La j6 junoscop ie dans la surve i l l ance du m a l a d e coe l i aque t ra i t6

P. MAINGUET, J.-C. DEBONGNIE, J. HAOT Cliniques Universitaires Saint-Luc, Bruxelles (Belgique)

Jejunoscopy in the follow-up of celiac disease

Yeyunoscopia en el control del enfermo celiaco tratado

RESUMI~

La j6junoscopie permet d'identifier ~ de visu >, au niveau du gr61e proximal, plus exactement apres coloration vitale (bleu de m6thylene), les 16sions d'atrophie villositaire totale 6vocatrices de la maladie cceliaque non trait6e. Le diagnostic formel est pos6 en deux 6tapes, apr6s six mois de r6gime sans gluten et j6junoscopie de contrOle.

Les auteurs rapportent leur exp6rience de 27 cas d'atrophie villositaire totale diagnostiqu6s et surveill6s entre fOvrier 1981 et d6eembre 1988. La proportion des malades qui 6chappent ~ la surveillance reste 61evde (9/27) en depit d'une collaboration dtroite avec une dquipe de nutrition-didt6tique, lls soulignent l'importance du diagnostic de sprue r6fractaire et la relative raret6 des complications (n = 5) (ulc6res du gr~le, lymphome, ad6nocarcinome duod6nal) observ6es au cours de la p6riode de surveillance.

S U M M A R Y

Jejunoscopy makes possible the visual diagnosis (after vital staining with methylene blue) o f total villous atrophy, as found in untreated celiac disease. The definitive diagnosis is made after 6 months o f gluten free diet and a control jejunoscopic biopsy. The authors report their experience of 27 cases o f total villous atrophy diagnosed and followed up between february 1981 and december 1988. Despite a good collaboration with the nutrition team, one third (9/27) cases escape the follow-up. The importance o f the diagnosis o f refractory sprue and o f unusual complications (small bowel ulcers - lymphoma - adenocarcinoma) is stressed.

RESUMEN

La yeyunoscopia permite la identificaci6n ,~ de visu ~, a nivel del intestino proximal, y despuds de coloraci6n vital (azul de metileno), de las lesiones de atrofia de vellosidades total, que evocan la existencia de una enfermedad celiaca no tratada. El diagnostico preciso se establece en 2 etapas, despu~s de seis meses de r~gimen sin gluten y yeyunoscopia de control.

Los autores exponen su experiencia en 27 casos de atrofia vellositaria total, diagnosticados y controlados entre febrero 1981 y diciembre 1988. La proporci6n de pacientes que no siguieron control es elevada (9/27) a pesar de la estrecha colaboraci6n con el equipo de di~tetica y nutriciOn. Remarcan la importancia del diagnostico de sprue refractario y la relativa rareza de complicaciones (n = 5) (ulceras de yeyuno, linfoma, adenocarcinoma duodenal) que se observaron en el curso del seguimiento.

En d6pit des progr~s accomplis dans le domaine des tests immunologiques destin6s au d6pistage des malades atteints de maladie c0eliaque [8], le dia- gnostic de cette affection continue de d6pendre d'une mise au point en deux 6tapes :

1. Darts une premiere phase, le diagnostic est envisag6 sur la base :

- - de signes cliniques et de sympt6mes d'appel soit associ6s, soit le plus souvent dissoci6s (perte pond6rale, diarrh6e avec st6atorrh6e, signes de carences multiples) ;

- - d e perturbations des tests biologiques s6ri- ques ainsi que des tests d'absorption (D-xylose, bilan des graisses f6cales, test de Schilling) ;

- - de la mise en 6vidence d'une atrophie villosi- taire diffuse toujours pr6sente au niveau des muqueuses du duod6num et du j6junum proximal.

2. Dans une seconde phase, apr~s environ six mois d'apptication correcte d'un r6gime excluant le gluten de l'alimentation, le diagnostic de maladie c0eliaque peut enfin 6tre pos6 ~ condition d'observer :

Tir~s b. part : P. MAINGUET, Cliniques Universitaires Saint-Luc, Universit6 Catholique de Louvain, avenue Hippo- crate 10, 1200 Bruxelles (Belgique).

Mots-cl(s: complications, ent6roscopie, maladie c0eliaque, surveillance, traitement.

