This article was downloaded by: [69.117.131.131]On: 07 April 2014, At: 15:02Publisher: Taylor & FrancisInforma Ltd Registered in England and Wales Registered Number: 1072954Registered office: Mortimer House, 37-41 Mortimer Street, London W1T 3JH,UK

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Les composés phénoliques etla résistance des plantes auxagents pathogènesAlain Clérivet a , Ibrissam Alami a , Frédéric Breton a

, Dominique Garcia a & Christine Sanier aa Laboratoire de Biotechnologie et Physiologievégétales appliquées, EA 728 , UniversitéMontpellier II , place E. Bataillon, F-34095 ,Montpellier Cedex 5Published online: 27 Apr 2013.

To cite this article: Alain Clérivet , Ibrissam Alami , Frédéric Breton , DominiqueGarcia & Christine Sanier (1996) Les composés phénoliques et la résistance desplantes aux agents pathogènes, Acta Botanica Gallica, 143:6, 531-538, DOI:10.1080/12538078.1996.10515350

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Acta hot. Gallica. 1996, 143 (6), 531-538.

Les composes phenoliques et Ia resistance des plantes aux agents pathogenes

par Alain Cieri vet, lbrissam Alami, Frederic Breton, Dominique Garcia et Christine Sanier

Lahoratoire de Bioteclmologie et Physio/ogie vegerales appliquees, EA 728, Universite Montpellier /1, place E. Bataillon, F-34095 Montpellier Cedex 5

INTRODUCTION

Resume.- Les plantes se protegent centre les microorganismes pathogenes par une grande variate de mecanismes de defense impliquant notamment des composes phenoliques constitutifs et des phytoalexines. Ces composes peu­vent s'accumuler et participer activement a Ia defense des plantes. Leur mode d'action est lie a leur pouvoir antimicrobien, a leur participation au renforcement des parois des cellules vegetales eta leur capacite de modulation et d'induction des reactions de defense de l'h6te. Le clonage des genes codant pour les enzy­mes du metabolisme phenolique ouvre de multiples possibilites de manipula­tion en vue d'ameliorer l'efficacite des reactions de defense. Cependant, les resultats actuellement obtenus ne permettent pas encore de definir quel est le niveau reel d'implication des composes phenoliques dans Ia resistance des plan­tas aux agents pathogenes.

Summary.- Plant defense responses against microorganisms require many mechanisms as constitutive phenolic compounds and phytoalexins. These secondary metabolic products can be accumulated and involved in plant de­fence. Their activity was related to antimicrobial properties, involvement in cell wall reinforcement, modulation and induction of plant responses. Clonage of most genes coding for enzymes of phenolic metabolism give many means for genetic manipulations aiming to improve the effectiveness of plant defences. Recent results were very interesting but do not yet allow to define the real level of the involvement of phenolic compounds in plant disease resistance.

Key words : pathogenic microorganisms - phenolic compounds - phyto­alexins - resistance.

complexes, et de produits directement de­rives du metabolisme phenolique.

L'infection d'une plante par un microorga­nisme pathogene induit une grande variete de reactions de defense impliquant notam­ment Ia production de nouvelles proteines liees a Ia pathogenese, de macromolecules

Les composes phenoliques sont impli­ques a divers titres dans Ia defense des plan­tes. En tant que composes pre-infectionnels dont les teneurs peuvent augmenter pendant I' infection, ils participent a des mecanismes

©Societe botanique de France 1996. ISSN 2053-8078.

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de defense de type constitutif. En tant que molecules nouvellement formees, Ies phy­toalexines, ils interviennent plutot dans une defense de type induit qui peut se superpo­ser a Ia premiere. L'etablissement d'une interaction hote-parasite peut done conduire a des modifications importantes du meta­bolisme phenolique impliquant )'activation, Ia regulation mais aussi l'expression nou­velle de genes specifiques chez l'hote.

