INTERACTIONS SOCIALES

CHEZ LES POISSONS :

LES PHEROMONES Ph. SAGLIO

I.N.R.A., Laborato i re de Physiologie des Poissons 78350 JOUY EN JOSAS, France

1. Position du problème et définition des phéromones

2. Rôle des phéromones dans les différents aspects du phénomène social

A) Compor tement sexuel

B) Or ientat ion et « homing »

C) Relations parents- jeunes

D) Reconnaissance intraspéci f ique et compor tement de banc

— Réaction d 'a larme

— Effet de groupe

3. Conclusions et perspectives d'avenir

* Exposé présenté lors du séminaire I.N.R.A. - C.S.P., Grignon, Février 1979

— 173 —

Article available at http://www.kmae-journal.org or http://dx.doi.org/10.1051/kmae:1979011

I. - POSITION DU PROBLEME ET DEFINITION DES PHEROMONES

Après s 'être longtemps consacrées à l 'étude presque exclusive de la v is ion, les recherches en psycho log ie sensoriel le se sont at tachées plus part icul ièrement depuis une t renta ine d 'années à déterminer le rôle joué par le sens chimique (o l fact ion et gustat ion essentiel lement) dans les compor tements fondamentaux des animaux.

Parmi les ver tébrés non mamaliens, les Poissons représentent la super­classe chez laquel le les prob lèmes liés à la chémorécept ion ont été les plus étu­diés. Selon la déf in i t ion de KARLSON et LUSCHER (1959) les phéromones dé­signent les substances qui , sécrétées à l 'extérieur par un indiv idu, provoquent chez un individu de la même espèce un compor tement déterminé ou un processus de déve loppement phys io log ique. |l est utile de rappeler à l 'occasion la dist inc­t ion ef fectuée entre ces médiateurs chimiques possédant une act ion inter indiv i-duel le in t raspéci f ique ; les hormones, médiateurs ch imiques agissant au niveau même de l 'organisme responsable de leur sécrét ion et les substances al lélochi-miques, qui présentent une act ion inter individuel le interspéci f ique.

Nous nous l imiterons ici à présenter le rôle joué par les phéromones clans les d i f férents aspects du phénomène social chez les Poissons.

II. - ROLE DES P H E R O M O N E S DANS LES DIFFERENTS ASPECTS D U PHENOMENE SOCIAL

A) Comportement sexuel

Malgré les t ravaux de TA VOLGA qui montraient en 1956 que l 'excitat ion sexuel le du mâle de Bathygobius soporator (Gobi idé) était due à la percept ion d 'une phéromone émise par la femelle ovulée, les recherches sur les phéro­mones sexuel les de Poissons se sont développées très tardivement. Ceci ex­pl ique en part ie pourquo i FRINGS et FRINGS (1964) pouvaient encore aff i rmer Il y a une quinzaine d 'années que, parmi les ver tébrés, seuls les mammifères ut i l isaient leur sens ol fact i f dans la communicat ion sexuel le. Depuis , l ' interven­t ion de phéromones sexuel les dans la reproduct ion a été mise en évidence chez do nombreuses espèces de Salmonidés, de Si lur idés, de Cypr in idés et de Blen-ni idés.

Ut i l isant un o l fac tomètre en Y, N E W C O M B E et HARTMAN montraient en 1973 que des t ru i tes arc-en-c ie l Satnio gairdneri mâles et femel les, sexuel lement matures, étaient t rès att i rées par l'eau provenant de poissons de la même espèce f rayant en amont. L'an passé, EMANUEL et D O D S O N ont prouvé que l 'orienta­t ion et la c inét ique de la réact ion rhéotropique de mâles de cette espèce soumis à un courant d'eau chargé de fluide ovar ien étaient sous contrô le olfactif.

Chez Ictalurus nebulosus. T IMMS et KLEEREKOPER (1972) démontraient la nature chimique de la percept ion de la femel le grav ide par le mâle à matu­r i té sexuel le et le caractère t ropotaxique du mécanisme d'or ientat ion présenté par ce dernier. Cet te part icular i té est d'ail leurs mise à prof i t par certains pêcheurs du Miss iss ip i qui ont coutume d'uti l iser des femel les en pér iode reproductr ice comme leurres pour capturer dans leurs nasses un grand nombre de mâles spé­c i f iques.

