Cours Master M2 Orsay 2005H Cochard

Hacke UG and Sperry JS 2001. Functional and ecological xylem anatomyPerspectives in Plant Ecology, Evolution

and Systematics 4:97-115.

Objectifs de l’article

• Article de Synthèse

• Relations structure/fonction du xylème

• Transport de l’eau à longue distance

• Conséquences écologiques

• Perspectives de recherche

Fonctions du bois (xylème)

• Circulation de la sève brute

• Support mécanique

• Stockage : réserves carbonées, azotées, eau

Quercus rubraQuercus rubra

Structure du bois

Photo H Cochard Photo F Ewers

PinPin BouleauBouleau ChêneChêne

Structure du bois

Le bois des conifèresLe bois des conifères

Le bois des feuillusLe bois des feuillus

À pores diffusÀ pores diffus À zone poreuseÀ zone poreuse

Relations structure/fonction et contraintes évolutives

• Efficacité à conduire la sève (efficience hydraulique)

• Sûreté : pérennité, réponse aux contraintes environnementale (hydriques et thermiques)

• coûts énergétiques de construction

Efficience hydraulique du xylème

L’efficience hydraulique est fonction de R4

(loi de Hagen-Poiseuille)

Quand R augmente:•Efficience augmente bcp•coût diminue•Quid de la sûreté ?

From Tyree et al 1994

Circulation de l’eau dans l’arbre

L’eau du sol est absorbée par les racines

Aubier

Bois de coeur

La sève brute circule dans l’aubier..

…dans des vaisseaux et des trachéides

La sève s’évapore dans les feuilles en passant à travers les stomates

Distributions des Résistances dans l’ArbreDistributions des Résistances dans l’Arbre

Résistance Hydraulique, %0 20 40 60 80 100

C. atlanticaC. libani

Q. ilexQ. petraea

Q. roburF. sylvatica

P. persicaP. malusS. fragils

B. verrucosaJ. regia

F. exelsior

Tiges Feuilles

Importance des résistances foliaires

Résistance Hydraulique, %0 20 40 60 80 100

Age

de

la B

ranc

he, a

ns 1

2

3

4

5

6

7

Tiges FeuillesFraxinus excelsior

Les axes les plus vieux ont des systèmes conducteurs moins efficients

From Cochard et al 1997 et unpublished results

Understanding water pathways in leaves…

Apoplasmic

Symplasmic

Gaseous

Mesopyll cell wall

Mesopyll cell symplasm

Evaporation in stomatal chambers

Xylem conduits in veins

Why should symplasmic resistances be variable?

Because water molecules cross cell membranes through a Nobel prize winning molecule :AQUAPORINS

Tajkhorshid, E., Nollert, P., Jensen, M.O., Miercke, L.J., O'Connell, J., Stroud, R.M., and Schulten, K. (2002). Science 296, 525-530

http://nobelprize.org/chemistry/laureates/2003/chemanim1.mpg

Conséquences fonctionnelles d’un xylème plus efficient ?

• Conduit plus d’eau pour un même d• Conduit mieux l’eau (d plus faibles)

• Conséquences sur la croissance des organes

Psève = Psol - gh - RH.Flux

Flux de sève brute

0.0 0.5 1.0 1.5 2.0

Po

ten

tie

l hyd

riq

ue

fo

liair

e, M

Pa

-3.0

-2.5

-2.0

-1.5

-1.0

-0.5

0.0

RH

Validation expérimentaleRelation hydriques au cours d’une journée

Hours

0 6 12 18 24

le

afle

t ,

MP

a

-3

-2

-1

0

Fd,

dm

3 d

m-3

h-1

0.0

0.5

1.0

1.5

vpd

, h

Pa

0

5

10

15

20R

g,

Wm

-2

0

200

400

600

800

1000-a-

-b-

-c-

From Cochard et al 1997

De nuit: Evap=0

Pnuit = Psol - gh

De jour: Evap>0

Psève = Pnuit - RH.Evap

Gradient de pression dans le xylème des Séquoia

From Koch et al 2004

Perte de turgescence cellulaire et croissance cellulaire

Modèle de croissance cellulaire de Lockhart (1965)

(dV/dt)/V = (P-Y)

(dV/dt)/V : vitesse relative d’allongement coefficient d’extensibilité de la paroiP : pression de turgescenceY : pression de turgescence seuil permettant la

croissanceQuand P diminue, la croissance diminue

Hauteur et croissance foliaire du Séquoia géant

From Koch et al 2004

Sûreté

• Pourquoi le diamètre des conduits est limitée et si variable ?

• Quelles limites fonctionnelles liées au diamètre des conduits ?

• Y a-t-il un trade-off efficience/sûreté ?

• Y a-t-il un trade-off sûreté/coût ?

Sap ascent in trees : a vulnerable pipeline ?

