, notamment Episyrphus balteatus, qui peuvent apprendre à explorer des fleurs d’autres
couleurs (Primante and Dötterl, 2010).
Pour détecter les stimuli chimiques, les syrphes ont des sensilles gustatives sur le labellum (fig.
2), sur les tarses des membres antérieurs et sur l’ovipositeur. Ces organes sensoriels leur
permettent donc d’obtenir des informations concernant le goût, l’odeur et la texture, de façon
à choisir la meilleure source de nourriture (Hansen, 1978; Hanson, 1987).
Jéssica CAETANO
12
Figure 2 – Stimulation de la prolongation du proboscis après avoir détecté une substance sucrée à
partir des récepteurs gustatifs présentes dans les pattes. Les sensilles qui se trouvent au niveau du
labellum et des palpes labiaux sont aussi des récepteurs gustatifs (Reinhard, 2010).
Le choix de la plante dépend aussi du régime alimentaire des larves, c’est-à-dire que les
femelles cherchent des plantes qui offrent les conditions optimales à leur progéniture. Les
syrphes présentent trois stades larvaires et chaque femelle peut déposer entre 100 et 4500 œufs,
selon l’espèce. La durée du stade œuf diminue avec une augmentation de température et
humidité, atteignant un maximum de 5 jours. Contrairement aux adultes, les larves de syrphe
présentent une diversité de régimes alimentaires en fonction des espèces ciblées. Elles sont
capables d’exploiter une large gamme de ressources alimentaires, soit des végétaux
(phytophages) ou des champignons (mycophage) ou des matériaux morts (saprophages) ou des
animaux (zoophages) (Sommaggio, 1999; Veen, 2004). La zoophagie est le régime qui
prédomine chez les larves de syrphe qui s’alimentent à base d’autres insectes, principalement
de pucerons. L’espèce Episyrphus balteatus est l’une des espèces prédatrices de pucerons les
plus efficace, agissant comme un agent potentiel de lutte biologique dans les agrosystèmes
(Gilbert, 1981; Bugg et al., 2008; Bui Minh Hong and Ha Quang Hung, 2010; Pinheiro et al.,
2015).
1.1.1. Le syrphe ceinturé (Episyrphus balteatus De Geer)
1.1.1.1. Biologie et écologie
Le syrphe ceinturé appartient à la sous-famille Syrphinae, présentant une taille variant entre 8
et 12 mm et un abdomen avec des bandes noires et oranges (Mushtaq et al., 2016). E. balteatus
représente l’espèce la plus abondante dans les agrosystèmes et dans les habitats naturels en
Europe, étant responsable de la prédation de 234 taxa de pucerons (Colignon et al., 2000; Leroy
et al., 2010). Grace à son taux de reproduction et sa voracité importants, cette espèce peut offrir
un important service écologique aux cultures en Belgique en supprimant efficacement les
populations de pucerons (Almohamad, 2010; Tenhumberg and Poehling, 1995). Les larves sont
Jéssica CAETANO
13
des prédatrices plutôt nocturnes et elles agissent dans des zones restreintes permettant de limiter
la détection du danger par les pucerons et leur comportement de fuite (Ankersmit et al., 1986;
Niku, 1976).
E. balteatus est fortement lié aux habitats arboricoles parce que les individus se rassemblent en
essaims sous les arbres avant l’accouplement. Tandis que les femelles errent fréquemment à
l’extérieur des bois et préfèrent pondre dans les champs (Downes, 1969; Branquart, 1999). Par
rapport aux autres espèces aphidiphages, les femelles de cette espèce possèdent de nombreux
ovarioles et produisent de petits œufs (< 1mm), dont le nombre peut dépasser la centaine par
jour. De plus, afin d’économiser de l’énergie, les femelles distribuent les œufs en petites
parcelles (Branquart, 1999; Branquart et Hemptinne, 2000; Veen, 2004). En suivant un régime
alimentaire approprié, les femelles sont capables de pondre jusqu’à la fin de leur vie. Dans des
conditions de laboratoire, la longévité des femelles peut dépasser un mois. Quant à la maturité
sexuelle, les adultes prennent une semaine pour l’atteindre (Geusen‐Pfister, 1987). Le cycle
complet de l’œuf à l’adulte peut s’effectuer en 21 jours à 20°C (Ankersmit et al., 1986).
1.1.1.2. Prédateurs et parasites
Les œufs du syrphe ceinturé comme les deux premiers stades larvaires sont très susceptibles à
la prédation. En revanche, le troisième stade larvaire est capable de tuer les larves et les
nymphes d’autres prédateurs aphidiphages, comme par exemple de la cécidomyie du puceron
(Aphidoletes aphidimyza) (Hindayana et al., 2001). Le parasitisme représente aussi une
importante menace pour la survie du syrphe ceinturé pouvant altérer sa croissance et ainsi ses
interactions avec les pucerons. Le parasite le plus dangereux pour les larves de syrphe
ceinturé est l’espèce Diplazon laetatorius (Hymenoptera: Ichneumonidae) (Fitton et Rotheray,
1982). Cependant, les larves sont capables de se défendre en utilisant l’encapsulation comme
stratégie (Schneider, 1952). A partir du moment où les œufs de parasite sont identifiés comme
des corps étrangers, il y a une augmentation de la production d’hémocytes, cellules du système
immunitaire des invertébrés. Ces dernières peuvent se différencier en trois types de
cellules, notamment les plasmocytes, les lamellocytes et les cellules à cristaux. Les plasmocytes
réalisent la phagocytose, les lamellocytes sont responsables pour l’encapsulation, en entourant
le corps étranger, et les cellules à cristaux participent à la mélanisation. La mélatonine est très
importante dans des processus comme l’immobilisation des pathogènes et la cicatrisation de
blessures (Hazell et al., 2005; Apidianakis et Ferrandon, 2014). Chez E. balteatus, la résistance
au parasite Diplazon laetatorius augmente avec l’âge, ce qui peut être expliqué par
Jéssica CAETANO
14
l’augmentation du nombre d’hémocytes dans la circulation sanguine. Par contre, sous l’attaque
du parasite, il y a une prolongation de la durée du stade larvaire et du stade pupe. De plus, les
larves parasitées consommaient moins de pucerons que les larves saines, démontrant à quelle
point le parasitisme peut affecter les interactions multitrophiques (Hazell et al., 2005).
1.1.1.3. Proies
Comme mentionné précédemment, les larves d’E. balteatus sont prédatrices généralistes de
nombreuses espèces de pucerons. Les pucerons (Aphidoidea) font partie de l’ordre Hemiptera,
dont les insectes sont dotés d’un rostre de type piqueur-suceur, ne portant ni de palpes labiaux
ni de palpes maxillaires. Cet appareil buccal sert à piquer et à aspirer les substances contenues
dans une plante ou dans une proie (hémolymphe des invertébrés ou sang des vertébrés)
(Vilcinskas, 2016). Grace à leur taux de reproduction rapide et leur capacité de propagation, les
pucerons phytophages représentent un grand danger pour la production agricole (Emden et
Harrington, 2007). L’évolution des pucerons est fortement influencée par leur dépendance aux
plantes hôtes. La majorité des espèces est oligophage, étant associé soit à une seule espèce de
plante soit à quelques espèces très proches phylogénétiquement. Il y a aussi certaines espèces
de pucerons (10%) qui alternent entre deux espèces de plantes, l’hôte primaire et l’hôte
secondaire, selon la saison (Moran, 1992; Blackman et Eastop, 2000, 2008). Cependant, il
existe des espèces qui sont polyphages comme par exemple Aphis fabae (Gorur et al., 2005).
La plupart des Aphidoidea se trouve dans les régions tempérées de l’hémisphère Nord. Par
contre, la présence de pucerons dans les régions tropicales ou chaudes et/ou dans l’hémisphère
sud est rare, car les arbres typiques de ces habitats ne sont pas propices à leur développement
(Dixon, 2012; Eastop, 1972). En ce qui concerne son cycle de vie, cette superfamille des
Aphidoidea est très variable, comprenant des individus ailés et aptères et des formes sexuelles
ou parthénogéniques, avec des femelles ovipares et vivipares (Vilcinskas, 2016). Cette
alternation de générations permet aux pucerons de survivre ainsi aux conditions
environnementales adverses, notamment à un changement de température et de photopériode.
Une diminution de la température et de la durée du jour induit la reproduction sexuelle chez les
pucerons pour qu’ils soient ainsi capables de produire des œufs, survivant à l’hiver. Pour
détecter ce changement de photopériode, les pucerons sont munis de photorécepteurs
spécifiques localisés au niveau du protocérébron dorsal (Gao et al., 1999). Une autre menace
pour la survie des pucerons est l’attaque des prédateurs, comme les coccinelles adultes et les
chrysopes et les syrphes à l’état larvaire (Han et Chen, 2002). Par contre, au cours de
Jéssica CAETANO
15
l’évolution, les pucerons ont développé des stratégies de défense telles que la synthèse de
toxines et le mutualisme avec des fourmis. Dans cette interaction hétérospécifique, les fourmis
fournissent aux colonies de pucerons non seulement de la protection mais aussi de l’hygiène en
nettoyant les exuvies et en réduisant les risques d’infection fongique. En échange, les pucerons
offrent un approvisionnement en sucres, le miellat ( Way, 1963; Stadler et Dixon, 2005; Detrain
et al., 2010). Outre les hydrates de carbone, cette substance est aussi composée par une petite
quantité d’acides aminés et de vitamines (Mittler, 1958). Les pucerons excrètent du miellat en
réponse à la haute teneur en sucre de leur régime alimentaire à base du phloème des plantes.