— 174 —

— 1 7 5 —

Après réal isat ion et test d 'extrai ts de di f férentes or ig ines (épiderme, ap­parei l digest i f et ovaire) A M O U R I Q concluai t en 1965 que l 'hyperact iv i té induite chez le mâle de Guppy Poecilia reticulata par la femel le spéc i f ique était due à une phéromone d 'or ig ine ovar ienne que l 'auteur qual i f iai t de « substance dyna­mogène ». Chez cet te même espèce, C R O W et LILEY (1979) ont montré tout récemment que les mâles « préfèrent » l'eau qui a contenu des femel les durant !es premiers jours du cyc le reproducteur à cel le qui a contenu des femel les au mil ieu de leur cycle ou des femel les qui ont subi l 'ablation des ovaires. Ces au­teurs constatent que l ' intensité de la cour fai te par les mâles aux femel les ovar iectomisées augmente cons idérablement lorsque l'on ajoute de l'eau ayant contenu des femel les intactes.

Chez le poisson rouge, Carassius auratus, PARTRIDGE, LILEY et STACEY (1976) concluent également de leurs expér iences que, peu après l 'ovulat ion, la femelle émet une phéromone d 'or ig ine ovar ienne évacuée au niveau du pore génital déclenchant l 'at tract ion et le compor tement de poursu i te caractér is t ique du mâ'e spermiant. L 'anosmie du mâle par occlusion des nar ines ou sect ion des nerfs ol fact i fs suppr ime presque totalement la réact ion, ceci suggérant le rôle essentiel joué par l 'o l fact ion dans la reproduct ion de cet te espèce.

Il existe enfin des espèces chez lesquel les la reproduc t ion nécessi te la percept ion par la femel le d'une phéromone émise par le mâle. C 'est le cas d e Brachydanio rerio C C H E N et MARTINICH, 1975) et de Blennius pavo ( LAUMEN et B L U M , 1973). Chez cette dernière espèce, les auteurs ont montré que les struc­tures glandulaires responsables de l 'émission de la phéromone du mâle se t rou ­vaient au niveau de la nageoire anale et se présentaient sous la fo rme d 'appen­dices plus ou moins déve loppés selon le stade phys io log ique sexuel . L ' in ject ion de LH hypophysai re d 'or ig ine mammal ienne, à des mâles immatures, p rovoque le développement fonct ionnel de ces appendices et l 'at t ract ion des femel les.

B) Orientation et « homing »

Les phéromones semblent jouer un rôle déterminant chez les po issons migrateurs, provoquant chez ceux-ci un compor tement d 'aggrégat ion spéci f ique à certaines pér iodes de leur v ie . GERKING (1959) uti l isait le te rme de « homing » pour qual i f ier le retour d'un poisson après une migrat ion, un dép lacement acc i ­dentel ou expér imenta l , à un endroi t bien déf in i . Dès 1880, B U C K L A N D suggéra i t que le saumon adulte était capable de reconnaître les caractér is t iques ch imiques de la r ivière natale. En 1934, après implantat ion de fraie de saumon at lant ique, Salmo salar, dans une r iv ière connue comme ne possédant aucun poisson de cet te espèce, WHITE put y noter une importante remontée de saumons dans l 'année qui suivit.

L 'hypothèse o l fact ive proposée par HASLER et W I S B Y (1951) impl iquait Hue :

— le cours d'eau possède une odeur spéci f ique percept ib le par le poisson ;

— le poisson soit capable de discr iminer entre les odeurs de di f férents cours d'eau ;

— le poisson puisse conserver « l 'engramme ol fact i f » caractér is t ique.

Les di f férentes études de t ransplantat ion d 'œufs et d 'a levins de saumons atlantique ou de coho (Oncorhynchus kisutch) (CARLIN, 1959-1968; D O N A L D S O N et ALLEN. 1957; PECK, 1970; JENSEN et D U N C A N , 1971) ont montré que la

— 176 —

connaissance des caractér is t iques du cours d'eau repose essent iel lement sur un processus d 'engrammat ion réal isé au moment où le juvéni le commence sa migrat ion aval.

Af in de déterminer chez les Salmonidés l ' importance du rôle joué par l 'o l fact ion dans le choix de l'a rivière et le retour au site de fraie, HASLER et W I S B Y (1951) proposèrent d ' « imprégner » les poissons, de l'œuf au stade « smol t » à un composé chimique n'existant pas dans la nature, ne possédant pas d 'act iv i té attract ive ou répuls ive, très soluble dans l'eau et percept ib le à faible concent ra t ion.

12 à 18 mois env i ron après le lâcher initial des smolts marqués, le composé serait introduit dans la r iv ière expérimentale et l 'eff icacité de l ' imprégnation o l fact ive serait apprécié grâce au nombre de poissons marqués capturés.

La « morphol ine », perçue à une concentrat ion aussi fa ible que 5.10" 5 mg/l fut le composé retenu.