Key-words: coeliac disease, complications, enteroscopy, fol- low-up, treatment.

Palabras clave: complicaciones, enteroscopia, enfermedad celiaca, control, tratamiento.

Acta Endoscopica Volume 19 - N ~ 2 - 1989 95

- - l a r6gression partielle ou totale des symp- t6mes cliniques et des anomalies biologiques ;

- - la r6g6n6ration de l'6pith61ium avec r6appari- tion de structures villositaires dans l'intestin gr~le proximal.

Cette m6thode pr6sente deux inconv6nients :

- - Elle fonde le diagnostic sur un test th6rapeu- tique comportant un r6gime d'exclusion strict. Nous consacrons l'aspect di6t6tique de la pr6sente 6tude aux modalit6s d'application et de surveil- lance du r6gime sans gluten.

- - Elle impose ~ deux reprises, une biopsie de l'intestin gr61e proximal. Nous rapportons ci-des- sous notre exp6rience de la mise au point de la j6junoscopie comme m6thode de diagnostic, et les r6sultats de son application dans la surveillance des malades.

Le test de provocation court avec r6introduction du gluten n'est pratiquement plus utilis6 chez l'adulte.

Jusqu'en 1982, la biopsie de l'intestin gr61e 6tait r6alis6e ~ l'aide de capsules et de sondes appro- pri6es permettant des pr616vements multiples niveaux 6tag6s [6].

Dans 80 % des tentatives, cette m6thode fournit des fragments de muqueuse intestinale parfaite- ment adapt6s h l'examen histopathologique ; la dur6e des pr61~vements est relativement longue et l'ex6cution ~ l'aveugle rend souvent n6cessaire le contr61e radioscopique de la position de la sonde [51.

Actuellement la j6junoscopie permet d'accomplir dans un seul temps op6ratoire: l'observation directe des muqueuses digestives sup6rieures et duod6no-j6junales, la raise en 6vidence et la biop- sie sdlective de 16sions superficielles, l'appr6ciation des stades d'atrophie villositaire et enfin la r6alisa- tion de biopsies destin6es /~ l'examen histopatholo- gique et ~ la mesure des activit6s disaccharidasi- ques. Toutefois, pour ~tre valables, ces biopsies doivent 6tre ex6cut6es dans des conditions prdcises qui concernent le site et le nombre de pr61~ve- ments.

Au cours des derni6res ann6es, ces diverses pos- sibilit6s ont 6t6 soumises ~ des 6tudes critiques qui ont finalement conclu au remplacement de la biop- sie ~ la sonde par l'endoscopie j6junale [1, 2, 3, 4, 9, 101.

A P P L I C A T I O N P R A T I Q U E D E L A M I ~ T H O D E D E D I A G N O S T I C

E T D E S U R V E I L L A N C E

Le plan d'investigation et de surveillance appli- qu6 dans notre centre hospitalier est repris dans la figure 1.

Sur base des signes cliniques et des tests biologi- ques 6vocateurs d'une malabsorption primaire, la j6junoscopie initiale est pratiqu6e. Si elle met en 6vidence une atrophie villositaire totale, le malade est soumis au r6gime sans gluten, 6ventuellement compl6t6 par une restriction de l'apport en lactose en cas de d6ficience symptomatique en lactase.

Pendant une p6riode de six mois, les malades sont pris en charge par une di6t6ticienne (consul- tations r6guli6res h intervalles de 6 h 8 semaines au d6but). Dans de nombreux pays industrialis6s,

la suite des initiatives prises en Angleterre par la <~ British Celiac Society>,, les associations de malades et de parents d'enfants cceliaques ont 6t6 cr66es; en Belgique, nous recourons de faqon syst6matique h l'aide fournie par la ~ Belgian Celiac Society >>. Les listes d'aliments interdits compi6t6es par la fourniture de menus par jour- n6es alimentaires permettent d'assurer des apports caloriques suffisants dans le cadre d'un r6gime 6quilibr6. Le malade tient un cahier quotidien dans lequel il note la nature et la quantit6 des aliments consomm6s, et en cas de produits manu- factur6s, leur provenance et 6ventuellement l'6ti- quette. Ceci permet a posteriori, lors d'une anam- n6se di6t6tique r6trospective, de retrouver les fautes commises et de les corriger.