COMPOSES PHENOLIQUES PRE-INFECTIONNELS

Dans de nombreuses interactions, Ia teneur en certains phenols preexistants est fre­quemment correlee avec le niveau de resis­tance des plantes a )'infection. Un des exemples Ie plus anciennement connu est celui du catechol et de l'acide protocate­chique des tuniques externes des bulbes d 'Allium cepa resistants a Colletotrichum cir­cinans (Walker et Stahmann, 1955). Ce sont des flavones chez Lupinus albus (Harbome et al., 1976), la pinocembrine chez Populus deltoides (Shain et Miller, 1982), Ia scopole­tine et Ia scopoline chez Nicotiana glutinosa x Nicotiana debneyi (Goy et al., 1993).

Apres infection, le metabolisme pheno­lique est tres generalement active et con­duit a des modifications quantitatives du pool constitutif et particulierement a cel­les de certains de ses composes. Recem­ment, I' augmentation des teneurs endoge­nes en acide salicylique apres infection (Yalpani et al., 1993) et l'accumulation de flavanes-3-ols et de proanthocyanidines dans les tissus entourant les territoires in­fectes ont ete montrees (Feucht et al., 1992 ; Clerivet et El Modafar, 1994).

COMPOSES PHENOLIQUES POST-INFECTIONNELS

Lors de l'etablissement d'une interaction hote-parasite, de nouveaux composes phe­noliques peuvent etre formes a partir de substrats phenoliques preexistants ou par

derepression de genes ou activation de sys­temes enzymatiques latents conduisant a Ia synthese de nouvelles molecules, les phy­toalexines.

Modification de substrats phenoliques preexistants

L' oxydation de composes phenoliques, particulierement celle des o-diphenols par les polyphenoloxydases et les peroxydases conduit a I' accumulation d' o-quinones dont Ia polymerisation ulterieure donne des me­lanines dont I' accumulation parietale et cellulaire est associee aux reactions necro­tiques. Ainsi, Ia resistance des feuilles de pommier a Venturia inaequalis est correlee a I' accumulation d' o-quinones apres l'oxy­dation de Ia phloretine (Harborne, 1982).

Dans d'autres cas, )'hydrolyse d'esters ou de glucosides phenoliques libere I' agly­cone plus toxique. L'hydrolyse des gluco­sides de Ia daidzeine est ainsi correlee a Ia resistance du soja a Phytophthora megas­perma f. sp glycinea (Graham et al., 1990).

Les phytoalexines, leur intervention dans Ia resistance

Les phytoalexines sont des metabolites chimiquement heterogenes, generalement toxiques vis-a-vis des agents pathogenes. Plus de 200 phytoalexines sont connues, Ia plupart etant de nature phenolique : flavo­noldes, coumarines et stilbenes. Elles sont principalement dec rites chez les herbacees, particulierement chez les Legumineuses qui produisent des isoflavonoldes. Chez les Monocotyledones, ce sont des stilbenes, des flavonones et des anthocyanes. Chez les li­gneux apparaissent essentiellement des stil­benes, des flavono"ides et des coumarines.

La synthese de phytoalexines n'est pas une reaction specifique de Ia plante a I' in­fection par l'un de ses pathogenes, les me­mes phytoalexines pouvant etre produites par une meme plante infectee par differents microorganismes (Bailey et Mansfield, 1982). L'accumulation cellulaire des phy­toalexines est sou vent associee a une resis-

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tance Iocalisee marquee par une reaction d'hypersensibilite qui constitue l'un des mecanismes majeur dans I' etablissement des interactions incompatibles. Cette accu­mulation atteint tres rapidement des teneurs elevees superieures a celles necessaires pour inhiber Ia croissance des pathogenes in vitro et Ia suppression de leur synthese par des inhibiteurs metaboliques conduit dans quelques cas a une perte de Ia resis­tance (Moestra et Grisebach, 1982). Par contre, dans les interactions compatibles, !'accumulation lente et tardive des phytoa­Iexines n' est pas suffisamment efficace pour participer a !'arret du developpement du parasite. La precocite et Ia vitesse a Iaquel­le les phytoalexines sont synthetisees et accumulees seraient done determinantes dans !'expression de l'hypersensibilite.

U ne preuve relativement directe de I' im­plication des phytoalexines dans Ia resis­tance a ete obtenue chez des tabacs trans­geniques exprimant Ie gene de Ia stilbene synthase de Vitis vinifera, Ia synthese de resveratrol conferant alors Ia resistance a Botrytis cinerea (Hain et al., 1993).