Sap is transported in xylem conduits under negative pressures

• Forces on water : Sap Cavitation • Forces on wall : Wall

Collapse

Two theoretical physical limitations for such a transport

Techniques d’étude de l’embolieTechniques d’étude de l’embolie

feuillefeuille

tigetige

observation

Photos H Cochard

Technique Acoustique

Ultrasonique (Tyree et al 1984)

Cavitation Event

I15IDSM 4615

Physical Acoustic Corp.(100-300 khZ)

Ultrasonic Acoustic Events

=

Conductance Initiale Conductance Initiale

Conductance SaturatéeConductance SaturatéePLC = 1-PLC = 1-

Conduit embolisé

Technique Hydraulique (Sperry et al 1988)

% embolie=

% perte de conductance hydraulique

www.instrutec.fr

XYL’EM

Microscope

0

r

0.5 1

Light

RéservoirAmont

RéservoirAval

Microscope

Pression négative du

XylemP= -0.5 R2

Conductance du segment:K= (dr/dt) / 0.5 2 [R2 – (R-r)2]

Utilisation de la force centrifuge pour induire de l’embolie

(Cochard 2002)

From Cochard et al 2005

Diversité de la vulnérabilité des espèces à l’embolie hivernale

Conifères (Abies lasiocarpa)

Sperry et Sullivan, 1992

% d

’em

boli

e

Peu d’embolie hivernale

Feuillus à pores diffus

Sperry et al, 1988

(Acer saccharum)

Développement progressif de l’embolie hivernale

Feuillus à zone initiale poreuse

Développement rapide de l’embolie hivernale

Jour de l'année

150 200 250 300 350

% E

mbo

lie

0

20

40

60

80

100

(Quercus petraea)

Cochard et al, 1992

T < 0°c

ZIPPores diffusConifères

Wang et al, 1992

Mécanismes de formation de l’embolie hivernale

r

Peau

Pgaz

Pgaz - Peau < 2/r Pgaz - Peau > 2/r

Stabilité des bulles d’air

Pas d’embolie embolie

Des bulles d’air se forment dans la glace

Effet de la taille des vaisseaux

Taille des bulles augmente avec le diamètre des conduits

Taille des bulles augmente avec le volume des conduits

2/r

Embolie hivernale

• Très dépendante de la taille des conduits

• Conséquences écologiques sur la distribution des espèces et leur phénologie

Cavitation liée au stress hydrique

• Quelles bases anatomiques ?

• Quels Trade-offs ?

• Quels conséquences fonctionnelles et écologiques ?

Courbes de vulnérabilité à l’embolie

Pcav= -2.5 MPa

Pinus sylvestris

P50 = -3.2 MPa

Tau

x d’

embo

lie

Tau

x d’

embo

lie

Potentiel hydrique, MPaPotentiel hydrique, MPa

6 espèces du genre Quercus6 espèces du genre Quercus

From Tyree et Cochard 1996

Pétioles

Tiges

Segmentation de vulnérabilité du NoyerSegmentation de vulnérabilité du Noyer

Embolie des pétioles et chute des feuillesFrom Tyree et al 1993

Phenotypic variability

Fagus sylvatica

Potentiel Hydrique, MPa

-5 -4 -3 -2 -1

PL

C

0

20

40

60

80

100

Ombre

Lumière

shade

Full light

From Cochard et al 1999

Cavitation et taille des conduits

Pas de trade-off clair efficience hydraulique / résistance à la cavitation

From Tyree et al 1994

Mécanisme de formation de l’embolie • Phase liquide vers phase gazeuse• Dépend de la tension de la sève• Indépendant de la taille des vaisseaux

– Rupture d’un ménisque air/eau aux bornes des vaisseaux

– Hypothèse du « germe d’air » (Zimmermann 1983)

AIR WATER

Pa=0 Pe<0

Pa-Pe = 2/rm

(loi de Laplace/Jurin)

Pore r Pa-Pe > 2/r

Les ponctuationsLes ponctuations

ConifèresConifères FeuillusFeuillus

« air seeding » « air seeding » hypothesishypothesis

Cruiziat & Tyree 1990

Méchanisme de formation de l’embolie

Conséquences fonctionelles de la cavitation

From Cochard et al 1996

Transpiration, mmol s-1 Plant-10.0 0.5 1.0 1.5 2.0

Xyl

em w

ater

pre

ssur

e, M

Pa

-1.2

-1.0

-0.8

-0.6

-0.4

-0.2

0.0

Day 4

Day 1

Day 2

Day 3

NoyerNoyer

Sap Flow Density

0 1 2 3

Wat

er P

ote

nti

al

-3.0

-2.0

-1.0

0.0

Chêne sessileChêne sessile

Effets de la fermeture stomatique sur l’état hydrique de l’arbre Effets de la fermeture stomatique sur l’état hydrique de l’arbre