P M = 87

Morphol ine

Les nombreuses expér iences d' imprégnat ion art i f ic iel le à ce composé ré­al isées ces dernières années aux Etats-Unis et au Canada sur le saumon coho et la t ru i te arc-en-c ie l ( S C H O L Z et al., 1975 ; COOPER et al., 1976 ; M A D I S O N et al. 1973) ont prouvé l 'eff icacité de la méthode, les taux de recapture étant dans tous les cas hautement signif icatifs.

Nous dresserons toutefo is quelques cr i t iques concernant l 'uti l isation de la morphol ine dans l ' induct ion du homing chez les Salmonidés :

D'après les enregis t rements électrophysiologiques réalisés par HARA (1974), la st imulat ion du bulbe ol fact i f de la truite arc-en-ciel avec une solut ion de morphol ine à 1 % produi t une réponse di f férente de la réponse normale du bulbe ol fact i f et inhibe la sensibi l i té ol fact ive à d 'autres composés. Selon cet auteur, le mécanisme responsable de l ' imprégnation à \a morphol ine n'est pas d i rectement associé à la fonct ion olfactive. A ins i , on introdui t dans l 'environne­ment de poissons expér imentaux (ou non) une substance synthét ique dont on ignore la nature exacte de l 'effet psychophysiologique, tout en r isquant de per­tu rber les capaci tés de percept ion olfactive à d'autres composés tels que des acides aminés qui , cela a été montré (IDLER et al., 1956; HARA, 1974; HARA et al., 1973) jouent un rôle essentiel dans la vie des salmonidés.

Enfin, l 'uti l i té même de la méthode demeure discutable dans la mesure où des expér iences, re lat ivement plus simples, de déplacements simultanés de po issons marqués témoins et de poissons marqués porteurs de lésions olfactives ou (et) v isuel les prouvent , sans ambiguïté, à la fois la possibi l i té d' implantat ion

— 177 —

d'une nouvel le popu la t ion de salmonidés et le rôle prépondérant joué par l 'o l ­fact ion dans le phénomène de « homing ». Outre les sa lmonidés, les observa­t ions de D O D S O N et LEGGET (1974) sur les dép lacements de l 'Alose savou­reuse, Alosa sapidissima, comme cel les de MILES (1968) concernant ceux de l 'anguil le amér icaine, Anguilla rostrata, s 'accordent également pour donner une place capi tale à l 'o l fact ion.

C) Relations parents-jeunes

Chez certa ines espèces de poissons, l ' ident i f icat ion et le soin des jeunes par les parents s 'ef fectuent sous contrô le chémosensor ie l . Ceci a été bien mis en évidence chez des représentants de la fami l le des C ich l idés (NOBLE et CURTIS, 1939; KUHME, 1963 ; GREENBERG, 1963; KUNZER, 1964 ; MYRBERG, 1966), famil le caractér isée par !e haut niveau de complex i té des in teract ions parents- jeunes. En 1963, K U H M E mettait au point un d isposi t i f expér imental lui permettant de soumet t re des parents d'Hemichromis bimaculatus à p lus ieurs eff luents dont un issu d'un réservoir contenant leurs propres jeunes. L'auteur constatai t que les parents s 'or ientaient vers ce dernier et arbora ient un compor te ­ment parental typ ique (« vent i la t ion »).

Uti l isant une technique analogue, MYRBERG put met t re en év idence en 1966 un phénomène ident ique chez un autre C ich l idé , Cichlasoma nigrofas-ciatum. Cet auteur montra par ai l leurs que la chémorécept ion jouai t le rôle es ­sentiel dans la préférence parentale des Cichl idés v is-à-v is des néonates, tandis que la v is ion interv iendrai t plus tard lorsque le jeune dev ient capable de nager en pleine eau.

Chez le mâle du Gourami b leu, Trichogaster tn 'chopterus (Belonti idae) au compor tement parental de type voisin de celui des C ich l idés , KRAMER et LILEY montraient en 1971 que la réal isat ion de l'acte reproduc teur inhibait sa tendance à dévorer les œufs.

D) Reconnaissance intraspécifique et comportement de banc

En 1932, WREDE montrai t que le Vairon européen, Phoxinus phoxinus L., placé dans une s i tuat ion de l ibre choix, marquai t une pré férence pour le com­part iment de l 'aquarium contenant l 'odeur d'autres po issons de la même espèce.