L'intervention des phytoalexines en tant qu'effecteurs de Ia resistance est souvent controversee. En effet, dans plusieurs pa­thosystemes, aucune phytoalexine n'a ete mise en evidence (Bailey et Mansfield, 1982) ni de correlation etablie entre leur accumulation et Ia resistance (Glazebrook et Ausubel, 1994 ).

L'efficacite des phytoalexines peut de­pendre de leur ionisation ou de leur stereo­chimie. Chez Populus deltoides, Ia forme non ionisee de Ia pinocembrine est Ia plus toxique pour Melampsora medusae (Shain et Miller, 1982) et les isomeres (-)de Ia maackiaine et de Ia medicarpine mais non les isomeres ( +) sont hydroxyles par Nee­tria haematococca (Van Etten et al., 1989).

Meme si les phytoalexines peuvent reel­lement constituer un mecanisme de defen­se actif important pour Ia pi ante, des agents pathogenes peuvent contourner cette bar­riere induite par leur capacite a degrader,

detoxifier, tolerer ou meme supprimer leur accumulation . La detoxification des phy­toalexines semblerait prerequise pour I' etablissement de quelques interactions (Smith et al., 1982 ; Tal et Robeson, 1986 ; El Modafar et al., 1993 ; Schafer, 1994 ; Curir et al., 1994 ).

LE MODE D'INTERVENTION DES COMPOSES PHENOLIQUES

DANS LA DEFENSE DES PLANTES

II est probable que les composes phenoli­ques jouent un role dans Ia mise en place des mecanismes de defense car leur accu­mulation est generalement Ia plus impor­tante chez Ies plantes resistantes. De plus, elle est preferentiellement Iocalisee dans Ies tissus infectes, a leur pro xi mite immediate, voire meme dans des formations defensi­ves (Cierivet et El Modafar, 1994). Par ailleurs, Maher et at. ( 1994) montrent bien que !'augmentation de Ia sensibilite a Cer­cospora nicotianae de plants de tabac trans­geniques n' exprimant pas Ia phenylalanine amonia-lyase (PAL) reflete Ia suppression de l'accumulation d'acide chlorogenique avant !'infection. De meme, !'utilisation d'inhibiteurs de Ia PAL tend a montrer !'im­plication du moins partielle des composes phenoliques dans )'expression de Ia resis­tance (Hahlbrock et Scheel, 1989 ; Cahill et McComb, 1992)

L'activite antimicrobienne L' effet antimicrobien des composes phe­

noliques est principalement lie aux altera­tions membranaires (Smith, 1982), a !'in­hibition de Ia synthese d' ARN et d' ADN (Mori et al., 1987) ou a celle de I' activite ou de Ia synthese d'hydrolases (Sztejnberg et al., 1989),

Le renforcement des parois des cellules vegetates

Les composes phenoliques pre-infection­nels et post-infectionnels peuvent etre im­pliques dans les phenomenes de reticula-

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tion, suberification et lignification visant notamment a limiter !'action des forces de compression et celle des hydrolases des parasites. L' esterification et I' etherification d'acides phenoliques aux polymeres parie­taux, polysaccharides et lignine (liyama et a/., 1994) sont generalement considerees comme une reponse tres active et precoce (Matern eta/., 1995). Ces reactions s'ac­compagnent frequemment d'une augmen­tation de l'activite des peroxydases anioni­ques, de Ia cinnamyl alcool deshydrogena­se (CAD) et de I' accumulation de polyme­res phenoliques parietaux, lignine et sube­rine (Graham et Graham, 1991 ). La lignifi­cation est generalement consideree com me un processus tardif qui ne contribuerait qu' a Ia defense contre des parasites a progres­sion lente (Lagrimini, 1991 ). Neanmoins, chez les Graminees, Ia lignification sem­ble etre une reaction de defense particulie­rement efficace. En effet, !'inhibition de Ia CAD s' accompagne d' une augmentation de Ia sensibilite de l'hote (Carver eta!., 1994) ou de Ia suppression de Ia reaction hyper­sensible (Moerschbacher et al., 1990).