Les monosaccharides sont assimilés à travers la paroi intestinale dans l’hémolymphe, alors que
les oligosaccharides sont rejetés dans le miellat (Wilkinson et al., 1997). Cependant, la
composition de ces excrétions ne dépend pas seulement de la plante hôte, mais aussi de l’insecte
lui-même, y compris ses symbiontes primaires. En effet, il y a des sucres additionnels qui sont
synthétisés par les pucerons ainsi que des acides aminés essentiels fournis par les bactéries
endosymbiotiques (Douglas, 1998; Hazell et al., 2005). De plus, la présence de
microorganismes dans le miellat contribue à la production de composés organiques volatils
(Leroy et al., 2011; Fischer et al., 2015). Ainsi, le miellat produit par les pucerons peut agir
comme une synomone en attirant les symbiontes mutualistes ou comme une kairomone en
attirant les ennemis naturels, notamment le syrphe ceinturé (Boullis et al., 2018a).
Depuis le premier stade larvaire, les larves d’E. balteatus sont capables de trouver de nouvelles
colonies de pucerons, pouvant parcourir une distance jusqu’à un mètre (Chandler, 1969; Leroy
et al., 2014). Par contre, en ce qui concerne le choix de la source de nourriture des larves, il y a
des espèces de pucerons qui sont plus préférées que d’autres. Ce choix dépend à son tour de
plusieurs facteurs, notamment du type de plante où le puceron est élevé, de la taille du puceron,
de la densité et de la taille de la colonie de pucerons, de la présence de toxines, du comportement
défensif des pucerons, du recrutement de fourmis, de la saison, de l’impact d’ennemis naturels
ou de la compétition entre les larves (Hodek, 1993; Kan, 1988; Hussein Sadeghi and Gilbert,
2000).
Sadeghi et Gilbert (2000) ont étudié l’effet de l’espèce de puceron utilisé comme source de
nourriture sur le fitness du syrphe ceinturé. Pour cette étude, ils ont utilisé 8 espèces de pucerons
(Acyrthosiphon pisum, Aphis fabae, Microlophium carnosum, Macrosiphum rosae, Aphis
sambuci, Aphis ruborum, Drepanosiphum plantanoides, Cavariella sp, Aphis pomi). Le fitness
a été mesuré sur base du taux de survie, du taux de croissance, de l’efficacité alimentaire, du
Jéssica CAETANO
16
poids des pupes, de la fécondité et de la longévité des adultes résultantes. Le puceron vert du
pommier (Aphis pomi) a été la seule espèce de puceron qui a provoqué une baisse des valeurs
de fitness du syrphe ceinturé. Ce résultat peut être dû à la petite taille d’A. pomi et au fait que
sa colonie était en déclin. Normalement, il y a une préférence pour les plus grandes espèces de
pucerons (Hodek, 1993) et pour les colonies qui sont en développement (Kan, 1988), afin que
les larves aient de quoi manger en quantité suffisante. Dans ce contexte, il a été vérifié que le
puceron A. pisum élevé sur la fève des Marais (Vicia faba L.) est une des espèces préférées par
le syrphe ceinturé (Fig.3) ( Vanhaelen et al., 2001; Almohamad et al., 2007).
Figure 3 – Consommation d’un puceron (Acyrthosiphon pisum) par une larve d’Episyrphus balteatus.
Les colonies de pucerons sont connues aussi pour être des populations transitoires qui durent
rarement plus de quatre ou cinq semaines ( Dixon, 1998; Branquart, 1999). En raison de la
surpopulation et/ou de la dégradation de la plante hôte, les populations de pucerons s’effondrent
rapidement à la suite de la migration des individus ailés. Cet évènement représente un des
facteurs les plus limitantes à la croissance de la population d’E. balteatus. Afin de survivre, ces
syrphes ont développé trois adaptations relativement au moment auquel les œufs sont déposés,
au taux de croissance et à la production et dispersion des œufs. Quant à la ponte, les femelles
privilégient les colonies qui sont au début de leur croissance exponentielle, évitant que le
développement des larves ne soient ni en retard ni en avance par rapport aux pucerons (Kan et
Sasakawa, 1986; Kan, 1988, 1989; Hemptinne et al., 1993; Branquart et al., 1997; Branquart,
1999b). En outre, les larves se développent à un taux de croissance très élevé et sont capables
de survivre avec un régime pauvre en pucerons (Tenhumberg et Poehling, 1992; Rojo et al.,
1996; Branquart, 1999b). Pour finir, il a aussi été proposé que ce taux de mortalité lié au
développement des colonies de pucerons a favorisé les femelles avec une fécondité élevé ainsi
que la dispersion des œufs (Mackauer et Völkl, 1993; Branquart, 1999b; Hopper, 1999).
® Arthur Van Damme
Jéssica CAETANO
17
1.1.1.4. Site d’oviposition
La localisation et l’acceptation du site d’oviposition sont réalisées en 4 étapes, dans lesquelles
les syrphes utilisent la vision, l’audition, l’olfaction et la gustation. Dans la première étape, les
femelles utilisent surtout la vision en choisissant la végétation qui possède la taille, la densité
et la couleur qui leur conviennent le plus (Lunau, 1993; Sutherland et al., 1999; Laubertie et
al., 2006; Almohamad et al., 2009). La deuxième étape consiste à la reconnaissance de la
colonie de pucerons à partir de la vision et de l’olfaction (Dixon, 1959; Kan, 1988; Budenberg
and Powell, 1992; Sutherland et al., 2001; Almohamad et al., 2008b; Verheggen et al., 2008).
Ensuite, la troisième étape comprend le traitement des stimuli olfactifs reçus, dont des
composés organiques volatils (COV) libérés par le miellat, les pucerons et les plantes
(Verheggen et al., 2008). Finalement, dans la dernière étape il y a la prolongation du proboscis
(stimuli gustatif) en réponse au miellat excrété par les pucerons, suivi de la prolongation de
l’abdomen ou oviposition (Fig.4) (Dixon, 1959; Budenberg and Powell, 1992).
Figure 4 – Prolongation de l’abdomen ou oviposition chez Episyrphus balteatus.
Tenant en compte la faible capacité de dispersion des larves de syrphe, le choix du site
d’oviposition par les femelles peut avoir une grande influence sur la performance de leur
progéniture (Verheggen et al., 2008). Il a été identifié que la présence de bactéries du genre
Staphylococcus dans le miellat est responsable pour la production de composés organiques
volatils en deux espèces de pucerons (Schulz et Dickschat, 2007; Leroy et al., 2011; Boullis et
al., 2018a). Par exemple, l’espèce Staphylococcus xylosus a été trouvée dans le miellat d’A.
fabae et est responsable pour la production des composés volatiles qui attirent la fourmi noire
des jardins (Lasius niger) (Fischer et al., 2015). Alors que la bactérie Staphylococcus sciuri est
présente dans le miellat d’A. pisum et est connue pour émettre deux composés volatiles qui sont
responsables d’attirer et d’induire la ponte chez E. balteatus (Leroy et al., 2011). Ces substances
volatiles sont notamment le 3-méthyl-2-butenal et un de ses acides respectifs, l’acide 2-
® Jéssica Caetano
Jéssica CAETANO
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méthylbutanoïque. De plus, il existe encore un autre acide provenant du 3-méthyl-2-butenal,
l’acide 3-méthylbutanoïque qui est aussi attractif envers E. balteatus mais qui n’induit pas
l’oviposition (Schulz and Dickschat, 2007; Leroy et al., 2011). Outre les molécules volatiles
émis par le miellat, les phéromones d’alarme chez les pucerons agissent comme des kairomones
pour leurs prédateurs (Al Abassi et al., 2000). Francis et al. (2005) ont vérifié que le syrphe
ceinturé est surtout attiré par la molécule (E)--farnésène (EBF). Cependant, quand les
pucerons ne sont pas présents, les syrphes continuent à être toujours attirés par les plantes qui
présentent seulement du miellat, confirmant son pouvoir attractif (Vosteen et al., 2016). Plus le
potentiel reproductif et la performance des pucerons sont élevés, plus la quantité de miellat
produite est grande. Etant donné que l’attractivité du miellat est corrélée avec sa quantité, les
syrphes préfèrent les colonies de pucerons qui présentent une haute performance et un haut
potentiel reproductif (Vosteen et al., 2016). Pourtant, la concentration minimale de miellat
nécessaire pour induire l’oviposition chez les syrphes est de 35l, ce qui correspond à la
quantité produite par un environ de 50 pucerons (Leroy et al., 2014; Vosteen et al., 2016). Cette
attirance peut aussi être optimisée par la plante où la colonie de pucerons est installée. Vosteen
et al. (2016) ont montré qu’E. balteatus préfère pondre sur Vicia faba par rapport aux autres
espèces de plantes natives, quand elle est infestée par des pucerons de la race Medicago ou
Trifolium. Par contre, quand les plantes sont contaminées par la race Pisum, l’espèce de la
plante hôte n’influence pas le nombre d’œufs par E. balteatus.