B A R D A C H et T O D D menèrent en 1970 une étude appro fond ie du rôle d e l 'ol fact ion dans la h iérarchie sociale du poisson chat Ictalurus natalis. Les auteurs montrèrent que les individus étaient capables de percevo i r le statut social de conspéci f iques en l 'absence de st imul i v isuels. A ins i , de l'eau émise d 'un aquarium ayant contenu un dominé déclenchai t chez un dominant un compor te ­ment d'at taque dans la zone de l 'effluent. Si ce même dominant perdait son avantage hiérarchique à la suite d ' interrelat ions agress ives, le compor tement d'at taque vis-à-vis de l 'eff luent n'avait pas l ieu. Cet te d iscr iminat ion socia le d is ­paraissait après lésions ol fact ives. D'après ces auteurs et R ICHARDS (1974), le mucus et l 'urine const i tuera ient les pr incipaux agents responsab les de la c o m ­municat ion intraspéci f ique chez Ictalurus natalis.

Chez l 'Omble cheval ier, Salvelinus alpinus, H O G L U N D (1973) mettait en évidence chez les juvéni les une forte attract ion in t raspéci f ique d ispara issant après cautér isat ion de l 'épithél ium olfacti f . D'autres auteurs tels que KEENLEYSIDE (1955), STEVENS (1959), K U H M E (1964) et H E M M I N G S (1966) sout iennent éga le­ment l 'hypothèse d'une par t ic ipat ion importante de l 'o l fact ion dans la fo rmat ion

— 178 —

et le maint ien du banc. Se lon HEMMINGS (1966) la cohésion du banc de gardons, Rutilus rutilus serait assurée principalement par la vis ion du jour, tandis que l 'o l fact ion maint iendrai t l 'at tract ion interindividuel le intraspéci f ique de nuit.

Une t rès abondante l i t térature traitant ce sujet s'est accumulée depuis 1938, date à laquelle V O N FRISCH constatait qu'un vairon blessé provoquai t la fuite de conspéci f iques. V O N FRISCH montra par la sui te que la réact ion d'alarme (<• schreckreact ion ») était due à la percept ion d'une substance (« schreckstof f ») émise à part ir de la zone lésée de l 'épiderme et qu'el le se manifestai t chez de nombreuses espèces de cypr in idés.

L'extrait ép idermique est actif à des doses inf ini tésimales puisque SCHUTZ (1956) rappor te des expér iences menées chez le vairon dans lesquelles une dose de 1 4 0 pg/ml suff i t à déc lencher la réact ion caractér ist ique. En 1960, PFEIFFER ident i f ia i t un type de cel lu les épidermiques part icul ières aux poissons suscept ib les de présenter une réact ion d 'a larme. Ce type de cel lules, à l 'aspect en massue, ne peut re lâcher son contenu qu'en cas de lésion. Après réal isat ion d'extraits épi-dermiques à part i r de d i f férentes zones du corps du poisson chat, Kriptopterus bicirrhis, PFEIFFER constata i t que seuls les extrai ts réal isés à part ir de zones présentant ces cel lu les (c 'est-à-dire tou t le corps à l 'except ion des barbi l lons) étaient suscept ib les de déc lencher une réact ion d'alarme. D'après les travaux visant à déf inir la nature chimique de la substance d'alarme (HUTTEL, 1941 ; HUTTEL et SPRENGLING, 1943 ; PFEIFFER et LEMKE, 1973, LEBEDEVA et al.. 1974), il ressor t que cel le-ci appart iendrai t au groupe des ptér ines.

Cependant , quoique ce composé puisse ef fect ivement faire apparaître une réact ion d'alarme chez certa ins cypr inidés, l ' intensité de la réact ion demeure dans tous les cas infér ieure à cel le produite par l 'extrait naturel. D'autre part, bien que ces ptérines soient concent rées au niveau des xanthophores part icul ièrement abondants au niveau dorsa l , les extraits réalisés chez le vairon à part i r de la peau dorsa le ou ventra le font preuve d'une eff icacité ident ique (VON FRISCH, 1941 ; PFEIFFER, 1963). Les expér iences de lésions ol fact ives montrent que, si le sens ol fact i f est pr inc ipa lement impliqué dans la détect ion de la substance d 'a larme, la v is ion interv iendrai t également comme moyen de transmission de la réact ion (SCHUTZ, 1956).

Présentes le plus souvent chez des poissons sociaux et non prédateurs, la substance d 'a larme et la réact ion qui lui est liée joueraient avant tout un rôle protecteur , cont r ibuant à la surv ie de l 'espèce concernée. Toutefo is , chez cer­ta ins cypr in idés présentant cet te part icularité, les cel lules spécial isées dispa-

Réaction d'alarme

OH

Ptérine (Amino-2 OH-4 ptéridine)

— 179 —

raissent au moment de la fraie. Ces poissons peuvent ainsi nettoyer une aire de reproduct ion en se f rot tant contre le substrat sans déc lencher l 'émission de la substance d'alarme qui ferai t fuir l 'éventuel partenaire sexuel . SMITH (1973) rapporte le cas des mâles de Menés à grosse tête, Pimephales promelas, qu i perdent ces cel lu les au pr intemps, au début de la sa ison de reproduct ion, pour ne le récupérer qu'à l 'automne. L'auteur montra qu'un t ra i tement avec de la testostérone réduisai t le nombre de ces cel lules caractér is t iques.

