1

Les figuiers et leur communauté dechalcidiens: histoire évolutive,coévolution, écologie des communautés

CEFE – Centre d’Écologie Fonctionnelle et ÉvolutiveCBGP – Centre de Biologie et de Gestion des PopulationsUniversité de Pretoria, Afrique du SudCBNMP – Conservatoire Botanique National Méditerranéen

de Porquerolles

les figuiers

2

Les communautés centrées autour du mutualisme Ficus-Agaonidae

Sited’oviposition

Pollinisation

• plus de 700 communautés distinctes mais comparables• Coevolution figuiers/pollinisateurs très étudiée• 1-30 espèces de microhyménoptères / communité : pas trop d’espèces maisassez.• 80-100 millions d’années d’histoire: une large gamme d’échelles de tempspour étudier ces communautés

ParasitesParasites

Le mutualisme figuier-pollinisateur

Development ofseeds and insects

Pollinisators

Receptive fig

Fig in mâle phase

Synchronous emergenceof insects (pollinators

and parasites)

Oviposition andpollinationSpecific

hymenopteranparasites :

Different biologies :

Gallers

Inquilines

Parasitoids

3

Exemple d’école de mutualisme obligatoire aveccoévolution

Figuier (Ficus) Pollinisateur (Agaonide)

site de ponte

Vecteur de pollen

Système de reproduction :Monoïque / dioïque

Transport du pollen :Passif / actif

Variations dans les traits d’histoire de vie des mutualistes

Genre Ficus (Moraceae)

Le syconium : une inflorescence en urne

Parois de la figue

ostiole

Bractées

Fleurs males

Fleurs femelles

4

Figue réceptive

Graines + insectes

se développent

Figuier monoïque

= fonction mâleInsectes + pollen

graines =fonctionfemelle

- Figuier dioïque

Figue mâle

insectes + pollenGraines

Figue femelle

Pas de descendantspour le pollinisateurs

5

Développement des figues etphases clés du cycle

Pollinisateurs

Graines

Attraction par des composésvolatiles

Traverse l’ostioleOviposition dans les fleurs à

travers les stylesPollinisation (Active/ passive)Transforment les ovules en

gallesLes mâles émergent en

premier et s’accouplent avecles femelles

Les femelles se couvrent depollen

Dispersion des femellesdispersion des graines par des

vertébrésFicus : Ficus carica

6

Urostigma : Ficus salicifoliaGaloglychia : Ficus bubuAmericana : Ficus colubrinae

Variabilité des Ficus

Malvanthera: Ficus crassipesNeomorphe : Ficus auriculataSycocarpus : Ficus uncinataRhizocladus Kalosyce : Ficus pumila

PharmacosyceaOreosycea

Conosycea

Americana

Stylpnophyllum

Urostigma

Malvanthera

Galoglychia100

SycomorusAdenosperma

Sycocarpus Neomorphe

Sycomorus87

FicusSycidiumPaleomorphe

RhizocladusFicus

72

Urostigma Urostigma96

Pharmacosycea Pharmacosycea89

Consensus treefrom combinedITS and ETS usingparsimony,1215 nucleotids41 speciesBootstrap

100

98

Phylogénie du genre Ficus

7

PharmacosyceaOreosycea

Conosycea

Americana

Stylpnophyllum

Urostigma

Malvanthera

Galoglychia100

SycomorusAdenosperma

Sycocarpus Neomorphe

Sycomorus87

FicusSycidiumPaleomorphe

RhizocladusFicus

72

Urostigma Urostigma96

Pharmacosycea Pharmacosycea89

100

98

Evolution de la dioécie

Figuiers monoïques

Figuiers dioïquesJousselin et al. 2003

Phylogénie et distribution des Ficus

Oreosycea

Conosycea

AmericanaMalvanthera

Galoglychia

Sycomorus Monoïques

Ficus

Sycidium

Synoecia

Urostigma96

Pharmacosycea

Sycomorus Dioïques

8

Jousselin et al. 2003

Figuiers sud-américains « ancestraux »

Oreosycea

Conosycea

AmericanaMalvanthera

Galoglychia

Sycomorus Mono

Ficus

Sycidium

Synoecia

Urostigma96

Pharmacosycea

Sycomorus Di

89

Jousselin et al. 2003

Un groupe Gondwanien où lesfiguiers ont évolué en sympatrie?