La fécondité peut être aussi affectée par d’autres facteurs, tels que la présence de compétiteurs
intra- ou interspécifiques et l’âge des femelles (Guest, 1984; Völkl, 1990; Sadeghi et Gilbert,
2000; Scholz et Poehling, 2000; Almohamad et al., 2008a). En ce qui concerne les
compétiteurs, Almohamad et al. (2008) ont montré que les colonies de pucerons qui contiennent
des momies ou des exuvies sont moins attractives pour les syrphes femelles. Ces dernières
évitent de pondre au sein des colonies avec des œufs ou des larves conspécifiques ( Völkl, 1990;
Scholz and Poehling, 2000). Quant à l’âge, plus un organisme s’approche de la fin de sa vie,
moins il est exigeant relativement au site d’oviposition (Mangel, 1987). Malgré leur préférence
hiérarchique marquée par des espèces particulières de pucerons, les femelles d’E. balteatus
perdent leur capacité discriminative au fur et à mesure qu’elles vieillissent (Guest, 1984; H.
Sadeghi et Gilbert, 2000).
Jéssica CAETANO
19
1.1.1.5. Impacts des conditions environnementales
Les conditions environnementales, notamment la température, l’humidité, la photopériode et la
quantité de CO2 dans l’air, peuvent avoir un impact important sur le fitness et le développement
des espèces. Par exemple, les larves d’E. balteatus sont très sensibles aux changements
climatiques en ce qui concerne leur appétit. Une augmentation de température de 14 à 22°C
diminue leur consommation de 1140 à 660 pucerons (Tenhumberg et Poehling, 1995). Quant à
la durée de développement d’E. balteatus, le cycle complet de l’œuf à l’adulte peut s’effectuer
en 21 jours à 20°C, alors qu’à 15°C, il nécessite 43 jours (Ankersmit et al., 1986). Une
augmentation de la température conduit à une diminution de la durée de développement,
augmentant ainsi le nombre de générations par an (Hart et al., 1997; Hondelmann and Poehling,
2007). Aussi, avec les basses températures, le syrphe ceinturé peut entrer en diapause, ce qui
inhibe à la fois le développement des ovaires et l’accumulation de graisse pendant l’hiver.
Contrairement aux femelles, les mâles ne sont pas capables de survivre l’hiver dans les régions
tempérées parce qu’ils n’arrivent pas à augmenter la quantité de graisse corporelle (Schneider,
1969; Hondelmann et Poehling, 2007). Le stade adulte d’E. balteatus devient actif quand les
températures dépassent 13°C et il vole préférentiellement pendant la nuit. Par contre, la
migration représente une autre stratégie pour combattre le taux de mortalité élevé pendant
l’hiver. Cette espèce est connue pour migrer vers les régions méditerranéennes à la fin de l’été.
Cependant, les deux stratégies impliquent des nombreux risques mais l’importance de chacune
peut varier d’une année à l’autre. Dans le nord de l’Allemagne, par exemple, il existe deux
hypothèses pour que le syrphe ceinturé soit présent en nombre suffisant pour réduire les
populations de pucerons dans les cultures de céréales : soit les syrphes qui ont hiverné donnent
naissance à un grand nombre de descendants soit ils ont migré et par conséquent, ils arrivent tôt
dans la saison et en abondance (Hondelmann et Poehling, 2007).
Quant au dioxyde de carbone, il a été aussi un paramètre ciblé dans quelques études. Concernant
le développement larvaire du syrphe ceinturé, une augmentation du CO2 atmosphérique n’a pas
d’impact immédiat ni sur le poids ni sur la longueur des larves (Boullis et al., 2018b). Par
contre, quand le choix du site d’oviposition a été testé, les femelles d’E. balteatus ont montré
une préférence pour le système plante-puceron provenant des conditions normales de CO2
(Boullis et al., 2018b). Une possible explication pour cette préférence est le fait que la
composition de composés organiques volatiles du miellat excrété par les pucerons change selon
les conditions de CO2. Boullis et al. (2018a) ont constaté une diminution de la qualité et
Jéssica CAETANO
20
diversité du miellat produit par des pucerons élevés dans des conditions de CO2 élevé. En fait,
dans le miellat correspondant aux conditions de CO2 ambiant, quatre molécules
supplémentaires étaient présentes par rapport au miellat provenant des conditions de CO2 élevé,
à savoir l’éthanal, l’isobutanol, le 2-méthyl-1-butanol et le 3-méthyl-2-butén-1-ol (Boullis et
al., 2018a). Cette différence de composition peut être responsable de la modification du
caractère attractif des deux miellats. Cependant, cette différence au niveau de la composition
de miellat et de la préférence du site d’oviposition n’a pas été confirmée par Boullis et al.
(2018b), ce qui empêche de savoir avec certitude les effets du CO2 sur le miellat, ainsi que sur
le choix du site d’oviposition du syrphe ceinturé.
Quant à la phéromone d’alarme des pucerons, le (E)--farnésène, un taux de CO2
atmosphérique élevé altère sa production et son émission (Boullis et al., 2017, 2018b). La
diminution d’EBF provoqué par une augmentation de CO2 peut être liée à une altération au
niveau de la plante hôte qui, à son tour, a un impact sur le développement des pucerons,
affectant la voie de biosynthèse de cette molécule (Boullis et al., 2017). Etant donné que
l’activité enzymatique est altérée par un taux de CO2 élevé, il est plausible que la production
d’EBF soit altérée, rendant les pucerons moins attractives que ceux qui ont été élevés dans des
conditions standard de CO2 ( Misra et Chen, 2015; Boullis et al., 2017).
Un autre paramètre à tenir en compte avec un changement de CO2 est la quantité de miellat
excrété par les pucerons. Cependant, Fu et al. (2010) ont vérifié qu’une augmentation de CO2
dans l’air conduisait à une augmentation de miellat excrété. Alors que Boullis et al. (2018a) et
Sun et al. (2009) ont observé une diminution de miellat excrété. Donc l’augmentation de CO2
dans l’air nécessite de nouvelles études afin de mieux comprendre son impact sur les insectes
et leurs plantes hôtes.
II. OBJECTIFS
Tenant en compte la problématique du changement climatique et le danger qu’il peut
représenter pour les espèces et les interactions multitrophiques, ce sujet est souvent abordé.
Suite aux projections de l’évolution de la température moyenne, un des objectifs de ce travail
est d’étudier l’impact d’un changement de température sur le développement larvaire
Jéssica CAETANO
21
d’Episyrphus baltealtus. Par rapport aux études réalisées précédemment (Hart et al., 1997; Bui
Minh Hong et Ha Quang Hung, 2010), cette partie vise à apporter des nouveaux concepts en
utilisant des températures spécifiques justifiées par les projections du changement climatique
et en étudiant l’impact de ces températures sur la fécondité du syrphe. Durant cette première
partie, nous projetons de mesurer le poids et la taille des larves, le nombre de pucerons
consommés, le taux de survie et le nombre d’œufs selon différentes conditions de températures.
Ensuite nous avons comme objectif étudier les impacts de la températures sur la deuxième
génération d’E. balteatus en utilisant les mêmes paramètres, afin de voir s’il y a des différences
par rapport à première génération.
Dans la deuxième partie de ce travail, le but est de se focaliser sur le choix du site d’oviposition
d’E. balteatus et d’étudier l’impact du changement climatique sur ce choix. Une fois que les
études sur l’effet du CO2 n’ont pas été très cohérentes, il a été suggéré par Boullis et al. (2018a)
d’ajouter un autre paramètre climatique à l’expérience. Donc, dans cette partie l’objectif est
d’étudier l’impact de la combinaison de différentes valeurs de températures et de CO2 sur le
choix du site d’oviposition d’E. balteatus. Par contre, contrairement à l’étude faite par Boullis
et al. (2018a), ce test de préférence a été fait sur un nouveau modèle de puceron, Aphis fabae.
La sélection de cette espèce est due au fait qu’elle est le modèle étudié depuis une centaine de
générations en laboratoire face aux différentes conditions de température et de CO2, ce qui
garantit la cohérence des expérimentations.
III. MATERIEL ET METHODES
1. Plantes et pucerons
Les élevages ont été maintenus dans des chambres conditionnées situées au laboratoire
d’entomologie fonctionnelle et évolutive de la faculté de Gembloux Agro-Bio Tech
(Université de Liège), à une température de 20 ± 1 °C, à une humidité de 60±10%, et à une
photopériode 16:8h (lumière: obscurité) sous une lumière banche intense (77 lmol/sqm/s)
générée par des diodes électroluminescentes (LED).
1.1. Vicia faba
L’espèce de plante qui a été utilisé pour réaliser les élevages et les expériences est la fève
des marais (Vicia faba L. var. major), une légumineuse de la famille des Fabaceae. Le choix
Jéssica CAETANO
22
de la fève des marais concerne le fait qu’elle représente l’espèce du genre Vicia la plus
résistante aux pucerons et qui, en plus, est celle avec laquelle leur fitness est le plus grand
(Birch and Wratten, 1984). En outre, V. faba est une plante hôte universelle pour tous les
génotypes de A. pisum (Sandström and Pettersson, 1994).