La fermeture stomatique évite le La fermeture stomatique évite le développement d’un déficit hydrique développement d’un déficit hydrique intense dans l’arbreintense dans l’arbre

Epicéa

-5 -4 -3 -2 -1 0

0

20

40

60

80

100

Mais

-5 -4 -3 -2 -1 0

Noyer

-5 -4 -3 -2 -1 0

PL

C

0

20

40

60

80

100

Chêne

Potentiel hydrique-5 -4 -3 -2 -1 0

Epicéa

-5 -4 -3 -2 -1 0

0

20

40

60

80

100

Mais

-5 -4 -3 -2 -1 0

0.0

0.2

0.4

0.6

0.8

1.0

Noyer

-5 -4 -3 -2 -1 0

PL

C

0

20

40

60

80

100

Chêne

Potentiel hydrique-5 -4 -3 -2 -1 0

Con

duct

ance

sto

mat

ique

/ T

rans

pira

tion

rela

tive

0.0

0.2

0.4

0.6

0.8

Embolie et fonctionnement des stomates

induisant 10% d'embolie, MPa

-6 -5 -4 -3 -2 -1 0

in

duis

ant 9

0% d

e fe

rmet

ure

stom

atiq

ue

-5

-4

-3

-2

-1

0

QR

QP

PA

FS

PTJR

CA

CL

CLCBCS

PH

CS

CA

VMZM

Provoking 10 % embolism

P

rovo

king

90

% s

tom

atal

clo

sure

Couplage entre fermeture stomatique et risque de cavitation

Pression de sève provoquant 50% d'embolie, MPa

-8 -7 -6 -5 -4 -3 -2 -1 0

Buxus sempervirensTaxus baccataCrataegus monogynaPrunus spinosaAmelanchier ovalisPinus HalepensisQuercus ilexLonicera etruscaQuercus suberPinus corsicanaCedrus atlanticaEuonymus europaeusCarpinus betulusPinus mughoAbies albaPinus pinasterPicea abiesCytisus scopariusPseudotsugaQuercus petraeaPinus cembraPinus sylvestrisFagus sylvaticaPopulus nigraFraxinus excelsiorQuercus roburPinus nigraPopulus tremulaQuercus rubraBetula pendulaSalix capreaJuglans regiaSalix capreaAlnus glutinosaPopulus albaPopulus trichocarpaSalix fragilisPopulus euphraticaHygrophiles

MesophilesArbustesXerophiles

Sensibilité à la cavitation selon les espèces

Indice moyen de xéricité selon Rameau et al 1989

XX X m m f h hh H

Ten

sion

de

sève

, MP

a in

duis

ant 5

0% d

'em

boli

e

-10

-8

-6

-4

-2

0

ARBRESARBUSTES

Xérophiles Mésophiles Hygrophiles

Sensibilité à la cavitation et résistance à la sécheresse

Vulnérabilité à la Cavitation

• Pas lié à la taille des conduits = pas de trade-off hydraulique

• Lié à la structure des ponctuations (Trade-off hydraulique ?)

• Limite le fonctionnement stomatique

• Contribue à la résistance à la sécheresse

• Quel est le coût de la cavitation ?

Hacke et al 2001 Oecologia 126:457-461

Densité du bois, anatomie et cavitation

Corrélation entre densité du bois, la vulnérabilité à l’embolie et la rigidité mécanique des parois

Densité du bois, g cm-30.3 0.4 0.5 0.6 0.7 0.8

Ten

sion

de

sève

, MP

a in

duis

ant 5

0% d

'em

boli

e

-8

-7

-6

-5

-4

-3

-2

-1

« coût » de la résistance à la cavitation ?

Wall collapse in pine needles during dehydration (Cochard et al 2004)

Pinus cembra 0 MPa

Cryo-SEM

Wall collapse in pine needles during dehydration

Pinus cembra -4 MPa

No cavitation

Wall deformation for tracheids in contact with living cells (thinner walls)

Wall collapse in pine needles during dehydration

Pinus cembra -4.6 MPa

No cavitation

Wall deformation for most tracheids

Wall collapse in pine needles during dehydration

Pinus cembra -5 MPa

No cavitation

Xylem entirely collapsed

Wall collapse in pine needles during dehydration

Pinus cembra <-5 MPa

Cavitation

Wall relaxed

cembra mugo

nigra sylvestris

40 µm

Anatomie comparée des 4 espèces

Functional consequences of xylem collapse and cavitation

Stomatal closure prevents xylem cavitation in stems

… but not xylem wall collapse in needles(hydraulic signal?)

Conclusions

• Le système de circulation de la sève est vulnérable car il s’opère sous tensions – Risque d’embolie (stress hydrique ou gel)– Risque de collapsus des parois (stress H)

• Rôle primordial de l’anatomie

• Les caractéristiques structurelles du xylème imposent des limites fonctionnelles à la plante

• Conséquences sur l’écologie