Oreosycea

Conosycea

AmericanaMalvanthera

Galoglychia

Sycomorus Mono

Ficus

Sycidium

Synoecia

Urostigma96

Pharmacosycea

Sycomorus Di

9

89

Jousselin et al. 2003

Oreosycea

Conosycea

AmericanaMalvanthera

Galoglychia

Sycomorus Mono

Ficus

Sycidium

Synoecia

Urostigma96

Pharmacosycea

Sycomorus Di

Les pollinisateurs: les Agaonides

10

Agaonidae Classification2 sous-familles - 20 genres

Blastophaga psenes

Ceratosolen josephi

Courtella armata

Pleistodontes addicotti

Blas

toph

agin

ae Agaoninae

AGAONIDAE20 genres ~320 espèces décritesGalligènes & pollinisateursMales aptèresRentre dans la figues à traversl’ostioleOvipositent à l’interieur de lacavité

Les pollinisateurs

Dimorphismesexuel

11

Pollinisation active

poche à pollen

grainesinsectes

Pollinisation passive

production abondantede pollen du figuierhôte

l’ Agaonide estcouvert de pollen

Pas d’adaptation de l’insecte au transport du pollen

12

Conflits à l’intérieur du mutualisme

• Chez les figuiers dioïques:• Pourquoi les insectes continuent à visiter

les figues femelles?• → pollinisation par déception : similarité

des composés volatiles des figuesfemelles/ figues mâles

• Pourquoi les insectes n’exploitent-ils pas toutes lesfleurs chez les figuiers monoïques?

• - certaines fleurs sont «inatteignables »: on devrait avoirsélection de poll. avec ovipositeur plus long?

• -protection mécaniques/chimiques/physiologiques decertaines fleurs

• -abondance et fécondité des pollinisateurs < à nb. defleurs

• -avantage sélectif des pollinisateurs qui pondent dansles fleurs proches de la cavité

Conflits à l’intérieur du mutualisme

13

-Interaction spécifique-transmission horizontale

Cospéciation?

Histoire du mutualisme et descaractères des deux partenaires

Dolichoris

Eupristina

Pegoscapus

?

Pleistodontes

Agaon Elisabethiella

Ceratosolen

BlastophagaKradibiaLiporrhopalum

Wiebesia

Platyscapa

Tetrapus

100

87

72

96

89

100

98

Waterstoniella

100

90

98

87

Ficus Pollinisateurs

“Histoire congruente”

14

Figuiers/ pollinisateurs (Roensted et al, 2005 PRSL)

Comparaison des temps de divergence sur les phylogénies

ITS-ETS

COI-COII

Phylogénies des 2 partenaires, estimation desévénements de cospéciation par Treemap (10événements de cospéciation), estimation des temps dedivergence à ces points en utilisant calibrations (fossiles)et en contraignant taux d’évolution constant

(fossile 60my)

Fossile 20 my

Nombre d’évènements de cospéciation significatif

A l’échelle d’un sous-genre,

15

tettensis

abutilifoliaglumosa

trichopoda

natalensis

burkei

petersii

craterostoma

burtt-davyiistuhlmaniielasticoides

usambarensisscott-elliotii

bizanaesansibaricabubu

Nigeriella excavataN. fusciceps

E.socotrensis sp.1

E. bergi

E. stuckenbergi sp.2

Elisabethiella comptoniella

E. glumosaE. sp.

E. articulata

E. bajnathi

Agaon sp.

Alfonsiella binghamiA. pipithiensis

Courtella sp.C.armataC. michaloudi

Allotriozoonheterandromorphum

E. socotrensis sp.2

E. stuckenbergi sp.1

Caulocarpae

Crassicostae

Platyphyllae

Chlamydodorae

luteaCyasthipulaeGaloglychia

72

100

87

Platyphyllae

100

86

52

73

76

97

50

56

56

100

66

92

66

63

53

100

77

95

100

54

88

A l’échelle d’une section, Galoglychia

Pas de cospéciation dans ce groupe

• Adaptation des partenaires etcoévolution?

16

Adaptations morphologiques desAgaonides

Third segment of theantennae with a hook-like spur.

Crawling through theostiole

Mandibles bear anappendice with teeth orlamellae.

Crawling through theostiole

Fore tibias bear teeth,tarsi sometimes withspurs

Crawling through theostiole

Pollen pockets onmesopleura. Coxae 1bear pollen corbiculae.

Active pollination

Hind tibias bear longspurs

Crawling through theostiole

Pleistodontes imperialisCoévolution

Trait individu sp. 1 Trait individu sp. 2

Processus d’adaptation réciproque(Janzen,1967)

17

Evolution des caractères mutualistes: adaptation ou coévolution?