En ce qui concerne leur culture, les plantes ont été cultivées dans des bacs en plastique (30
x 20 x 6 cm), contenant un mélange de vermiculite et de perlite (proportion 1 :1), afin de
favoriser la rétention d’eau et ainsi de maintenir un taux d’humidité constant. Pour l’élevage,
3 cages ont été utilisées (47,5 x 47 ,5 x 93 cm), chacune avec 5 plateaux de plantes : (1)
Plateaux de semis ; (2) Plantes avec une taille intermédiaire ; (3) Plantes bien développées
infestées de pucerons. A chaque fois que les plantes infestées devenaient endommagées, les
tiges ont été découpées et ont été mises dans une autre cage pour que les pucerons puissent
coloniser les nouvelles plantes. Toutes les semaines, il a été fait le semis de 5 plateaux, pour
garantir la bonne qualité nutritive des plantes, en assurant ainsi le bon développement des
pucerons (Boullis et al., 2018b, 2018a).
1.2. Acyrthosiphon pisum
Acyrthosiphon pisum (Harris) a été élevé afin de disposer d’une source de nourriture et un
stimulus d’oviposition pour le syrphe ceinturé.
Les études précédentes ont privilégié le plus souvent cette espèce de puceron comme proies
au vu de son développement rapide et de la taille importante menant à des biomasses
produites élevées (Birch and Wratten, 1984), garantissant ainsi le bon développement du
syrphe ceinturé.
Les premiers pucerons qui ont été utilisés pour infester les premières plantes ont été obtenus
à partir de l’élevage du laboratoire d’entomologie fonctionnelle et évolutive de la faculté de
Gembloux Agro-Bio Tech. Cet élevage, à son tour, a été produit à partir d’une seule femelle
parthenogénétique, permettant l’obtention de pucerons identiques génétiquement. Ensuite,
les pucerons destinés à cette étude ont été maintenus dans une cage d’élevage (47,5 x 47 ,5
x 93 cm) possédant 5 plateaux de plantes V. faba qui sont prêtes à être infestées 9 jours après
avoir été semées. Comme mentionné précédemment, les plateaux de plantes ont été
renouvelés toutes les semaines, garantissant un développement optimal des pucerons.
Jéssica CAETANO
23
1.3. Episyrphus balteatus
Le syrphe ceinturé, Episyrphus balteatus, est considéré l’espèce poly-aphidiphage la plus
importante au niveau des systèmes agricoles en Belgique (Colignon et al., 2000). En ce qui
concerne son élevage, les œufs d’E. balteatus ont été obtenus au Centre de Wallon de
recherches agronomiques (CRA-W). Donc, pour leur élevage, la plante qui supportait les
œufs a été mise dans une cage d’élevage (47,5 x 47 ,5 x 93 cm) en contact avec d’autres
plantes infestées de pucerons. Quand les larves ont émergé, elles ont bénéficié d’une
alimentation ad libitum à base de pucerons du pois, jusqu’au moment où elles ont atteint le
stade de pupe pour être placées dans deux cages de vol (75 x 60 x 90 cm), destinées à des
expériences différentes : (1) les individus pour la reproduction et (2) individus naïfs (absence
de contact avec des pucerons et plantes) pour un test de choix. Une fois émergés, les adultes
ont été soumis à un régime à base de pollen et miel. Chaque cage avait donc de l’eau
(accessible par une éponge) et 3 boîtes de pétri contenant un morceau de papier filtre, du
miel et du pollen. La source de nourriture et l’eau ont été changés une fois par semaine
(Boullis et al., 2018a).
2. Protocoles expérimentaux
Afin d’étudier les impacts du changement climatique, plusieurs températures et
concentrations de dioxyde de carbone (CO2) ont été sélectionnées suite aux projections
d’évolution climatiques, en tenant compte de la température moyenne pendant les mois plus
chauds. A partir des données fournies par l’IRM (Institute Royal Météorologique), il a été
obtenu une température de 20°C pour la valeur moyenne à Uccle (Bruxelles), entre 2012 et
2017, de mai jusqu’à août et de 10h à 18h. Ensuite, à partir des projections, il a été ajouté les
valeurs estimées pour 2100. Ainsi, la deuxième température, notamment 23°C, a été choisi
en se basant sur le scénario intermédiaire (RCP6) qui prévoit une augmentation des
températures moyennes de 2°C à 4°C d’ici 2100. Enfin, il a été aussi choisi une température
de 26°C pour représenter le scénario pessimiste (RCP8.5) qui prévoit une augmentation de
6°C.
En ce qui concerne le CO2, il a été utilisé deux concentrations, notamment la concentration
ambiante (aCO2) et la concentration élevée (eCO2). La concentration ambiante correspond
à 450 ± 50 ppm et la concentration élevée corresponde à 450 ppm (aCO2) + 350 ppm (800
ppm). Ces concentrations ont été choisies en s’appuyant aux estimations faites par Sillmann
et al. (2013).
Jéssica CAETANO
24
2.1. Impact de la température sur le développement larvaire d’Episyrphus balteatus
Premièrement, les syrphes adultes destinés à la reproduction ont été soumis à la présence de
plantes infestées de pucerons, afin de stimuler l’oviposition. Ensuite, les plantes ont été
soumises aux différents traitements de température de façon à éviter l’endommagement des
œufs. Pour cette expérience, il a été testé 3 températures, soit 20°C, 23°C et 26°C. Ces
températures ont été contrôlées dans des chambres conditionnées. Un total de 90 œufs a été
utilisé et suivi pour les trois modalités. Lors de l’émergence des larves, celles-ci ont été
individualisées dans des boîtes de pétri de 35 mm de diamètre, humidifiées avec quelques
gouttes d’eau et fermées avec du parafilm troué. Afin de nourrir les larves, il a été fourni 50
pucerons par jour (Samuel et al., 2005; Boullis et al., 2018b). A chaque fois que la nourriture
a été changée, les boîtes de pétri ont été nettoyées. Pour qu’il soit possible d’analyser les
impacts directs de la température uniquement sur le développement larvaire du syrphe, il
faut que les autres facteurs, notamment les plantes et les pucerons, soient élevés dans des
conditions ambiantes (20 ± 1 °C). Cela permet d’éviter un biais en éliminant les impacts que
la température pourrait avoir sur les plantes et les pucerons, affectant ainsi le développement
larvaire. De façon à analyser cet impact, plusieurs données ont été suivies : la taille et le
poids de chaque larve ont été mesurés à l’aide d’une balance analytique avec une précision
de 0.01 mg (Kern ABT 120-5DM ; Kern, Germany) et d’une loupe binoculaire graduée. La
durée de chaque stade et le nombre de pucerons consommés ont été déterminés. Finalement,
quand les larves sont passées au stade de pupes, les boîtes de pétri ont été déplacées dans
une cage de vol avec de l’eau et de la nourriture à base de miel et de pollen. A partir du
moment où les femelles ont atteint leur maturité sexuelle, elles (10 par traitement) ont été
individuellement placés dans une cage d’élevage (47,5 x 47 ,5 x 93 cm) pendant 3h, en
présence d’une plante infestée de pucerons. Afin de tester les effets de la température sur
l’oviposition du syrphe, la fécondité pour chaque femelle a été évaluée.
La deuxième étape de cette expérience a été testé l’impact de la température sur le
développement larvaire de la deuxième génération d’E. balteatus issue des œufs déposés par
les femelles précédemment mentionnées.
Jéssica CAETANO
25
2.2. Impact de la température et du CO2 sur le choix du site d’oviposition d’Episyrphus
balteatus
Dans ce travail, quatre scénarios ont été testés : (1) CO2 et température à des niveaux
standards, 450 ± 50 ppm (aCO2) et 20 ± 1 °C (Ta) respectivement ; (2) Niveau de CO2 élevé
(eCO2 = aCO2 + 350 ppm) et température standard (Ta) ; (3) Niveau de CO2 standard (aCO2)
et température élevée (Te=23°C) ; (4) CO2 et température élevés (eCO2 et Te). L’élevage d’A.
fabae a été réalisé sur la fève des marais, dans une enceinte par condition. Les plantes
destinées aux expériences ont été cultivées dans des pots en plastique (8 x 8 x 7 cm) avec du
terreau universel (Espace chassart S.A.), dans une enceinte par condition. Conformément
aux essais de quantification réalisés par Boullis et al. (2018), il faut 35 l de miellat pour
induire l’oviposition chez les syrphes, ce qui corresponde au miellat excrété par 50 pucerons
A. pisum pendant 24 h. Comme A. fabae est une espèce plus petite qu’A. pisum, chaque
plante a été infesté avec 55 pucerons, 48 heures avant l’expérience, assurant l’attractivité du
miellat. Les plantes infestées ont été recouvertes avec des sachets plats en cellophane
Natureflex (160 x 300 mm) et scellées avec un élastique. Chaque enceinte a été construite à
partir de plaques transparentes (PLEXIGLAS® GS, transparent 0F00 GT, 8 mm
d’épaisseur ; Evonik Industries, Essen, Germany) (Fig.5).