Apr6s six mois de traitement, si les biopsies intestinales montrent une am61ioration de l'aspect histologique, le r6gime est poursuivi avec une sur- veillance moins stricte (r66valuation di6t6tique semestrielle ou annuelle).

En cas de persistance de l'atrophie villositaire, l'erreur di6t6tique est la premi6re hypoth~se et la surveillance d'un r6gime strict est maintenue pen- dant une nouvelle p6riode de six mois.

Lorsque le contr61e biopsique h u n an montre encore l'atrophie villositaire complete, le diagnos- tic de sprue r6fractaire peut 6tre envisag6.

Nous rapportons ci-dessous, les r6sultats de la surveillance syst6matique d'une s6rie de malades coeliaques trait6s, au cours d'une p6riode de 8 ann6es cons6cutives ainsi que notre exp6rience des complications 16sionneUes intestinales.

RE, S U L T A T S D E L A S U R V E I L L A N C E D E S M A L A D E S C ( E L I A Q U E S T R A I T I ~ S

Entre f6vrier 1981 et d6cembre 1988, 27 malades (16 femmes, 11 hommes - - ~ge moyen : 41,4 ans) ont subi une j6junoscopie initiale qui a objectiv6 une atrophie villositaire complete, diffuse au niveau du j6junum proximal.

Apr~s confirmation du diagnostic par examen histopathologique selon les crit~res rapport6s dans des 6tudes ant6rieures [3, 9, 10] les malades ont 6t6 soumis au sch6ma th6rapeutique et de surveil- lance pr6cit6s (fig. 1).

96 Volume 19 - N ~ 2 - 1989 Acta Endoscopica

Figure 1 Etapes du diagnostic de la maladie coeliaque.

Diagnostic initial d'atrophie vi~lositaire complete (stade III)

1 ~ contr(51e endoscopique

�9 Prise en charge dietetique �9 Evaluation clinique

I Apres 6 mois i

Contrfle de la compliance du malade vis-&-vis du ~- r~gime sans gluten

Pas de reponse histologique

[ Apres 12 mois ]

Sprue refractaire Pas de reponse histologique

Autre diagnostic ?

Les r6sultats sont expos6s dans la figure 2 :

- - Apr~s 6 mois : 7 malades ont 6chapp6 ~ la surveillance. Sur 20 malades : 6 ont r6cup6r6 une muqueuse quasi normale, 7 presentent une suba- trophie et 7 conservent une muqueuse plate [3, 7].

Figure 2 Diagnostic et surveillance des malades coeliaques traites. Reponse

histologique au regime sans gluten.

Classement Diagnostic Apres Apres histologique initial 6 mois 12 mois des structures villositaires (x)

IU

(6) (3)

y.y i' (271 (7) (2)

Nombre de malades non suivis (7) (2)

(x) Degre I: muqueuse normale; Degre I1: subatrophie villositaire ; Degre III : muqueuse plate.

Sur base des r6sultats des biopsies intestinales, les 14 malades porteurs de 16sions r6siduelles ont 6t6 soumis h une anamn~se r6trospective : un non- respect du r6gime a 6t6 d6cel6 dans 6 cas et des erreurs occasionnelles ou par m6connaissance ont 6t6 identifi6es. Suivis en consultation, 11 malades sur 13 ont respect6 les restrictions ult6rieurement impos6es.

- - Apr6s un an :

�9 2 malades sur les 14 restes sous surveillance 6chappent au contr61e.

�9 3 r6cup~rent une muqueuse normate, 4 demeurent en subatrophie auxquels s 'ajoutent 3 malades qui passent du stade III au stade II.

�9 2 patients conservent une muqueuse plate, et Pun d'entre eux a d6vetopp6 une duod6no-j6junite 6rosive (fig. 2). Aucun autre malade n'a d6velopp6 de 16sion macroscopique au cours de la p6riode de surveillance.

Un patient, porteur d 'une infestation ~ giardia intestinalis et trait6 par metronidazole, 6tait exempt de ce parasite lors de I'examen de con- tr61e.

DIAGNOSTIC DES COMPLICATIONS

Au cours des 8 ann6es de la p6riode de surveil- lance du groupe de malades trait6s, nous avons identifi6 4 complications 16sionnelles, dont une observ6e parmi les malades surveill6s (duod6no- j6junite 6rosive associ6e h la sprue r6fractaire).