Evolution répétée des même caractères→ Coevolution de la forme de l’ostioleet des appendices mandibulaires des Agaonides

Tetra

pus

Ple

isto

dont

es

Peg

osca

pus

Dol

icho

risE

upris

tina

Elis

abet

hiel

la

Wat

erst

onie

lla

Cou

rtella

Alfo

nsie

lla

Pla

tysc

apa

Lipo

rrho

palu

m

Kra

dibi

a

Cer

atos

olen

C. G

allil

i

C. c

apen

sis

Bla

stop

haga

Wie

besi

a

passiveactive

1 acquisition, 6 pertes (reversions)

Histoire du mode de pollinisation

Evolution des caractères mutualistes: adaptation ou coévolution?

18

Pollinisateur Passif,« ancestral »

Pollinisateur passif « dérivé »

Evolution du thorax des Agaonides

Pollinisateur actif

vestige

Évolution des caractères : la course aux armements?

Figuier: optimisation de laproduction de grainesPollinisation active pour l’insecte:

fécondation de l’ovule dans lequel ilpond

19

actif

passif

Forme des stigmates chez les figuiers monoïques et les figuiersfemelles: Cohesifs / non-cohesifs

Association entre le mode de pollinisation et la forme desstigmates

Évolution des caractères : la course aux armements?

Les non- pollinisateurs

20

• Plusieurs familles et sous-familles de chalcidiensstrictement associées aux figuiers

• Ces insectes peuvent être des galligènes ou desparasitoïdes ou inquilines (ils utilisent la gallefaite par d’autres guêpes). Il sont souventspécifiques de leur figuier hôte

• Ils ne forment pas un groupe monophylétique

Les non- pollinisateurs

F1

F1

F1

SYCOECINAE6 genres ~67 espècesgalligènes & rarementpollinisateursMales ailésEntre dans la figues à traversl’ostiole

Famille Sycoecinae

Seres

21

F1

Phylosycus

OTITESELLINAE14 genres ~70 espècesgalligènesMales aptèresOvipositent à travers la parois

Famille Otitesellinae

F1

Philotrypesis Apocrypta

Famille desSycoryctinae SYCORYCTINAE

7-9 genres ~140 especesProbablement parasitoidesMales aptèresOvipositent à travers laparois

22

SYCOECINAE

OTITESELLINAE

PTEROMALIDAE

TORYMIDAE

EPICHRYSOMALLINAE

SYCOPHAGINAE

AGAONINAE

SYCORYCTINAE

EURYTOMIDAE

OUT GROUP

100

100

100

100

91

100

100

100

71 PTEROMALIDAE

AGAONIDAE

TORYMIDAE orEURYTOMIDAE

Phylogenie des mycrohyménoptèresassociés aux figuiers

Rodrigo Pereira

23

Rodrigo Pereira

24

Ceratosolen

Structure temporelle d’une comunautéd’insectes (Ficus sur)

0

10

20

30

40

50

60

Fig

diam

eter

figu

es (m

m)

Pre-receptive Receptive -----------Post-receptive--------------- Maturity

Pollinator

Sycomacophila

Sycophaga

Platyneura

0

10

20

30

40

50

60

Fig

diam

eter

(mm

)

Galling wasp

Pre-receptive Receptive -----------Post-receptive--------------- Maturity

Pollinator

Structure temporelle d’une comunautéd’insectes (Ficus sur)

25

0

10

20

30

40

50

60

Apocrypta

SycophagaSycophila

Platyneura

Sycoscapter Platyneura

Inquiline - parasiteGaller

Fig

diam

eter

(mm

)

Sycomacophila

Pre-receptive Receptive -----------Post-receptive--------------- Maturity

Pollinator

Structure temporelle d’une comunautéd’insectes (Ficus sur)

SycomorusConosyceaAmericanaGaloglychia

Pollinators

Fig enteringgallers

Gallers ofreceptive figs

Lateparasitoids

Earlyparasitoids

Early gallers

Nouveau genre

Epichrysomallinae

Sycophaginae

Agaonidae

Otitesellinae

Sycoryctinae

Convergence des communautés!

26

• Nombreuses questions en écologie descommunautés :

• -histoire de la communauté: spécialisationet diversification?

• -évolution des niches écologiques?

Patrons de diversification des parasites associés aux figuiers?

• Est ce que les associations sont spécifiques?

• Est-ce que les parasites se sont diversifiés en parallèle avecleurs figuiers hôtes?

• Quand 2 ou 3 espèces congénériques sont associées auxmêmes espèces de figuiers hôtes:

-occupent t’elles la même niche écologique?-sont elles des espèces soeurs (duplication possible sur l’hôte et

évolution de niches écologiques différentes)?-les associations résultent de changements d’hôtes?-les associations résultent de radiations indépendantes?

27

• Cospéciation Figuiers/ parasites?