Figure 5 – Enceinte avec les plantes Vicia faba infestées avec Acyrthosiphon pisum.
Afin d’étudier le site d’oviposition préféré des femelles d’E. balteatus selon les changements
de dioxyde de carbone et température, elles ont été mises individuellement dans une cage de
vol en présence de deux plantes issues de deux traitements différents. En combinant chaque
Jéssica CAETANO
26
fois deux plantes différentes, il y a eu 6 combinaisons à tester (tableau 1). Les deux plantes
ont été positionnées à une distance de 20 cm l’une de l’autre. Pour chaque scénario, 10
femelles naïves ont été testées, faisant un total de 60 femelles. Les femelles utilisées dans
cette expérience sont issues de la population qui a était élevée en conditions normales et qui
était destinée aux manipulations d’oviposition. Pour stimuler la ponte, les femelles ont été
exposées à deux types de plantes pendant 3h (Fig. 6). Pour finir, le nombre d’œufs sur chaque
plante a été compté.
Figure 6 – Illustration du test de choix du site d’oviposition par les femelles d’Episyrphus balteatus.
Au total, il a été utilisé 88 femelles pour les tests, comptant au moins 12 femelles par test
(tableau 1). Lorsque les femelles ne pondaient pas, le nombre de répétitions a été augmenté
de manière à avoir le même nombre d’observations par test.
Ta x aCO2 Ta x aCO2 Ta x aCO2 Ta x eCO2 Ta x eCO2 Te x aCO2
Ta x eCO2 Te x eCO2 Te x aCO2 Te x aCO2 Te x eCO2 Te x eCO2
12 ♀ 21 ♀ 14 ♀ 12 ♀ 12 ♀ 16 ♀
Tableau 1 – Illustration des 6 combinaisons des quatre conditions environnementales ainsi que le
nombre de femelles d’Episyrphus balteatus utilisées par test.
3. Analyses statistiques
L’ensemble des données a été analysé avec le logiciel R (version 3.5.3). En ce qui concerne
l’expérience de l’impact de la température sur le développement larvaire d’E. balteatus, il a
été comparé la consommation de pucerons, la prise de poids et l’augmentation de la taille,
Jéssica CAETANO
27
entre les trois conditions de températures. Un test paramétrique d’analyse de variance
(ANOVA) a été utilisé après vérification de la normalité des données par un test Shapiro-
Wilk (p > 0,05). En cas de non normalité des données, il a été nécessaire d’opter pour un test
non paramétrique de Kruskal-Wallis. Ensuite, en cas de différence significative (p < 0,05),
des tests de comparaison de moyennes ont été effectués pour connaître les températures qui
ont été particulièrement différentes les unes des autres. Pour les résultats significatifs obtenus
à partir des tests ANOVA, un test de Tukey a été appliqué, alors que pour les résultats
significatifs provenant des tests Kruskal-Wallis, le plus adéquat est celui de Dunn. De façon
à savoir si les variables quantitatives sont corrélées entre elles, une matrice de nuages de
points sera construite. En outre, pour étudier le taux de survie des larves, il a été construit
des courbes de survie de Kaplan– Meier en fonction de la température, en utilisant le test
Log-Rank pour comparer ces courbes.
Quant à l’expérience de l’impact du CO2 et de la température sur le choix du site
d’oviposition d’E. balteatus, la fécondité pour chaque femelle sur deux plantes différentes a
été comparé à l’aide du test de Student. En cas de non normalité des données, le test de
Wilcoxon-Mann-Whitney a été appliqué au lieu du test de Student. Tous les résultats sont
présentés sous forme de moyennes (± erreurs standards).
IV. RESULTATS
1. Impact de la température sur le développement larvaire d’Episyrphus balteatus
Afin d’analyser l’effet de la température d’une manière plus générale, des boxplots ont été
construits (Fig. 7). Relativement au poids, les larves ont pris en moyenne 20,3 ± 5,7 mg par
jour à 20°C, 17,0 ± 4,7 mg par jour à 23°C et 18,8 ± 3.9 mg par jour à 26°C (Fig. 5A). Dans
ce cas, la température n’a pas montré des effets significatifs sur le poids des larves (Kruskal-
Wallis : 2 = 4.12 ; p = 0.127). Quant à la taille, les larves ont augmenté en moyenne de 8,7
± 1,6 mm par jour à 20°C, 8,3 ± 1,4 mm par jour à 23°C et 8,8 ± 1,1 mm par jour à 26°C
(Fig. 5B). De nouveau, la différence de la taille entre les températures n’a pas été
significative (Kruskal-Wallis : 2 = 1,13 ; p = 0.567). En ce qui concerne la consommation
de pucerons, les larves ont consommé en moyenne 28 ± 5 pucerons par jour à 20°C, 28 ± 4
pucerons à 23°C et 31 ± 4 pucerons par jour à 26°C (Fig. 5C). Par contre, le nombre de
pucerons consommés par les larves a été significativement différent entre les températures
Jéssica CAETANO
28
(Kruskal-Wallis : 2 = 17.1 ; p = 1,95 x 10-4), notamment entre les 26°C et les 20°C (Test de
Dunn : p = 0.002) et les 26°C et les 23°C (Test de Dunn : p = 0.000).
Figure 7 – Effet de la température sur le développement larvaire d’Episyrphus balteatus. A – Le poids
(mg) des larves en fonction de la température ; B – La taille (mm) des larves en fonction de la
température, C – Le nombre de pucerons consommés par les larves en fonction de la température ; * :
différence significative (p < 0,005).
*
*
Jéssica CAETANO
29
A partir des boxplots il n’est pas possible de constater comment la température peut affecter
le développement larvaire chez E. balteatus en ce qui concerne la prise de poids et
l’augmentation de la taille. Il faut donc regarder plus en détail et étudier chacune de ces
variables par jour de mesure à partir des courbes d’évolution.
En commençant par le gain de poids par les larves (Fig. 8), lors du premier jour de mesure,
il y a eu une différence significative entre les températures (Kruskal-Wallis : 2 = 13,4 ; p =
0,001). Cette différence était majeure entre la température de 26°C (0,96 ± 0.13 mg) et les
températures de 23°C (0,49 ± 0,15 mg, Test de Dunn : p = 2 x 10-4) et de 20°C (0,46 ± 0,06
mg, Test de Dunn : p = 0,006). Aucune différence significative de poids entre les larves
élevées à 20°C et 23°C n’a été observée. Pour les jours de mesure suivants, jusqu’au
quatrième jour du stade larvaire, les larves à 26°C ont été toujours les plus lourdes par rapport
à celles à 23°C et 20°C qui étaient très similaires. Donc pour le deuxième jour, les larves
élevées à 26°C (5,0 ± 0,5 mg) ont été significativement (Kruskal-Wallis : 2 = 16,1 ; p = 3 x
10-4) plus lourdes que les larves à 23°C (2,5 ± 0,4 mg, Test de Dunn : p = 1 x 10-4) et les
larves à 20°C (2,6 5 ± 0,3 mg, Test de Dunn : p = 6 x 10-4). Egalement pour le troisième
jour, la différence de poids a été significative (Kruskal-Wallis : 2 = 18,3 ; p = 1 x 10-4) entre
les larves à 26°C (13,3 ± 2,0 mg) et les larves à 23°C (5,5 ± 1,0 mg, Test de Dunn : p =
0,000) et à 20°C (6,1 ± 0,7 mg, Test de Dunn : p = 0,002). Pour le quatrième jour, le poids a
aussi été significativement différent (ANOVA : F = 9,2 ; p = 1 x 10-4) entre les larves à 26°C
(23,3 ± 1,9 mg) et à 23°C (12,6 ± 1,7 mg, Tukey’s HSD : p = 2 x 10-4) et à 20°C (15,6 ±
1,8 mg ; Tukey’s HSD : p = 0,014). Par contre, au cinquième (ANOVA : F = 3,23 ; p = 0,05)
et au septième jour (ANOVA : F = 2,49 ; p = 0,1) il n’y a eu aucune différence significative
entre le poids des larves dans les différentes températures. De plus, pour la première fois,
une différence significative (ANOVA : F = 8,3 ; p = 8 x 10-4) de poids a été vérifiée entre
les températures de 20°C (38,13 ± 1,7 mg et de 23°C (29,2 ± 1,6 mg) au sixième jour du
stade larvaire (Tukey’s HSD : p = 8 x 10-4) , ayant toujours une différence (Tukey’s HSD :
p = 0,022) entre les conditions à 20°C et à 26°C (30,8 ± 2 mg) mais pas entre les températures
de 26°C et de 23°C. Au dernier jour, la seule différence de poids (ANOVA : F = 9,5 ; p =
0,012) remarquable a été celles entre 26°C (22,5 ± 6 mg) et 20°C (36,3 ± 3,2 mg) (Tukey’s
HSD : p = 0,036).
Jéssica CAETANO
30
Figure 8 – Effet de la température, par jour, sur le poids des larves d’Episyrphus balteatus. * :
différence significatif entre une combinaison de températures ; ** : différence significatif entre
deux combinaisons de température ; *** : différence significatif entre les trois combinaisons de
température. . Il y a une différence significative quand le p-value < 0,05.