— Effet de groupe

En 1968, MILES constatai t que la présence de grand nombre de c ivel les dans un cours d'eau le rendait moins attract i f aux autres civel les migratr ices. Les expér iences de conf inement de ROSE (1959) sur Tanichthys albonubes, Barbus tetrazona et Poecilia reticulata, ont montré l'effet négati f de for tes densités sur la fécondi té des femel les, la cro issance et le taux de survie des alevins. L'auteur montra que le sens chimique était pr inc ipalement responsable de cet état de fait, dans la mesure où un apport constant d'eau pure ou un renouvel lement d'eau plusieurs fois par jour suff isai t pour produire une t rès nette amél iorat ion de la si tuat ion.

YU et PERLMUTTER (1970) examinèrent les facteurs d' inhibi t ion de c ro is ­sance chez Brachydanio rerio. Après passage de l'eau contenant une très fo r te populat ion de Brachydanio rerio au travers un f i l t re à charbon, les auteurs const i tuèrent à part i r du support absorbant un extrai t capable de retarder le déve­loppement de ces poissons et de diminuer leur ry thme cardiaque. Si l'on place deux lots ident iques de ces poissons dans des aquar iums qui se di f férencient par le seul fait que l'un est muni d'un f i l tre suscept ib le de co l lec ter ces substances et l 'autre pas, on constate une mortal i té beaucoup plus importante dans l 'aquarium non muni d'un f i l t re.

L'extrait isolé par YU et PERLMUTTER sur Brachydanio rerio ne possédant aucun effet sur Trichogaster trichopterus ni sur Rivulus harti, les auteurs lui at­t r ibuèrent une certa ine spéci f ic i té.

GREENE (1970) mit également en évidence chez Carassius auratus e t chez d'autres espèces de cypr in idés, l 'existence d'un facteur chimique capable d' inhiber la fraie. Lorsque l 'auteur présentai t à une faible populat ion de poissons prêts à f rayer de l'eau ayant contenu une très for te populat ion de la même espèce, cela b loquai t la fraie des premiers et, à l ' inverse, si GREENE déversai t de l'eau pure dans un aquarium contenant une très for te populat ion de ces poissons, ces derniers se mettaient à frayer. Cec i doi t être mis en relat ion avec les observat ions de LIN (1935) sur la carpe Cténopharyngodon idelus et de TANG (1957, 1963) sur la carpe commune Cyprinus carpio et sur la carpe ar­gentée Hypophthalmichthys molitrix qui constataient que la fraie survenait chez ces espèces aussi tôt après de fortes pluies.

D'autres auteurs cités par CHEN et MARTINICH (1975), tels que V O N IHERING et WRIGHT (1955) et LAKE (1967), ont également reconnu l ' importance de la relation existant entre l 'apport d'eau (pluie et eaux de ruissel lement) e t ' "nduct ion de la fraie chez les cyprinidés.

En 1974, PFUDERER et al. tentèrent d ' ident i f ier la nature chimique de c e facteur ou « c rowding factor » chez Carassius auratus en f ixant pour essai b io logique son act ion sur la croissance et sur le ry thme cardiaque. Les auteurs conclurent de leurs analyses physico-chimiques que les substances responsables pourraient être const i tuées de composés analogues à des esters de phtaiates combinés à d 'autres const i tuants l ipidiques.

— 180 —

III. - C O N C L U S I O N S ET PERSPECTIVES D'AVENIR

Grâce à unn engagement pluridiscipl inaire impliquant l 'ut i l isation concertée de techniques d 'études aussi variées que la psychologie sensor iel le comparée, 'a neuroendocr ino log ie , l 'h istologie, l 'é 'ectrophysiologie et l 'analyse physico­ch imique, les dix dern ières années de recherches dans le domaine des phéro­mones de poissons ont permis d 'approfondir et d'élargir des connaissances restées longtemps fragmentaires.

Considérant le rôle pr imordia l joué par ces médiateurs chimiques d'act ion spéci f ique dans les phénomènes de reproduct ion, de migrat ion et de régulat ion des densités de populat ion, on peut prévoi r d'ores et déjà un certain nombre d 'appl icat ions de valeur agro-économique non négl igeable.