Absence decospéciation: -manque despécificité oumauvaiséchantillonnage?

Systématique des insectes africains mieux connue: cospéciation!

Figuiers asiatiques?

28

Otiteselline associés aux figuiers africains

Une duplication ancienne, 2 radiations parallèlesaux figuiers (Galoglychia)

“uluzi”

Oviposite en débutde développementde la figue

“sesqui”

Oviposite plustard

Niche écologique respective des sesqui etuluzi associés à une la même espèce de

figuier0

0.4

0.8

1.2

1.6

2

ingens burtt-davyi natalensis stuhlmanii

sesqui

uluzi

ovip

osito

r len

gth

(mm

)

*

**

Associationcorrespondantà unchangementd’hôte

29

Galler

Inquiline

Parasitoid

1 genre, Platyneura3 niches écologiques Ovipositor length of Platyneura

Short = galler

intermediate = ambiguous galler or inquiline

Long = inquiline/parasitoid

30

petersii

burkei

craterostoma

natalensis

stuhlmanni i

burtt -davyi

glumosa

tettensis

scott -elliotti

cyathistipuloides

sagittifolia

elasticoides

platyphylla

bubu

ovata

lutea

O. sp.30

O. sp.19

O . sp.26.3

O . sp. 9.1

O. sesquinianellata

O . sp.26.5

O. sp. 31

O. sp.7.2

O. sp. 4

O. sp.13

P. sp. 9

P. sp. 8

P. sp. 11

P.sp. 2

P. sp.15

P. monstruosus

O. sp.3.3

100

100

62

52

77

60

77

73

54

90

90

72

70

67

64

100

85

92

glumosa

trichopoda

abutilifolia

stuhlmannii

burtt -davyi

petersii

burkei

craterostoma

natalensis

lutea

sansibarica

ovata

bizanae

P. sp. 4

P. sp. 22

P. sp.3

P. sp.14

P. sp2

P. sp.27

P. sp.13

P. sp.7

P. sp.16

P. sp. 21

P. sp.11

P. sp. 23

P. sp. 12

100100

100

62

52

100100

100

100

68

93

100

100

100

99

C. armata

E. socotrensis

E. glumosa

A. binghami

A. pipithiensis

Courtella sp.

Allotriozoonheterandromorphum

C. michaloudi

E. stuckenbergi

E. bergi

E. bajnathi

Agaon sp.

N. excavata

N. fusciceps

scott - elliotii

bizanae

sansibarica

lutea

craterostoma

burtt -davyii

stuhlmannii

bubu

natalensis

burkei

petersii

abutilifolia

trichopoda

glumosa

tettensis

100

100

86

62 100

52

9673

100

100

86

92

76

92

63

100

63

63

100

Cospéciation figuier/« guêpes »

Cospéciation couplée àassociation avec les figuiers

Un arbre (Supertree) desChalcidiens qui recoupe laphylogénie des figuiers

Une communauté conservée: spécialisation / figuiers etsaturation des niches

Cospéciation hôte/parasitoïdes

Evolution de la communauté d’insectes associés aux figuiers africains

Relation entre caractères morphologiques et écologie descommunautés

• Relations entre la morphologie des antennes et ladensité du figuier hôte?

savane / forêt

C. Silvestrianus / C. flabellatus

Indicateur de la structure des communautés?

Correlation abondance dessensilles chez les

pollinisateurs et lesparasites ?

De nombreuses analyses comparatives sont possibles

31

Diocecious Ficus Monoecious Ficus

num

ber o

f was

p sp

ecie

s

Comparaisons figuiers monoïques versus dioïques

De nombreuses analyses comparatives sont possibles….

Différences entre figuiers dioïques etmonoïques

• Quelle est l’origine de la différence dansla diversité de la communauté?

Différence dans la structure interne et donc les nichesécologiques offertes

Différence dans la dynamique des populations deshôtes

De nombreuses analyses comparatives sont possibles….

32

Relation entre distribution du figuier hôte etla diversité de la communauté?

Distribution différente :Conséquences sur lacomposition des communautés?

F. chlamydocarpa F. lutea

De nombreuses analyses comparatives sont possibles….

Quelques premières conclusions enécologie des communautés

- Communautés structurées par la compétition- Diversité des niches occupées: résultat de changement

d’hôte ou bien évolution (innovation)- Distribution et abondance de l’habitat (le figuier hôte) sont

importantes pour déterminer la diversité des espèces dansles communautés

- Les communautés de chalcidiens sont parfois saturéesparfois non-saturées..

- Encore très peu de données sur la biologie des insectes!

33

Un modèle pour étudier l’évolution des stratégiesde reproduction des microhyménoptères