Quant à la taille des larves (Fig. 9), dans les premiers 4 jours du stade larvaire, il y a eu une
différence significative entre les larves soumises à 26°C et celles à 23°C et à 20°C. Plus
précisément, le premier jour (Kruskal-Wallis : 2 = 13,2 ; p = 0,001) les larves à 26°C avaient
en moyenne 2,5 ± 0 ,16 mm alors que les larves à 23°C avaient 1,9 ± 0,18 mm (Test de
Dunn : p = 0,009) et à 20°C avaient 1,5 ± 0,14 mm (Test de Dunn : p = 2 x 10-4). Pour le
deuxième jour, il a aussi été observée une différence de taille significative (ANOVA : F =
12,9 ; p = 2,62 x 10-5) entre les larves élevées à 26°C (5,6 ± 0,3 mm) et les larves élevées à
23°C (3,9 ± 0,3 mm ; Tukey’s HSD : p = 5,4 x 10-4) et à 20°C (3,5 ± 0,3 mm ; Tukey’s HSD :
p = 3,8 x 10-5). Egalement pour le troisième jour où les larves soumises à 26°C (8,1 ± 0,5
mm) présentaient une taille significativement plus grande (ANOVA : F = 7,8 ; p = 0,001)
que les larves soumises à 23°C (5,9 ± 0 ,4 mm; Tukey’s HSD : p = 0,001) et à 20°C (6,2 ±
0,4 mm; Tukey’s HSD : p = 0,007). Le quatrième jour, les larves à 26°C (10 ± 0,4 mm)
présentaient toujours une taille significativement plus grande (ANOVA : F = 4,9 ; p = 0,011)
que les larves à 23°C (8,1 ± 0,5 mm ; Tukey’s HSD : p = 0,013) et 20°C (8,3 ± 0,4 mm ;
Tukey’s HSD : p = 0,036). Comme vu précédemment avec le poids, le cinquième jour
(Kruskal-Wallis : 2 = 1,6 ; p = 0,4) et le septième jour (Kruskal-Wallis : 2 = 5,5 ; p = 0,064)
**
**
**
**
** *
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31
n’ont pas montré de différence significative de taille entre les larves des différentes
températures. En outre, au sixième jour les larves à 23°C (11,1 ± 0,3 mm) ont montré, pour
la première fois, une différence de taille significative (Kruskal-Wallis : 2 = 13,5 ; p = 0,000)
par rapport à celles à 20°C (12,3 ± 0,2 mm ; Test de Dunn : p = 0,0001). Pour finir, au dernier
jour du stade avant que les larves se transforment en pupe, il a été observé une différence de
taille significative (ANOVA : F = 8,2 ; p = 0,009) entre les larves à 26°C (10,7 ± 1 mm) et
les larves à 23°C (12,8 ± 0,3 mm ; Tukey’s HSD : p = 0,024) et les larves à 20°C (13,5 ± 0,3
mm; Tukey’s HSD : p = 0,008). Il est possible aussi de vérifier que les larves à 26°C
présentent, pendant les premiers jours, un poids et une taille supérieurs aux autres larves,
finissant le cycle avec la plus petite taille et le plus petit poids.
Figure 9 – Effet de la température, par jour, sur la taille des larves d’Episyrphus balteatus * :
différence significatif entre une combinaison de températures ; ** : différence significatif entre deux
combinaisons de température ; *** : différence significatif entre les trois combinaisons de
température. Il y a une différence significative quand le p-value < 0,05.
Relativement à la consommation de pucerons (Fig. 10), l’effet de la température est
beaucoup moins significatif, contrairement à ce que nous nous attendions. Il a été obtenu des
différences significatives seulement en 3 jours du stade larvaire, notamment le premier, le
deuxième et le septième jour. Le premier jour, les larves à 26°C (44 ± 2 pucerons ; Test de
Dunn: p = 0,000) et à 20°C (43 ± 2 pucerons; Test de Dunn : p = 0,003) ont consommé
significativement (Kruskal-Wallis : 2 = 16,6 ; p = 2,5 x 10-4) plus de pucerons que les larves
**
**
**
**
*
**
Jéssica CAETANO
32
à 23°C (35 ± 2 pucerons). Au deuxième jour, les larves à 26°C ont consommé en moyenne
39 ± 2 pucerons, ce qui a été significativement différent (Kruskal-Wallis : 2 = 10,3 ; p =
0,006) par rapport aux larves à 20°C (Test de Dunn : p = 7 x 10-4) qui ont consommé en
moyenne 30 ± 2 pucerons. Enfin, au septième jour du stade, les larves à 20°C (5 ± 1
pucerons) ont consommé significativement moins (Kruskal-Wallis : 2 = 13,2 ; p = 0,001)
que les larves à 23°C (14 ± 3 pucerons ; Test de Dunn : p = 0,002) et les larves à 26°C (19
± 6 pucerons ; Test de Dunn : p = 0,001).
En ce qui concerne les jours auxquels il n’a pas été constatée une différence significative
dans la consommation de pucerons entre les différentes conditions de températures, nous
pouvons observer le troisième jour (Kruskal-Wallis : 2 = 5,9 ; p = 0,053), le quatrième jour
(Kruskal-Wallis : 2 = 4,6 ; p = 0,1), le cinquième jour (Kruskal-Wallis : 2 = 4,8 ; p = 0,09),
le sixième jour (Kruskal-Wallis : 2 = 1,5 ; p = 0,47) et le huitième jour (Kruskal-Wallis : 2
= 3,3 ; p = 0,19).
Figure 10 – Effet de la température, par jour, sur la consommation de pucerons chez les larves
d’Episyrphus balteatus * : différence significatif entre une combinaison de températures ; ** :
différence significatif entre deux combinaisons de température ; *** : différence significatif entre
les trois combinaisons de température. Il y a une différence significative quand le p-value < 0,05.
En général, ce que nous pouvons vérifier c’est que le poids et la taille des larves ont
tendance à augmenter au cours du temps, alors que la consommation de pucerons diminue.
De plus, les larves soumises à 26°C augmentent rapidement en poids et en taille pendant
**
*
**
Jéssica CAETANO
33
les premiers quatre jours, atteignant ensuite une valeur limite et finissant par diminuer. A
partir de la matrice de nuages de points (Fig. 11), nous pouvons observer que la taille et le
poids des larves sont fortement corrélés (r = 0,94), alors que les pucerons consommés par
les larves est faiblement et négativement corrélés avec la taille (r = -0,42) et le poids (r = -
0,42) des larves.
Figure 11 – Matrice de nuage de points qui illustre la corrélation entre la taille, le poids et les
pucerons consommés chez les larves d’Episyrphus balteatus.
Quant au taux de développement larvaire, les premières pupes ont été obtenues à 26°C le
cinquième jour après l’émergence de l’œuf, suivis par celles à 23°C le sixième jour et enfin
par celles à 20°C le septième jour. Donc, nous pouvons vérifier que le temps de
développement larvaire diminue avec l’augmentation de la température.
En ce qui concerne le taux de mortalité chez les larves d’E. balteatus soumises à différentes
températures, il y a eu 50,0% des larves qui sont mortes à 26°C, 21,4% à 23°C et 31,2% à
20°C. A partir des courbes de survie (Fig. 12), il est possible de vérifier que la probabilité
que les larves survivent à 26°C est plus faible qu’à 23°C et à 20°C. Au huitième jour du
stade larvaire, par exemple, les larves à 26°C atteignent 50% de mortalité, ce qui n’arrive
jamais chez les larves qui ont été élevées à 23°C et à 20°C. Par contre, contrairement à ce
que nous nous attendions, la probabilité de survie est plus faible chez les larves à 20°C que
chez les larves à 23°C. Donc les larves soumises à 26°C ont une durée de survie
significativement plus courte que les larves à 20°C et à 23°C (Log-Rank, p = 0,030),
confirmant l’impact de la température sur le temps de survie des larves d’E. balteatus.
Jéssica CAETANO
34
Figure 12 – Effet de la température sur la probabilité de survie des larves d’Episyrphus balteatus
illustré par les courbes de survie de Kaplan– Meier.
Quant aux adultes résultants de cette expérience de température (tableau 2), il est possible
de constater qu’il y a eu un plus grand impact sur l’émergence d’adultes à 26°C. Cependant,
les températures de 20°C et de 23°C ont eu presque la même proportion d’adultes émergés
par rapport au nombre de pupes.
Pupes Femelles Males Température
19 4 8 20°C
22 8 6 23°C
17 3 1 26°C
Tableau 2 – Adultes émergés d’Episyrphus balteatus en fonction de la température.
En ce qui concerne la fécondité des femelles soumises aux différentes températures, il n’y a
eu qu’une femelle à 20°C qui a pondu 81 œufs. A 23°C et à 26°C les femelles n’ont pas
pondu pendant les 3h de test.
Afin de réaliser la deuxième étape de l’expérience de température, une plante infestée a été
placée dans une cage de vol avec deux femelles pendant 24h, dans les chambres à 23°C et
26°C, une fois qu’il y avait déjà des œufs pour la deuxième génération à 20°C. La femelle à
23°C a pondu 61 œufs et la femelle à 26°C a pondu 58 œufs. Par contre, aucune larve n’a
émergé de ces œufs. La même procédure a été effectuée encore 3 fois, mais il n’y eu toujours
pas de larves qui ont émergés. Donc, la condition de température qui a permis le
développement d’une deuxième génération a été la condition à 20°C, étant impossible de
vérifier l’impact de la température sur le développement larvaire de la deuxième génération
d’E. balteatus.