La modulation des reactions de defense Les hydroxycoumarines et I' acide cin­

namique sont des effecteurs de Ia PAL (Du­bery, 1990 ; Edwards eta/., 1990) ; I' acti­vite inhibitrice de Ia scopoletine sur Ia ca­talase (Hochberg et Cohen, 1977) conduit a !'accumulation d'H,O, impliquee dans Ia reaction hypersensibh:!; certains phenols sti­mulent l'activite de polyphenoloxydases (Ravise et Kirkiacharian, 1976) et de pe­roxydases (Schafer et a/., 1971 ). Par ailleurs, le role des composes phenoliques dans Ia regulation du metabolisme de l'auxine revet une importance particuliere en raison de son implication dans Ia mise en place des reactions de defense.

L'emission de signaux moleculaires de nature phenolique peut conditionner I' eta­blissement de !'interaction hate-parasite : l'acetosyringone active les genes de viru­lence d'Agrobacterium tumefaciens (Sta-

chel et al., 1986) et des flavono'ides foliai­res de Prunus avium regulent !'expression des genes de Pseudomonas syringae pv sy­ringae impliques dans Ia synthese de Ia sy­ringomycine (Mo et al., 1995).

Parmi les composes phenoliques s'accu­mulant apres une infection, le role de I' aci­de salicylique en tant que signal endogene dans Ia mise en place des reactions de de­fense localisee et dans Ia resistance syste­mique acquise (RSA) est actuellement tres discute. En effet, I' augmentation des te­neurs en acide salicylique apres infection est correlee avec I' expression des genes de defense et le developpement de Ia resistan­ce (Malamy et al, 1990 ; Metraux et al., 1990). D'autre part, l'acide salicylique est extrait du phloeme de plantes infectees (Metraux et al., 1990) et son application exogene induit Ia resistance vis-a-vis de virus, bacteries et champignons (Malamy et Klessig, 1992) .

L'implication de l'acide salicylique dans Ia RSA a ete clairement demontree par les travaux de Gaffney et al., ( 1993). Des ta­bacs transgeniques exprimant le gene de Ia salicylate hydroxylase n'expriment ni les genes de Ia RSA ni de resistance apres in­fection par un pathogene. Par ailleurs, !'in­duction de Ia RSA pouvant etre supprimee par Ia ligature du phloeme (Dean et Kuc, 1986) mais exprimee chez un greffon sain porte par un porte greffe infecte (Jenns et Kuc, 1979), l'acide salicylique serait done un signal mobile transporte par le systeme vasculaire de Ia plante. Cependant, Vernooij eta/. ( 1994) ont montre que des porte-gref­fes de tabacs transgeniques exprimant Ia salicylate hydroxylase produisent un signal qui confere Ia resistance aux greffons de type sauvage et que l'acide salicylique ne peut done etre le signal inducteur de Ia RSA.

Recemment, Chen et Klessig ( 1991) ont identifie une « salicylic acid-binding pro­tein » presentant une activite catalase dont !'inhibition par l'acide salicylique (Chen et al., 1993) induirait !'accumulation d'HP

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(Ryals et al., 1994, 1995). Le role de 1'Hp2

dans !'induction de Ia RSA et celui de l'aci­de salicylique en tant que signal primaire a longue distance res tent encore mal conn us, mais il est neanmoins admis que l'acide salicylique est bien un signal implique dans Ia resistance et que d'autres molecules mo­biles produites immediatement apres !'in­fection induisent une augmentation syste­mique d'acide salicylique activant !'expres­sion des genes RSA.

L'activation du metabolisme phenolique et sa regulation

L'activation du metabolisme phenolique et sa nouvelle expression dans le cas de Ia synthese des phytoalexines impliquent Ia transmission d'un signal intracellulaire con­duisant a !'initiation de Ia reponse par Ia regulation sequentielle de !'expression de genes specifiques.