Les 3 cas de complications observ6s en dehors du groupe surveill6 sont respectivement :

- - Une malade coeliaque connue, ayant r6pondu 11 ans auparavant ~ u n r6gime sans gluten correc- tement appliqu6, pr6sente un syndrome de malab- sorption compliqu6e de fi~vre et douleurs abdomi- nales. Sur les radiographies baryt6es, des 16sions 6rosives sont observ6es a tous les niveaux de l'intestin gr6le. L'endoscopie confirme l'existence de petites ulcerations diss6min6es sur une muqueuse uniform6ment atrophique (fig. 3). Apr~s 6 mois de traitement par les corticoides associ6s un r6gime sans gluten et sans lactose, la j6ju- noscop~e montre la cicatrisation des 16sions ulcdra- tives malgr6 la persistance de l'atrophie villositaire (fig. 4).

Deux malades coeliaques connus et trait6s ont d6velopp6 des 16sions tumorales isol6es et multi- ples de l'intestin gr61e proximal.

- - U n ad6nocarcinome du duod6num distal (fig. 5, 6), 16sion st6nosante dont le diagnostic his- tologique a 6t6 pos6 par les biopsies perendoscopi- ques (fig. 7).

- - U n lymphome malin caract6ris6 par des 16sions j6junales 6tag6es, ulc6r6es et st6nosantes, responsables d'h6morragies digestives. Ce diagnos- tic a 6t6 pos6 par biopsies au niveau de la 16sion

A c t a E n d o s c o p i c a V o l u m e 19 - N ~ 2 - 1989 97

j6junale proximale (fig. 8), localis6e h environ 20 cm de l'angle de Treitz.

Dans aucune de ces trois observations, une sur- veillance endoscopique n'avait 6t6 assur6e depuis la confirmation du diagnostic pos6 respectivement 11 ans, 6 ans et 4 ans auparavant.

CONCL USION

La confirmation de la validit6 des biopsies endoscopiques dans le diagnostic des alt6rations diffuses de l'6pith61ium de l'intestin gr61e proxi- mal, donne h la j6junoscopie un r61e pr6pond6rant dans le diagnostic et la surveillance des malades atteints de maladie cceliaque.

La visualisation directe des muqueuses permet d'observer et biopsier les 16sions locales (nodules, ulc6rations) et apr~s coloration vitale au bleu de m6thyl~ne, de distinguer les muqueuses normales des atrophies villositaires completes. Un minimum de trois biopsies doivent 6tre pr61ev6es h chaque niveau de l'exploration j6junale. L'6tude au niveau de l'angle de Treitz suffit h poser le diagnostic; l'exploration en aval n'est motiv6e que par l'exis-

tence de 16sions focales qui peuvent 6tre atteintes jusqu'h environ 40 ~ 50 cm de la jonction duo- d6no-j6junale.

Sous contr61e di6t6tique strict, la j6junoscopie permet de poser correctement le diagnostic de maladie coeliaque de l'adulte, d'6valuer rapidement et avec pr6cision l'effet du r6gime. Dans de rares cas, elle met en 6vidence le d6veloppement d'une j6junite 6rosive sur sprue r6fractaire.

Les complications tumorales (ad6nocarcinome, lymphome) sont rares et ne sont accessibles ti la j6junoscopie que si elles ont une localisation proximale (< 50 cm de l'angle de Treitz).

La proportion de malades qui 6chappent ~ la surveillance tant di6t6tique qu'endoscopique, reste 61ev6e (9/27 cas pour une surveillance d'une dur6e d'un an). Ceci d6montre l'importance d'une int6- gration 6troite de la j6junoscopie dans une activit6 multidisciplinaire oO la nutrition-di6t6tique joue un r61e pr6pond6rant.

I1 faut esp6rer que les perfectionnements techni- ques des ent6roscopes permettront ~i l'avenir, non seulement une exploration plus 6tendue de la sur- face de l'intestin gr61e, mais aussi une meilleure tol6rance de l'examen et une compliance accrue des malades surveili6s.

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98 Volume 19 - N ~ 2 - 1989 Acta Endoscopica

Figure 3

Erosions jejunales - Sprue refractaire. Jejunal erosions - refractory sprue.