Jéssica CAETANO
35
De manière à comparer les températures moyennes utilisées au cours de cette expérience et
les valeurs réelles des températures moyennes enregistrées au cours de cette année, les
observations réalisées par la station d’Uccle ont été utilisées. En conjuguant ces valeurs de
température au nombre d’adultes d’E. balteatus observées au cours de l’année 2019, nous
pouvons avoir une idée de la température correspondante à leur période de plus haute activité
(Fig. 13). Ainsi, il est possible de constater que les mois, jusqu’au mois d’août, auxquels ils
ont été les plus actifs c’était pendant le mois de juin et de juillet, avec une température
moyenne de 18,5°C et 19,5°C respectivement.
Figure 13 – Nombre d’adultes Episyrphus balteatus observés en Belgique au cours de l’année 2019
obtenu à partir du site « observations.be » avec les respectives moyennes de températures prises par
la station d’Uccle.
2. Impact de la température et du CO2 sur le choix du site d’oviposition d’Episyrphus
balteatus
Des 87 femelles testées, 51 ont montré un comportement d’oviposition, c’est-à-dire 58,6%.
Des différences significatives ont été observées seulement avec les plantes infestées qui ont
été exposées à différentes températures et à un taux de CO2 ambiant (Tableau 3). Dans ce
travail, les femelles ont montré une préférence pour le miellat produit par les pucerons qui
ont été élevés à une température et un taux de CO2 ambiants. Par contre, quand le CO2 est
élevé, la température n’a aucune influence sur le choix du syrphe.
3°C 7°C
8,5°C 11°C
12°C
18,5°C
19,5°C
Mois de l’année 2019
Nom
bre
d’i
ndiv
idus
Jéssica CAETANO
36
Ta x aCO2 Ta x aCO2 Ta x aCO2 Ta x eCO2 Ta x eCO2 Te x aCO2
Ta x eCO2 Te x eCO2 Te x aCO2 Te x aCO2 Te x eCO2 Te x eCO2
9/12 ♀ 7/21 ♀ 9/14 ♀ 9/12 ♀ 9/12 ♀ 9/16 ♀
t = 1.11 t = - 0.89 t = 2.71 W = 46 t = 0.46 t = 0.91
p = 0.284 p = 0.389 p = 0.021 p = 0.657 p = 0.654 p = 0.379
Ta x aCO2
25 ± 7 oeufs
Ta x aCO2
11 ± 4 œufs
Ta x aCO2
27 ± 6 œufs
Ta x eCO2
15 ± 2 œufs
Ta x eCO2
22 ± 5 œufs
Te x aCO2
15 ± 3 œufs
Ta x eCO2
16 ± 5 oeufs
Te x eCO2
17 ± 5 oeufs
Te x aCO2
10 ± 2 œufs
Te x aCO2
16 ± 6 œufs
Te x eCO2
18 ± 5 œufs
Te x eCO2
10 ± 4 œufs
Tableau 3 – Résultats des tests de choix du site d’oviposition d’Episyrphus balteatus, démontrant
combien de femelles ont pondu au sein de la population totale par test. W : probabilité du test de
Wilcoxon-Mann-Whitney ; t : probabilité du test de Student ; p : p-value du test ; Ta : température
standard ; Te : température élevée ; aCO2 : niveau de dioxyde de carbone standard ; eCO2 : niveau de
dioxyde de carbone élevé.
Dans le premier test de choix (aCO2Ta vs eCO2Ta), les femelles ont déposé en moyenne 25
± 7 œufs sur les plantes infestées venant des conditions aCO2Ta et 16 ± 5 œufs sur les plantes
infestées venantes des conditions eCO2Ta (Annexe 1). Dans le deuxième test de choix
(aCO2Ta vs eCO2Te), les femelles ont déposé en moyenne 11 ± 4 œufs sur les plantes
infestées venantes des conditions aCO2Ta et 17 ± 5 œufs sur les plantes infestées venantes
des conditions eCO2Te (Annexe 2). En ce qui concerne le troisième test de choix (aCO2Ta
vs eCO2Te), le seul significatif (test de Student : t = 2,71 ; p = 0,021), les femelles ont
déposé en moyenne 27 ± 6 œufs sur les plantes infestées venantes des conditions aCO2Ta et
10 ± 2 œufs sur les plantes infestées élevées dans les conditions aCO2Te (Annexe 3). Quant
au quatrième test de choix (aCO2Te vs eCO2Ta), les femelles ont déposé en moyenne 16 ±
6 œufs sur les plantes infestées venantes des conditions aCO2Te et 15 ± 2 œufs sur les plantes
infestées élevées dans les conditions eCO2Ta (Annexe 4). Dans le cinquième test de choix
(eCO2Ta vs eCO2Te), les femelles ont déposé en moyenne 22 ± 5 œufs sur les plantes
infestées venantes des conditions eCO2Ta et 18 ± 5 œufs sur les plantes infestées élevées
dans les conditions eCO2Te (Annexe 5). Finalement, dans le dernier test de choix (aCO2Te
vs eCO2Te), les femelles ont déposé en moyenne 15 ± 3 œufs sur les plantes infestées
venantes des conditions aCO2Te et 10 ± 4 œufs sur les plantes infestées élevées dans les
conditions eCO2Te (Annexe 6).
Jéssica CAETANO
37
V. DISCUSSION
1. Impact de la température sur le développement larvaire d’Episyrphus balteatus
Il est couramment admis que le taux métabolique des insectes augmente avec la température,
ce que conduit à une accélération du développement (Atkinson, 1994; Trudgill et al., 2005;
Gligorescu et al., 2018). Cet évènement peut être expliqué par le fait que les hautes
températures augmentent la vitesse des réactions chimiques, provoquant ainsi une
augmentation des taux de croissance et de développement (Begon et al., 2005).
Premièrement, il a été confirmé que l’augmentation de la température diminue la durée de
développement chez E. balteatus ( Hart et al., 1997; Bui Minh Hong et Ha Quang Hung,
2010). Ensuite, pendant les 4 premiers jours du développement larvaire, il a été observé que
les larves soumises à 26°C étaient significativement plus lourdes et plus grandes que les
larves soumises à 23°C et à 20°C. Cette différence peut être liée au fait qu’à une plus haute
température les larves ont une consommation de pucerons plus importante et un taux de
croissance plus rapide (Gligorescu et al., 2018). Malgré ce taux élevé de développement
durant les premiers jours, il a été constaté que les larves exposées à une température de 26°C
sont finalement plus petites et légères que les larves des deux autres conditions. Cela
s’explique par le fait que lorsque les insectes sont soumis à des températures plus élevées, la
qualité de la digestion est altérée ce qui empêche de convertir efficacement la nourriture
consommée en masse corporelle (Neat et al., 1995; Khafagi et al., 2016). Alors que les larves
à 23°C et à 20°C ont montré un gain de poids plus lent, elles présentent une valeur maximale
(poids critique) plus élevée, ce qui peut être dû à la présence d’enzymes plus efficaces dans
l’assimilation des nutriments (Bochdanovits and de Jong, 1974). Observer une diminution
de la masse larvaire après une prise de poids importante (plus ou moins rapide selon les
conditions) est une évolution classique de la morphologie de toutes larves (Davidowitz et
al., 2004; Davidowitz et Nijhout, 2004). Ce changement de tendance est dû à la préparation
à la mue vers le stade pupe après avoir atteint les niveaux nutritionnels nécessaires à ce
processus (Soleyman-Nezhadiyan et Laughlin, 1998). La diminution de poids est provoquée
à la fois par la dégradation de l’hormone juvénile (JH) et par la sécrétion de l’hormone
prothoracicotropique (PTTH) et des ecdystéroïdes (Davidowitz et al., 2004; Davidowitz et
Nijhout, 2004). Pendant cette phase les larves arrêtent de s’alimenter et entrent dans le
processus de mue métamorphique, ce qui comprend notamment la dissociation du tissu
adipeux (Davidowitz et al., 2004; Davidowitz et Nijhout, 2004; Jia et al., 2017). De plus, le
Jéssica CAETANO
38
poids final de la larve joue un rôle essentiel dans la longévité et la fécondité des adultes. Plus
le poids est élevé plus le fitness (ou valeur adaptative) de la larve va être important
(Bochdanovits et De Jong, 2003; Lee et Roh, 2010). Dés lors, il est attendu que les larves
soumises à 26°C aient une faible probabilité de survie ainsi qu’une fécondité réduite comme
cela a été observé au cours de cette expérience.
Par contre, par rapport à la courbe d’évolution concernant la consommation de pucerons par
jour, les résultats obtenus dans ce travail ne sont pas en accord avec les études réalisées
précédemment (Bui Minh Hong et Ha Quang Hung, 2010). Normalement les larves du
premier stade larvaire consomment très peu de pucerons, augmentant la consommation au
fur et à mesure du temps. Lors de nos expériences, les larves soumises aux trois conditions
ont commencé à consommer une quantité importante de pucerons, maintenant plus au moins
cette consommation constante pendant les premiers 4 jours du stade larvaire.