— La connaissance chimique de substances suscept ib les de provoquer l 'at t ract ion d 'espèces d ' intérêt économique (ou écologique) pourrai t être uti l isée o des f ins de contrô le de la présence éventuelle d'une populat ion donnée dans une zone déterminée ;

— Il est également possible, après avoir mesuré l ' impact éco-éthologique que peut produire l ' in troduct ion d'une nouvelle espèce dans la zone choisie, d 'u t i l iser de tel les substances attract ives dans un but de repeuplement (cas de l ' induct ion du « homing » chez les salmonidés) ou encore, et en dernière extrémité (vu les dommages que cela serai t susceptible d 'occasionner sur les niveaux de populat ions), de pêche (cas de pêcheurs du Mississip i qui att i rent les mâles d ' Ic tahirus nebulosus en ut i l isant les femelles gravides comme leurre spécif ique).

— Dans le cadre de la pisciculture où les densités de poissons excèdent le plus souvent celles existant dans le milieu naturel, l 'existence de facteurs b iochimiques (ou « c rowd ing factors ») susceptibles de diminuer la product iv i té doit êt re également pr ise en considérat ion. Ceci est part icul ièrement vrai dans le cas des instal lat ions fonct ionnant en circui t fermé.

Toujours dans l 'opt ique de l 'amélioration de la product iv i té piscicole, l 'util i­sat ion de phéromones sexuel les synthétiques pourrai t être enfin envisagée dans le but de synchroniser , sinon d' induire, la reproduct ion, surtout dans les cas où cel le-c i est associée à des trai tements neuro-hormonaux.

Dans l 'état actuel des connaissances, le principal obstacle au développe­ment rapide de ces appl icat ions réside dans la dif f iculté à résoudre les problèmes posés par l 'analyse physico-chimique des extraits, que ceux-ci soient réalisés d i rectement , à part i r de t issus et organes, ou indirectement à part ir d'un support absorbant , charbon ou autre

BIBLIOGRAPHIE

A M O U R I Q L., 1965. Or ig ine de la substance dynamogène émise par Lebistes reti-culatus femel le (Poisson Poecil i idae, Cypr inodont i forme) C.R.Acad. Sci., Paris, 260, 2334-2335.

B A R D A C H JE., T O D D J.H., 1970. Chemical communicat ion in Fish. In : Advances in chemorecept ion. Vol . I, communicat ion by Chemicals Signais (J.W. Johnson, D. G. Moul ton and A. Turk, Eds.), pp. 205-240, Appleton, Century, Crof ts , New York.

— 181 —

B U C K L A N D F , 1880. Natural history of Br i t ish Fishes. Unwin London. p. 420.

CARLIN B., 1959. Results of salmon smolt tagging in the Balt ic area Rapp P.V. Reun. Cons Int. Explor. Mer, 147, 89-96

CARLIN B., 1968. Salmon conservat ion, tagging exper iments, and migrat ions o f salmon in Sweden. At l . Salmon A s s o c , Mont réa l , Lect. Ser., pp. 22.

CHEN L.C., MARTINICH R.L., 1975 Pheromonal st imulat ion and metabol i te inhib i ­t ion of ovulat ion in the zebraf ish, Brachydanio rerio. Fish. Bull . , 73, 889-894.

COOPER J .C, S C H O L Z A T . , 1976. Homing of art i f ic ial ly impr inted steelhead (Rainbow) trout, Salmo gairdneri. 1. Fish. Res. Bd. Can. , 33, 826-829

COOPER J.C, S C H O L Z A. T., HORRALL R M . , HASLER A.D. , M A D I S O N D M . , 1976. Expér imental conf i rmat ion of the o l factory hypothesis wi th homing, art i f ic ia l ly impr inted Coho salmon (Oncorhynchus kisutch) J. Fish. Res. B d . Can., 33, 703-710.

C R O W R.T., LILEY N.R., 1979. A sexual phéromone in the guppy, Poecilia reticulata (Peters). Can. J. Zool . , 57, 184-188.

D O D S O N J.J., LEGGET W . C , 1974. Rôle of o l fact ion and v is ion in the behavior o f american shad (Alosa sapidissima) homing to the Connect icu t river f rom Long Island sound. J. Fish. Res. Bd. Can., 31, 1607-1609.

D O N A L D S O N R., ALLEN C H . , 1957. Return of s i lver salmon Oncorhynchus kisutch (Walbaum) to point of release. Trans. Am. Fish. S o c , 87, 13-22.

EMANUEL M.E., D O D S O N J.J., 1979. Modi f icat ion of the rheotropic behavior of maie ra inbow t rout [Salmo gairdneri) by ovar ian f lu id. J. Fish. Res. Bd. Can. , 36, 63-68.

FRINGS H., FRINGS M., 1964. Animal communicat ion. New York : Blaisdel l P u -bl ishing Co.