La synthese accrue de composes pheno­liques preexistants ou celle de phytolexi­nes s'accompagne de !'augmentation de I' activite des enzymes impliquees dans leur voie de biosynthese. La PAL est l'une des plus etudiees. Dans !'interaction incompa­tible, l'activite PAL est maximale et !'ac­cumulation spatio-temporelle des ARNm localisee dans les tissus entourant Ia reac­tion hypersensible. L'hybridation in situ avec des ARN anti-sens montre que !'aug­mentation des transcrits precede bien I' ac­cumulation de Ia PAL (Cuypers et a/., 1988). Pour Ia PAL, comme pour Ia plupart des enzymes du metabolisme phenolique, C4H, 4CL, CHS ... , les genes ont ete co­des. II s'agit le plus souvent de families multigeniques dont Ia regulation de !'ex­pression des differents membres est tres complexe puisqu'elle peut differer selon le stimulus, l'organe infecte ou le systeme etu­die, organe ou suspension cellulaire. Chez le haricot, les genes PALl, PAL2, PAL3, sont transcrits apres blessure de l'hypoco­tyle mais seul le gene PAL2 est active par des eliciteurs fongiques (Cramer et al., 1989). Chez le soja, les genes codants pour

Ia 4CL sont differemment exprimes dans les cultures cellulaires traitees par un e1ici­teur fongique et dans les racines infectees par Phytophthora megasperma (Uhlmann et Ebel, 1993). Parmi les trois isoformes des o-diphenol-0-Methyltransferases du tabac, seules deux d'entre elles sont fortement in­duites apres infection par le VMT (Legrand et al., 1978).

L' expression des genes et Ia coordina­tion de leur activite transcriptionnelle sont liees a Ia presence de sequences de regpla­tion situees sur les promoteurs de ces genes ( « cis-acting regulatory sequences ») et a celles de proteines nucleaires ( « trans-ac­ting regulatory DNA binding proteins » ). L' analyse du promoteur du gene CHS 15 du haricot codant pour un transcrit majeur induit par !'elicitation a montre que l'acti­vite de ce promoteur est lie a un element « activator» et a un element « silencer» (Dronet a/., 1988) et serait regulee par des intermediaires metaboliques, positivement par l'acide cinnamique, negativement par le 4-coumarique (Loake eta/., 1991 ). Chez les cellules de persil, une « DNA-binding protein», BPF-1, (da Costae Silva et al., 1993) se lie a I' element box p du promo­teur du gene codant pour Ia PAL et I' aug­mentation des niveaux de BPF-1 serait ne­cessaire pour permettre une transcription continuelle de Ia PAL plutot que pour ini­tier I' activation de Ia transcription (Dixon et al., 1995). Chez le haricot et Ia luzerne, Ia liaison de proteines nucleaires aux ele­ments cis des genes codants pour Ia CHS serait soumise a une regulation post tra­ductionnelle liee aux (de)phosphorylations (Harrison et al., 1991 ; Loake eta/., 1992).

CONCLUSION

Dans Ia p1upart des pathosystemes, 1es com­poses pheno1iques sont associes aux reac­tions de defense passive et active de l'hote. La reponse impliquant Ia production de phytoalexines et Ia reaction hypersensible constituent l'une des plus rapides et des plus

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fortes manifestations metaboliques. Cepen­dant, Ia contribution relative de chacun des composes phenoliques ou groupes de com­poses phenoliques (constitutifs ou induits), pour I' expression de Ia resistance et leur interaction eventuelle avec d' autres reac­tions de defense demeure un probleme es­sentiel. Malgre les approches moleculaires recemment developpees, l'espoir d'aug­menter Ia resistance des plantes aux mala­dies par Ia manipulation de leur metabolis­me phenolique n'a pas encore reellement abouti, de nombreuses questions restant posees quant a Ia comprehension des reac­tions de defense : quels sont les mecanis­mes de reconnaissance du parasite, les voies biochimiques de Ia transmission du signal et de !'initiation de Ia reponse? Parmi Ia

complexite des modifications metaboliques, quels sont les evenements necessaires et Ia base biochimique pour I' expression de Ia resistance? Les systemes d'interaction gene pour gene qui ont permis de cloner des genes d'avirulence chez quelques pathoge­nes et d'identifier les produits formes per­mettront deja de mieux com prendre le type d'interaction regissant Ia reconnaissance du parasite par Ia plante. D'autre part, par ces modeles, Ia caracterisation moleculaire des genes de resistance chez les plantes est de­venue I' enjeu majeur des recherches actuel­les. Les avancees sont deja prometteuses et Ia manipulation de ces genes pour elargir leur specificite vis-a-vis de plusieurs genes d'avirulence et leur introduction chez diver­ses plantes devient maintenant concevable.

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