Aussi, Hart et al. (1997), ont suggéré que la limite de température, pour que E. balteatus
complète son cycle de développement, doit se trouver entre 25°C et 30°C. Par contre, dans
ce travail les larves soumises à 23°C n’ont pas été capables de créer une deuxième
génération, montrant ainsi une faible fécondité.
En ce qui concerne les résultats qui ne vont pas à l’encontre des résultats d’études
précédentes, il faut tenir en compte qu’il y a plusieurs facteurs qui peuvent aussi influencer
la performance des syrphes. Il peut s’agir de la souche de l’espèce et le stress causé par la
manipulation des larves (peser et mesurer la taille tous les jours du développement). De plus,
au laboratoire nous travaillons avec des températures moyennes constantes ce que ne
s’observe pas quand les syrphes sont dans leurs conditions naturelles. La période de vol de
cette espèce se situe entre février et novembre, ayant un pic d’activité pendant l’été. Nous
avons pu constater que les températures moyennes les plus élevées en Belgique cette année
ont été observées pendant juin (18,5°C) et juillet (19,5°C). Ces moyennes indiquent que la
deuxième température utilisée dans cette expérience (23°C) peut représenter un stress
thermique pour le syrphe ceinturé en Belgique, ayant des conséquences au niveau de sa
fécondité et longévité.
Jéssica CAETANO
39
2. Impact de la température et du CO2 sur le choix du site d’oviposition d’Episyrphus
balteatus
Dans le choix du site d’oviposition par E. balteatus il est important de tenir en compte
l’impact de toutes les sources de substances d’attractivité. En effet, les femelles peuvent être
attirées par divers composés organiques volatiles (COVs) émis par les plantes, par les
pucerons en interaction avec les bactéries associées aux plantes et aux insectes, présentes
dans le miellat des pucerons (Leroy et al., 2010).
Quant à l’influence du CO2 sur le choix du site d’oviposition, il a été vérifié que les femelles
de syrphe n’ont pas présenté une préférence entre le système plante-pucerons soumis à un
taux de CO2 standard et celui soumis à un taux de CO2 élevé, tous les deux à une température
standard. Nos résultats vont donc à l’encontre des résultats obtenus par Boullis et al. (2018a).
Par contre, Boullis et al. (2018b) ont observé une préférence des femelles de syrphe pour les
plantes et les pucerons provenant des conditions de CO2 standards ce qui est cohérant une
fois que les concentrations de la phéromone d’alarme émise pas les pucerons, (E)--
farnésène (EBF), diminuent avec une augmentation de CO2. Ces résultats contradictoires
peuvent provenir du fait que le nombre de répétitions utilisées (n=9) dans cette expérience
et dans celle de Boullis et al. (2018a) soit insuffisant pour montrer une préférence
significative.
Au sein de cette expérience, le seul teste dans lequel les femelles ont montré une préférence
a été celui entre deux plantes infestées soumises à des températures différentes et à un taux
de CO2 standard. En ce qui concerne les COVs produits par les bactéries présentes dans le
miellat d’A. fabae, la présence de deux acides attractifs pour le syrphe ceinturé, notamment
l’acide 2-méthylbutanoïque et l’acide 3-méthylbutanoïque, a été confirmée (Fischer et al.,
2015). Par contre leurs concentrations sont très faibles par rapport à celles produites par les
bactéries présentes dans le miellat d’A. pisum, ce qui justifie le fait les COVs produits par
les bactéries d’A. fabae soient plutôt impliqués dans sa relation mutualiste avec la fourmi
noire des jardins. Malgré leur faible concentration, ces molécules peuvent avoir une
influence sur le choix du site d’oviposition des femelles. Il a été constaté que, chez S. xylosus,
l’un de ces micro-organismes du miellat, une augmentation de la température augmente la
production de l’acide 3-méthylbutanoïque mais diminue la production de l’acide 2-
méthylbutanoïque (Thonning Olesen et Stahnke, 2004). De plus, une augmentation de
température est censée diminuer la densité de cette bactérie, ce qui peut expliquer la faible
Jéssica CAETANO
40
attractivité du miellat des pucerons qui ont été élevés à des températures plus hautes
(Stahnke, 1995). Quant à l’interaction entre les pucerons et les syrphes, il est connu que la
température élevée provoque des altérations de la biosynthèse des phéromones, notamment
l’EBF, au niveau aussi bien quantitative que qualitative (Boullis et al., 2016). Normalement,
une augmentation de température tend à augmenter la production de phéromones, facilitant
l’interaction entre les insectes (Gibbs, 2002; Roeser-Mueller et al., 2010; Boullis et al.,
2016). Par contre, la détection des phéromones d’alarme des pucerons par les autres insectes
devient difficile quand les températures dépassent 30°C (Wiener et Capinera, 1979; Truong
et al., 2014). Donc, dans ce cas, les femelles devraient préférer le système plante-pucerons
soumis à des températures élevées au lieu de préférer celui provenant d’une température
standard. Finalement, en ce qui concerne les substances volatiles émises par les plantes au
sein de cette relation multitrophique, une augmentation de la température peut favoriser
l’augmentation de la taille et de la biomasse des plantes (Ryalls et al., 2015). En outre, la
production de molécules volatiles par les plantes est plus importante quand les températures
sont plus hautes (Zhang et al., 1999; Ryalls et al., 2015). Egalement par rapport aux VOCs
émis par les plantes, il était attendu que les syrphes préfèrent pondre sur les plantes infestées
de pucerons qui ont été élevés à une température élevée.
Par contre, quand il a été utilisé deux plantes infestées provenant de températures différentes
mais avec un taux de CO2 élevé, les syrphes n’ont pas montré de préférence par rapport au
site d’oviposition. Cette observation peut résulter du fait que la température et le CO2
présentent des effets antagonistes, dont l’impact d’un supprime l’impact de l’autre. Par
exemple, l’étude réalisée Ryalls et al. (2015) a montré qu’un taux élevé de CO2 provoque
une augmentation de la concentration d’acides aminés dans les feuilles des plantes et une
augmentation du nombre de pucerons sur les plantes. Par contre, ces résultats ont été obtenus
avec uniquement une température standard. Ainsi, quand la température était haute, les
impacts provoqués par un taux de CO2 élevé seraient supprimés. En conséquence, il est
possible que ces deux paramètres climatiques aient des effets antagonistes au sein des
relations multitrophiques entre les plantes-pucerons-prédateurs aphidiphages.
Finalement, il faut tenir en compte que les femelles utilisent aussi les stimuli visuels pour
sélectionner la plante infestée la plus favorable au développement de leur progéniture
(Almohamad et al., 2009).
Jéssica CAETANO
41
VI. CONCLUSIONS
En ce qui concerne l’impact de la température sur le développement larvaire, il est possible de
conclure que l’augmentation de température peut affecter négativement le fitness d’E.
balteatus, en altérant sa fécondité et longévité. Par contre, il serait intéressant de répéter
l’expérience en utilisant une plante par larve et en ajoutant une quantité établie de pucerons tous
les jours, au lieu de réaliser les expériences en boîtes de pétri. En effet, les larves sont très
voraces et en les plaçant dans des boîtes de pétri, il y a cette partie de leur comportement qu’est
supprimé pouvant affecter leur consommation ainsi que leur développement normal.
Quant au choix du site d’oviposition par les femelles, il est plausible que la température puisse
avoir un effet sur leur préférence mais il faudrait avoir plus de répétitions pour l’affirmer avec
certitude, ainsi que pour l’impact combiné avec différents taux de CO2.
VII. REFERENCES BIBLIOGRAPHIQUES
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VIII. Annexes
Annexe 1 – Fécondité d’Episyrphus balteatus selon les conditions différentes en dioxyde de carbone
et à température ambiante constante (aCO2Ta et eCO2Ta).
Jéssica CAETANO
59
Annexe 2 - Fécondité d’Episyrphus balteatus selon une première combinaison de différence de
températures et de concentrations de dioxyde de carbone (aCO2Ta et eCO2Te).
Annexe 3 - Fécondité d’Episyrphus balteatus selon une différence de températures et à une
concentration constante ambiante de dioxyde de carbone (aCO2Ta et aCO2Te).
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Annexe 4 - Fécondité d’Episyrphus balteatus selon une troisième combinaison de différence de
températures et concentrations dioxyde de carbone (aCO2Te et eCO2Ta).
Annexe 5 - Fécondité d’Episyrphus balteatus selon une différence de températures à une concentration
constante élevée de dioxyde de carbone (eCO2Ta et eCO2Te).
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Annexe 6 - Fécondité d’Episyrphus balteatus selon une différence de températures à une concentration
constante élevée de dioxyde de carbone (eCO2Ta et eCO2Te).
![Sonata nº1 [opus 002] - Sheet music...Wagner Ortiz Arrangeur, Compositeur, Interprete, Editeur, Professeur Brésil , Sao Caetano do Sul A propos de l'artiste Wagner Ortiz, flautista,](https://img.pdfslide.fr/doc/110x75/60a78f4b74aea95eb20c681b/sonata-n1-opus-002-sheet-music-wagner-ortiz-arrangeur-compositeur-interprete.jpg)