GERK|NG S.D., 1955. The restr ic ted movements of f ish populat ions. Biol . Rev., 34, 221-242.

GREENBERG B., 1963. Parental behaviour and récogni t ion of young in Cichlasoma biocellatum. An im. Behav., 7 7, 578-582.

GREENE G. N., 1970. A reproduct ion contro l factor in f ishes. Ph. D. Disser ta t ion, Auburn Univers i ty , Auburn , Alabama.

HARA T.J., 1974. Is morphol ine an effect ive o l factory st imulant in f i sh? J. Fish. Res. Bd. Can., 37, 1547-1550.

HARA T.J., L A W Y . M . C , HOBDEN B.R., 1973a. Compar ison of the ol factary res -ponse to amino acids in ra inbow trout, b rook t rout and whi te f ish . Comp. B iochem. Physiol. , 45A, 969-977.

HASLER A.D. , WISBY W.J., 1951. Discr iminat ion of s t ream odors by f ishes and relat ion to parent s t ream behavior. A m . Nat., 85, 223-238.

HEMMINGS C. C , 1966. Ol fact ion and vis ion in f ish schoo l ing . J. Exp. Biol., 45 . 449-464.

— 182 —

H O G L U N D L.B., A S T R A N D M., 1973. Préférences among juvéni le char (Salvelinus alpinus L.) to intraspeci f ic odours and water currents studied wi th the f lu-viar ium technique. Rep Inst. Freshwat. Res. Drot tn ingholm, 53, 21-30.

HUTTEL R, 1941. Die chemische Untersuchung des Schreckstof fes aus elr i tzenhaut. Naturwissenschaf ten, 29 , 333-334

HUTTEL R., SPRINGLING G., 1943. Uber Ichthyopterin, einen blau f luorescierenden stoff aus Fischhaut. Liebigs Ann., 554, 69-82.

IDLER D.R., FAGERLUND U.H.M., MAYOH H., 1956. Ol factory percept ion in mi-grat ing salmon. I.L. Ser ine, a salmon repellent in mammalian skin. J. Gen. Physiol., 39, 889-892.

JENSEN A L , D U N C A N R. N., 1971. Homing of t ransplanted coho salmon. Prog. Fish. Cuit . , 33, 216-218

K A R L S O N P., LUSCHER M., 1959. «Phéromones» : a new term for a class of b io logical ly act ive substances. Nature, 783, 55-56.

KEENLEYSIDE M.H.A., 1955. Some aspects of the school ing of f ish. Behaviour, 8, 183-248.

KRAMER D.L., LILEY N.R., 1971. The rô le of spawning behaviour and stimil i f rom the eggs in the induct ion of a parental response in the blue gourami , Trichogaster

trichopterus (Pisces, Belonti idae) Anim. Behav., 79, 87-92.

K U H M E W., 1963. Chemische ausgelôste Brutpf lege und Schwarmreakt ionen bei Hemichromis bimaculatus (Pisces). Z. Tierpsychol . , 20, 688-704.

K U H M E W., 1964. Eine chemisch ausgelôste schwarreakt ionen bei jungen Cichl i -den. Naturwissenschaf ten, 57, 120-121.

K U N Z E R P., 1964 Wei te re versuche zur auslôsung der nachfo lgereakt ion bei jung-f ishchen von Nannacara anomala (Cichl idae) Naturwissenchaf ten, 57, 419-420.

L A K E J.S., 1967. Rearing experiments w i th five species of Austra l ian freshwater f ishes. I - Inducement to spawning. Aust. J. Mar. Freshwater Res., 78, 137-153.

L A U M E N J, PERN U., B L U M V., 1973. Invest igat ions on the funct ion and hormonal régulat ion of the anal appendices in Blennius pavo (Risso) J. Exp. Zool . , 790, 47-56.

LEBEDEVA N.Y., M A L Y U K I N A G.A., K A S U M Y A N A.O., 1974. The natural repel lent in the skin of Cypr in ids .

LIN S.Y., 1935. Life history of waan-ue, Ctenopharyngodon idellus (Cuv. et Val) Lingnan Sci . J., 74, 271-274.

M A D I S O N D.M., S C H O L Z A T . , COOPER J.C., HORRALL R.M., HASLER A.D., D I Z O N A.E., 1973. I - Ol fact ion hypothèses and salmon migrat ion : a synopsis of

récent f indings. Fish. Res. Bd. Can. Tech Rep., 414, pp. 35.

MILES S.G., 1968. Rheotaxis of elvers of the American eel (Anguilla rostrata) in the laboratory to water f rom différent streams in Nova Scot ia. J. Fish. Res. Bd. Can., 25, 1591-1602.