Figure 6

Aspect endoscopique de la lesion ulceree duodenale. Endoscopic aspect of the ulcerated duodenal lesion.

Figure 7

Biopsies duodenales - villosites courtes et zone de transition avec I'infiltration tumorale de la muqueuse et la sous-muqueuse par un

adenocarcinome. Duodenal biopsies - short villi and transition zone with mucosal and

submucosal neoplastic infiltration by an adenocarcinoma.

Figure 4

Cicatrisation des erosions jejunales. Muqueuse plate. Healing of jejunal erosions. Flat mucosa.

Figure 5

FIX gastroduodenales : Lesion ulceree du duodenum distal (adenocarcinome).

X-rays: distal duodenal ulcerated stenosis (adenocarcinoma)

Figure 8

Stenose jejunale a v e c lesion ulceree & 20 cm de I'angle de Treitz: lymphome,

Stenosis withe ulcerated lesion at 20 cm of the duodeno-jejunal flexure: lymphoma.

Despite progress in immunologic serologic tests in screening for coeliac disease [8], the diagnosis still depends on a work up in two steps:

1. The diagnosis is considered on the basis o f :

- - c l i n i c a l symptoms and signs: weight loss, diarrhea with steatorrhea, multiple deficiencies ;

--biochemical abnormal tests: d-xylose, fecal fat collections, Schilling test ;

- - v i l l o u s atrophy always present in duodenal and proximal jejunal mucosa.

2. After 6 months of a gluten free diet, the diagnosis of celiac disease is proven i f :

- - clinical and biochemical perturbations improve or disappear ;

- - a villous pattern reappears in intestinal mu- c o s a .

This method presents two drawbacks : - - The diagnosis is based on a therapeutic test

including an exclusion diet. - - O n two occasions, an intestinal biopsy is

necessary. We report herein our experience of jejunoscopy as a diagnostic method and its results in the follow-up of patients.

Until 1982, intestinal biopsy was performed by capsules or appropriate tubes allowing multiple sampling at different sites [6].

In 80 % of the cases, appropriate samples were obtained but the method is time consuming and often radioscopic control is necessary [5].

Now, jejunoscopy allows in a single operative time : direct examination of the upper gastrointesti- nal tract mucosa, observation and selective biopsy of superficial lesions, grading of villous atrophy and intestinal biopsies for pathologic examination and measurement of disaccharidase activity. Valid samples must be obtained by careful conditions concerning the site and the number of biopsies.

Over the last years, a critical analysis of those conditions has concluded that tube biopsy should be replaced by jejunoscopy [1, 2, 3, 4, 9, 10].

PRACTICAL ASPECTS CONCERNING DIAGNOSIS AND FOLLOW-UP

Our planning for diagnosis and follow-up is detailed in fig. 1.

On the basis of clinical signs and biochemical tests suggesting a primary malabsorption, jejunos- copy is performed. In patients with total villous atrophy, a gluten free diet is prescribed as well as a lactose free diet in the cases with symptomatic lac- tase deficiency.

During 6 months, the patients are monitored by a dietetician (every six weeks at the beginning of the diet). In many industrialized countries, after the

exemple of the ~ British Cefiac Society ~ , associa- tions of patients and parents of celiac children have been formed. Our patients are members of the ~, Belgian Celiac Society ~. Lists of prohibited foods and of daily menus are given. A notebook with daily report of nature and quantity as well as of origin is useful for dietary monitoring and for pointing out failures and correcting them.

After six months, if intestinal biopsies reveal an improvement, the diet is prolonged with a dietary follow-up once or twice a year. I f villous atrophy is still present, suggesting a diet that still includes gluten, a strict dietary follow-up is maintained for a new 6 months period.

I f a new intestinal biopsy still reveals a complete intestinal atrophy, the diagnosis of refractory sprue is then considered.

We report here the follow-up results of a series of celiac patients over a consecutive 8 year period as well as intestinal complications.

FOLLOW-UP

Between february 1981 and december 1988, 27 patients (16 females, l I males - mean age: 41.4 years) underwent jejunoscopy showing diffuse jejunal villous atrophy confirmed by pathologic examination of biopsies following previously defined criteria [3, 9, 10]. After the diagnosis, the treatment and follow-up was performed as in fig. 1.

Results are detailed in fig. 2. - - After 6 months : 7 patients were lost. Out of

20,6 had a near to normal mucosa, 7 subatrophy and 7 a flat mucosa.

Additional dietary history in the 14 patients with subatrophy or atrophy revealed some gluten in the diet of 6 patients. Further dietary follow-up and observance was good in 11 of 13 patients.

Figure 1

Diagnosis steps in celiac disease.

lrst endoscopic contro!

Control of Dietary compliance

Initial diagnosis of complete villous atrophy (stade III)

�9 Dietary supervision �9 Clinical evaluation

I After 6 months I

-E7 4 No Histologic response

Refractory sprue ? ~ No histologic response

Other diagnosis ? /

I After 12 months [

I O0 V o l u m e 1 9 - N ~ - 1989 Ac ta Endoscop ica

Figure 2 Diagnosis and follow-up of patients under gluten free diet.

Degrees of Initial After After villous diagnosis 6 months 12 months atrophy (x)

Number of unfollowed cases

(x) Degree I: normal mucosa. Degree I1: subatrophic pattern. Degree II1: flat mucosa.

(6) (3)

~ (3)

(27) (7) (2)

' 1 1 (7) (2)

- - After 12 months ." �9 2 additional patients were lost. �9 In the 7 patients with subatrophy, the mucosa

is normal in 3, remains subatrophic in 4 [3, 7]. �9 In the 7 patients with total atrophy, subatrophy

is observed in 3 while 2 keep a flat mucosa includ- ing one with erosive duodeno-jejunitis. No other patient developed macroscopic lesions during this first year of follow-up.

One patient with giardia intestinalis was treated with metronidazole and cleared of it at the control examination.

DIAGNOSTIC OF COMPLICATIONS

During the 8 years of the study, only one com- plication was observed in the study group (the erosive duodenojejunitis in the patient with refrac- tory sprue already mentionned).

Outside the study group, three other complica- tions were observed:

-- after a gluten free diet of 11 years, one patient had again malabsorption wih abdominal pain and fever. On small bowel X-ray, erosions were present

at all levels of the small bowel. Endoscopy con- firmed multiple small erosions on flat mucosa (fig. 3). After 6 months of steroid treatment added to the gluten and lactose free diet, jejunoscopy revealed healing of the ulcerations despite persist- ence of villous atrophy (fig. 4 ).

Two previously diagnosed and treated celiac patients developed isolated and multiple tumoral lesions of the proximal small bowel.

- - One patient had a stenosing adenocarcinoma of the distal duodenum (fig. 5, 6), the diagnosis being obtained by endoscopic biopsies (fig. 7).

- - One malignant lymphoma with multiple ulcer- ated stenoses, causing bleeding, was diagnosed by endoscopic biopsies of a proximal jejunal lesion at 20 cm from the angle of Treitz (fig. 8).

Those three patients, with a diagnosis obtained 11, 6 and 4 years previously, had no endoscopic follow-up since the diagnosis.

CONCLUSION

Confirmation of the validity of endoscopic biop- sies in the diagnosis of epithelial diseases of the proximal jejunum gives jejunoscopy a major role in the diagnosis and follow-up of celiac disease.

Direct observation of the mucosa allows biopsies of focal lesions (nodules, ulcerations) and after vital staining with methylene blue, separates normal mucosa from villous atrophy.

A minimum of 3 biopsies at each level of sampl- ing should be obtained. Sampling at the angle of Treitz is sufficient for the diagnosis ; further jejunal exploration is necessary only in the presence of focal lesions that can be reached by endoscopy until 40 to 50 cm from the duodeno-jejunal junc- tion.

Jejunoscopy allows the diagnosis of celiac dis- ease, the quick and precise evaluation of the results o f the diet under careful dietary supervision and in unusual cases, the development of erosive jejunitis complicating refractory sprue. Neoplastic complica- tions (adenocarcinoma, lymphoma) are unusual and only proximal jejunal lesions may be reached by jejunoscopy.

A high proportion of patients (9/27 during a one year follow-up) escape endoscopic and dietary follow-up. This demonstrates the importance of a close integration o f jejunoscopy within a multidisci- plinary approach stressing the importance of nutri- tion.

We hope that technical improvements will allow in the future not only more complete examination o f the small bowel but also better tolerance of jejunoscopy and a higher compliance of patients.

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