— 183 —

MYRBERG Jr. A.A., 1966. Parental récogni t ion of young in Cich l id f ishes. Anim. Behav., 14, 565-571.

N E W C O M B E C , H A R T M A N G., 1973. Some chemical s ignais in the spawning behaviour of ra inbow trout (salmo gairdneri). J. Fish Res. Bd. Can. , 30, 995-997.

NOBLE G.K., CURTIS B., 1939. The social behaviour of the jewe l f ish Hemichromis bimaculatus Gi l l . Am. Mus. nat. H i s t , B, 76, 1-46.

PARTRIDGE B.L., LILEY N.R., STACEY NE . , 1976. The rôle of phéromones in the sexual behaviour of the goldf ish. An im. Behav., 24, 291-299.

PECK J.W., 1970. St ray ing and reproduct ion of coho sa lmon, Oncorhynchus kisutch, planted in a lake super ior t r ibutary. Trans. A m . Fish. S o c , 99, 591-595.

PFEIFFER W., 1960. Uber die Schreckreakt ion bei f ischen und die Herkunf t des Schrecks to f fes . Z. Verg le ich Physiol., 43, 578-614.

PFEIFFER W „ 1963. A la rm substances. Experienta, XIX, 113-168.

PFEIFFER W., LEMKE J., 1973. Untersuchungen zur Isolar iung und Ident i f iz ierung des Schrecksto f fes aus der Haut der Elritze, Phoxinus phoxinus (L.) J. Comp. Physiol . , 82, 407-410.

PFUDERER P., W I L L I A M S P., FRANCIS A.A., 1974. Partial pur i f icat ion of the crow-ding factor f rom Carassius auratus and Cyprinus carpio J. Exp. Zoo l . , 187, 375-382.

RICHARDS I.S., 1974. Caudal neurosecretory System : poss ib le rôle in phéromone produc t ion . J. Exp. Zool . , 187, 405-408.

ROSE S.M , 1959. Populat ion contro l in guppies. Amer. Mi ld . Natural is t , 62, 474-481.

S C H O L Z A.T., HORRALL R.M., COOPER J .C, HASLER A.D. , M A D I S O N D.M., POFF R.S., D A L Y R.I., 1975. Ar t i f ica l impr int ing of salmon and trout in lake Mich i -

gan. Wis. Dep. Nat. Resour. Fish Manage, Rep. 80, pp. 46.

SCHUTZ F., 1956. Verg le ichende Untersuchungen uber die Schreckreakt ion bei Fischen und deren Verbre i tung. Z. Verg l . Physiol . , 38, 84-135.

SMITH R.J.F., 1973. Testosterone él iminâtes alarm substance in maie fathead min-nows. Can. J. Zoo l . , 5 / , 875-876.

STEVENS D M . , 1959. Studies in the school ing behavior of f ish. J. Exp. Biol . , 36, 261 -280.

TANG Y.A., 1957. The ef fect of the répressive factor on f ish reproduct ion (In Chin.) China Fish Man, 57, 2-3.

TANG Y.A., 1963. The test icular development of the si lver carp Hypoththalmichthys molitrix (C et V.) in capt iv i ty in relat ion to the répress ive ef fects of wastes f rom f ishes. Jap. J. Ichthyol. , 10, 24-27.

T A V O L G A W.N. , 1956. Visual chemical and sound st imul i as eues in the sex d iscr iminatory behevior of the gobi id f ish, Bathygobius soporator. Zool ig ica (N.Y.), 41, 49-64.

— 1 8 4 —

T I M M S A.M. , KLEEREKOPER H., 1972. The locomotor responses of maie Ictalurus punctatus, the Channel catf ish, t o a phéromone released by the ripe female of the species. Trans. Amer. Fish. S o c , 2, 302-310.

V O N FRISCH K., 1938. Zur physiologie des Fisch-Schwarmes. Naturwissenchaf ten, 26, 601-606.

V O N FRISCH K., 1941. Uber einen schreckstoff der Fischaut und seine biologische Bedeutung. Z. Verg le ich. Physiol., 29, 46-145.

V O N IHERING R., WRIGHT S., 1935. Fisheries investigations in northeast Brazil. Trans. Am. Fish. S o c , 65, 267-271.

WHITE H.C., 1934. Some facts and théories concerning the At lant ic salmon. Trans. Am. Fish. S o c , 64, 360-362.

WREDE W.L., 1932. Versuche uber den Artduft der Elritzen. Z. Verg l . Physiol. , 17, 510-519.

Y U M.L., PERLMUTTER A., 1970. Growth inhibit ing factors in the zebraf ish (Bra­chydanio rerio) and the blue gourami (Trichogaster trichopterus) Growth, 34, 153-175.